·综述·

抗炎天然产物活性成分研究进展

侯晓丽，孙铭学，高焕焕，肖凯(第二军医大学热带医学与公共卫生系毒物药物研究室，上海 200433)

[摘要]炎症是具有血管系统的活体组织对各种损伤因子的刺激所发生的防御反应，在人体许多重大疾病的发生发展过程中起着极其重要的作用。临床上应用的抗炎药物主要有非甾体类抗炎药、甾体类抗炎药和中草药。由于现有的化学合成抗炎药物具有明显的不良反应，近年来人们越来越重视从天然产物中寻找、开发抗炎药物。以往的综述主要侧重于天然药物的抗炎机制，而对于天然药物中抗炎活性成分的总结却少有报道，笔者对近年来报道的具有抗炎作用的天然药物活性成分的研究进行综述，以期对进一步开发高效安全的抗炎药物提供参考。

[关键词]天然产物；抗炎；免疫

[基金项目]上海市教委科研创新项目 (12ZZ076)； 国家自然科学基金 (20872179、30472141)； 国家科学技术重大项目(2013ZX09J13103-02C)

[作者简介]侯晓丽，女，硕士研究生.E-mail:huoxiaoli1225@163.com

[通讯作者]肖凯，博士，教授.研究方向：防护药物研发.Tel:(021)81871129；E-mail:kaixiaocn@gmail.com

[中图分类号]R285[文献标志码]A

DOI[]10.3969/j.issn.1006-0111.2015.01.006

[收稿日期]2013-03-21[修回日期]2013-07-05

Progress on anti-inflammatory natural products

HOU Xiaoli，SUN Mingxue，GAO Huanhuan，XIAO Kai(Lab of Toxicology and Pharmacology，Faculty of Tropical Medicine and Public Health，Second Military Medical University，Shanghai 200433，China)

Abstract[]Inflammation is the defense response of the living tissues possessing vascular system to stimulations of various injury factors，which plays a vital role in the initiation and progression of many major diseases.Drugs used to treat inflammation in the clinical mainly include non-steroidal anti-inflammatory drugs (NSAIDs)，steroidal anti-inflammatory drugs (SAIDs) and traditional Chinese medicine.As synthetic anti-inflammatory drugs used in clinical currently have obvious adverse reactions，more and more attention were paid to seek anti-inflammatory drugs from natural medicines.Reviews reported before mainly focus on anti-inflammation mechanism of natural medicine，however，there are few reports on the summary of anti-inflammatory natural products.Active natural products which were reported to possess anti-inflammatory effects in recent years were summarized in order to provide information for further study of anti-inflammatory drugs research.

[Key words]natural products；anti-inflammatory activities；immunity

炎症(inflammation)是具有血管系统的活体组织对各种损伤因子的刺激所产生的防御反应，典型的反应是出现红、肿、热、痛等临床症状，是机体对内外环境中有害刺激所产生的一种复杂的生理和病理反应[1]。炎症反应是一种保护性防御反应，又是引起人类多种重大疾病的共同通路，参与人体感染、肿瘤、心脑血管病、老年痴呆和神经退行性疾病、变态反应疾病、精神病等许多重大疾病的发生和发展过程。临床上，抗炎药物是仅次于抗感染药物的第二大类药物[2]。

由于现有的合成化学抗炎药包括非甾体抗炎药(non-steroid anti-inflammatory drugs，NSAIDs)和甾体抗炎药(steroid anti-inflammatory drugs，SAIDs)具有明显的不良反应，而中草药因其资源丰富、疗效确切、副作用小等优点，从天然药物中开发新型抗炎药物逐渐成为研究热点。本文综述了近年来研究较多的具有抗炎作用的天然药物活性成分的研究进展，为天然药物中抗炎活性成分的进一步研究，开发更有效、更安全的新型抗炎药物提供参考。

1天然抗炎活性成分

近年来发现，很多天然药物活性成分在多种炎症模型上显示出不同程度的抗炎效果，目前发现的抗炎天然产物活性成分的类别主要包括：单萜与二萜类、三萜及其苷类、苯丙素类、蒽醌类、黄酮及其苷类、生物碱类、多糖类等化合物。现将近年报道较多的抗炎天然活性成分进行总结。

1.1　单萜与二萜类

该类成分在植物界分布广泛，多具有祛痰、止咳、平喘、解热、镇痛、抗菌消炎等作用，研究显示多种单萜与二萜类化合物对不同炎症模型具不同程度的抑制作用，显示出有良好的抗炎效果。常见的具有抗炎作用的单萜与二萜类化合物结构如图1所示。

图1　单萜和二萜类抗炎活性化合物的结构图

1.1.1银杏内酯B(ginkgolide B) 银杏内酯B是银杏科植物银杏中的一种内酯类化合物，可以拮抗血小板活化因子(PAF)的受体，从而有效地抑制受PAF刺激的中性粒细胞5-酯氧酶的活性，还可以一定程度地抑制PAF刺激的中性粒细胞内Ca2+升高，起到一定的抗哮喘、抗变应性炎症的作用[3]。

1.1.2京尼平苷(geniposide)京尼平苷又称栀子苷，是茜草科植物山栀子中的一种主要的环烯醚萜类化合物，药理研究已经证实了栀子提取物具有抗炎、镇痛、解热、利胆的功效，京尼平苷也具有明显的抗炎镇痛作用[4]。

1.1.3水晶兰苷(monotropein)水晶兰苷是从茜草科巴戟天属植物巴戟天的干燥根中分离得到的一种环烯醚萜苷类化合物，研究发现水晶兰苷能明显缩短小鼠的疼痛反应时间，消除由角叉菜胶诱导的大鼠脚趾浮肿，显示出良好的抗炎镇痛作用[5]。

1.1.4芍药苷(paeoniflorin)芍药苷是从毛茛科植物芍药的根中分离得到的一种单萜类糖苷化合物，其不仅对小鼠有镇静、镇痛及抗炎等药理作用，而且能够显著减轻佐剂性关节炎SD大鼠的症状，抑制炎症因子的产生和腹腔巨噬细胞的吞噬功能[6]。

1.1.5穿心莲内酯(andrographolide) 穿心莲内酯系从爵床科植物穿心莲中分离得到的二萜内酯类化合物，其对二甲苯、组胺、醋酸等所致的小鼠皮肤或腹腔毛细血管通透性增高、大鼠蛋清性足肿及巴豆油性肉芽囊渗液等均有明显的抑制作用，显示出良好的抗炎活性，但切除双侧肾上腺后抗炎作用消失，表明其抗炎机制与肾上腺有关[7]。

1.1.6乙酸龙脑酯(bomyl acetate)乙酸龙脑酯是姜科植物阳春砂、海南砂、绿壳砂等的干燥成熟果实中所含的一种挥发油类成分，有报道砂仁醇提液对小鼠二甲苯性耳肿、角叉菜胶性足肿胀、醋酸性腹腔毛细管通透性增高等炎症模型均有不同程度的抗炎作用。进一步研究证明其主要成分乙酸龙脑酯具有显著的抗炎镇痛作用[9]。

1.2　三萜及其苷类

三萜及其苷类是广泛存在于自然界中的一类重要的天然有机化合物，据报道此类化合物大多具有良好的抗炎活性。该类化合物对急、慢性炎症均有良好的抑制作用，可通过抑制炎症因子的产生发挥抗炎作用，另外该类化合物的抗炎作用还与其能影响免疫系统有关。其代表性化合物的结构如图2所示。

图2　三萜及其苷类抗炎活性化合物的结构图

1.2.1南蛇藤素(雷公藤红素celastrol)南蛇藤素是中药南蛇藤和雷公藤抗炎免疫的主要活性成分之一，具有很强的免疫抑制作用，因其细胞毒性较强而限制了其广泛应用。南蛇藤的抗风湿作用提示其含有抑制炎症的化学成分，雷公藤红素(即南蛇藤素)给药剂量0.5 mg/kg(约为1/6 LD50)时即能明显抑制大鼠棉球肉芽增生，它能降低细胞内cAMP水平及细胞对PGE2的反应性。研究发现南蛇藤素对被NF-κB 转染鼠巨噬细胞(RAW 264.7)的NF-κB活性及NO产生较强的抑制作用[10]，这可部分解释雷公藤的抗炎机制。

1.2.2熊果酸(ursolic acid)熊果酸又名乌索酸、乌苏酸，为五环三萜类化合物，在自然界分布广泛，对角叉菜胶和右旋糖酐引起的足趾肿胀、棉球诱导的慢性棉球肉芽、TPA诱发的耳水肿、放射菌素D和放射菌素酮诱发的水肿均有显著的抗炎活性。其能抑制fMLP及花生四烯酸诱导的超氧化物的产生，可能与抑制骨髓过氧化酶活性有关[11]。

1.2.3甘草甜素(potenline) 甘草甜素又名甘草酸，是从中药甘草的干燥根茎中提取的一种三萜皂苷类活性单体。此类化合物对多种急慢性炎症模型均有明显的抑制作用。研究证实，甘草酸单铵盐腹腔注射给药对小鼠化学性耳廓红肿、腹腔毛细血管通透性增高等具有显著抑制作用，可明显减轻急性炎性反应时的红、肿、热症状。同时其对大鼠棉球肉芽肿也具有明显抑制作用，抗炎效果接近于地塞米松[12]。多数报道认为其抗炎机制与抑制前列腺素(PGs) 等介质的作用有关，认为甘草酸可能通过抑制对A水解所需的磷脂酶A2 的作用来抑制PGs 的合成与释放。此外，甘草酸还有促肾上腺皮质激素样生物活性，临床用于胃溃疡的治疗。

1.2.4三七皂苷Rb1(ginsenoside Rb1)三七皂苷Rb1是五加科植物三七茎叶中提取分离出的四环三萜类化合物，即人参二醇苷。研究表明三七茎叶中人参皂苷Rb1对二甲苯引起的小鼠毛细血管通透性增高有显著抑制作用，对角叉菜胶引起的大鼠踝关节肿大也有非常显著的抑制作用。多种炎症模型显示，三七皂苷Rb1既有直接抗炎作用，又有通过垂体兴奋肾上腺皮质系统的间接抗炎作用；三七茎叶中Rb1的抗炎作用机制可能与其能抑制花生四烯酸代谢限速酶PLA2的活性从而降低其炎性产物如PGE2等的生成有关[13]。

1.2.5桔梗皂苷D(platycodin D)桔梗皂苷D为桔梗科植物桔梗的全草中提取出的五环三萜皂苷类活性成分。早期的大鼠足肿胀及佐剂导致大鼠关节炎的模型研究表明，桔梗皂苷是其主要的抗炎活性成分，最近的动物实验证实，桔梗皂苷D具有抗炎活性。其抗炎机制可能是调控炎症早期介质，如对佛波酯(TPA)所致的炎症模型，桔梗皂苷D能抑制前列腺素E2产生；对脂多糖(LPS)所致炎症模型，桔梗皂苷D能抑制NO产生和增加肿瘤坏死因子TNF-α的分泌[14]。

1.3　苯丙素类

1.3.1阿魏酸(ferulic acid)阿魏酸系伞形科植物川芎、当归等中药水溶性提取物的主要活性成分之一，因能显著影响中性白细胞向组织迁移，其对各种致炎因子引起的多种急、慢性炎症均有显著的抑制作用。研究表明2.5～22.5 μg/ml 的阿魏酸可浓度依赖性地抑制炎症因子NO、PGE2、IL-1等的产生，并抑制一氧化氮合酶(iNOS)、环氧合酶-2(COX-2)蛋白的表达，其作用机制可能与其抑制Toll 样受体4(TLR4)的表达有关[15]。

1.3.2丹参素(salvianic acid)丹参素是从唇形科植物丹参中提取的一类既有咖啡酰缩酚酸结构又有新木脂素骨架的水溶性成分，具有很强的药理作用。研究表明，其对肿瘤坏死因子诱导的血管内皮通透性升高具有抑制作用，同时其可抑制血管内皮生长因子(VEGF)的表达，抑制细胞通透性升高是其抗炎机制之一[16]。

1.3.3异戊烯氧呋豆素(imperatorin)异戊烯氧呋豆素是从伞形科植物白芷中提取出的一种香豆素类化合物，研究报道异戊烯氧呋豆素对内毒素诱导的腹膜巨噬细胞所产生的PGE2有较强的阻断作用，据推测异戊烯氧呋豆素对PGE2的抑制作用可能是通过阻断COX-2蛋白的表达和抑制微粒体前列腺素E(mPGES)的合成来实现的[17]。

1.3.4瑞香素(daphnetin，Dap)瑞香素即祖师麻甲素，为瑞香科植物中药祖师麻抗炎镇痛等的主要有效成分之一，用于治疗各种关节炎、血栓闭塞性脉管炎和心绞痛等。以Dap为主要成分的祖师麻注射液对蛋白性及角叉菜胶性的大鼠急性渗出性炎症和对甲醛引起的大鼠慢性渗出性炎症均有较强的抑制作用，与数倍于临床剂量的氢化可的松相似或略强；对佐剂所致的原发性及继发性病变亦有较强的抑制作用；可明显抑制炎性因子白介素IL-1、IL-3、TNF-α等的产生[18]。

苯丙素类化合物在自然界中广泛存在，大多具有较强的生物活性。综上所述，该类化合物主要是通过抑制炎症因子的产生来发挥抗炎作用。其代表性化合物的结构如图3。

图3　苯丙素类抗炎活性化合物的结构图

1.4　蒽醌类

蒽醌类化合物是天然产物中一类重要的活性成分，该类化合物中有许多具有很好的生物活性，有些化合物具有良好的抗炎活性，其代表性化合物的结构如图4所示。

图4　蒽醌类抗炎活性化合物的结构图

1.4.1大黄素(emodin) 大黄素为蒽醌类衍生物，是蓼科植物中药大黄的主要有效活性单体，研究发现小鼠单次口服大黄素 30、60 mg/kg能抑制角叉菜胶所致的小鼠足跖肿胀；大鼠口服大黄素60、100 mg/kg能抑制角叉菜胶导致的大鼠足跖肿胀，且抑制作用与剂量正相关；单次口服大黄素90、150 mg/kg能抑制醋酸引起的小鼠毛细血管通透性增加；腹腔注射大黄素20、40 mg/kg能抑制角叉菜胶引起的大鼠急性胸膜炎渗出及白细胞的游走。大黄素能强效抑制核转录因子和黏附分子的表达，可治疗多种炎症[19]。

1.4.2左旋紫草素(shikonin)左旋紫草素是从多年生紫草科草本植物紫草中提取分离出的一种萘醌类化合物，是中药紫草抗炎、抗菌、抗肿瘤等多种药理作用的主要活性成分之一。其对二甲苯导致的耳肿胀、醋酸所致小鼠腹腔毛细血管通透性增高和大鼠腋窝皮下置无菌棉球等急性和亚急性炎症动物模型均有明显的抗炎作用[20]。紫草素的抗炎机制可能与其萘醌类结构的还原性能抑制花生四烯酸脂氧酶(5-脂氧酶)代谢有关。

1.5　黄酮及其苷类

黄酮类化合物分布广泛，该类化合物具有抗炎、抗病毒、镇痛、利胆强心等多种作用。目前发现，许多黄酮类化合物都具有良好的抗炎活性，此类化合物的抗炎作用大多可能与PGE生物合成过程中的酯氧化酶有关。其代表性化合物的结构如图5所示。

图5　黄酮类抗炎活性化合物的结构图

1.5.1槲皮苷(quercitrin)槲皮素及其衍生物是自然界分布广泛的黄酮类化合物，存在于多种中草药中。研究表明槲皮苷可以抑制角叉菜胶、右旋糖酐、组胺、5-羟色胺(5-HT)、缓激肽等多种致炎因子引起的小鼠耳肿胀和大白鼠足跖水肿，降低小鼠腹腔毛细血管通透性，且随剂量的增大抑制作用明显增强[21]。

1.5.2升麻苷(prim-O-glucosylcimifugin)与5-O-甲基维斯阿米醇苷(4-O-β-D-glucosyl-5-O-methylvisamminol)二者是从伞形科植物防风中提取分离出的两种色原酮苷类化合物，具有解热镇痛、抗炎及抗血小板聚集和抗凝血作用等多种药理活性。研究发现升麻苷和5-O-甲基维斯阿米醇苷对二甲苯引起的皮肤肿胀均有显著的抑制作用，可降低炎症反应[22]。

1.5.3橙皮苷(hesperidins) 橙皮苷为芸香科植物柑橘果皮(陈皮)和果肉的重要成分，是一种二氢黄酮苷类化合物，广泛存在于多种植物体内。离体和体内试验均表明橙皮苷具有较强的抗炎活性[23]，其对角叉菜胶、5-HT 及PGE 等多种炎性因子诱发的大鼠足跖水肿、甲醛引起的关节炎及棉球肉芽肿等均有明显的抑制作用。

1.5.4木犀草素(luteolin)木犀草素是自然界分布较广的一种黄酮类化合物，是青兰、白毛夏枯草的主要成分。有报道木樨草素针对小鼠足肿胀、肉芽肿和气囊肿模型等急、慢性和渗出性炎症的作用。全血分析实验结果表明，木樨草素可以明显抑制急、慢性炎症反应，其作用机制可能与其对COX-2活性的抑制有关[24]。

1.5.5羟基红花黄素A(safflomin A)羟基红花黄素A是从菊科植物红花的干燥花中提取分离得到的一种查尔酮类化合物，是红花的主要活性成分之一。其对甲醛性大鼠足肿胀、组胺引起的大鼠皮肤毛细血管通透量增加及大鼠棉球肉芽肿形成均有明显抑制作用，通过降低毛细血管通透性、减少炎性渗出、抑制炎性肉芽增生来发挥抗炎作用。其机制可能是通过抑制PAF引起的血小板黏附、释放及血小板内游离的Ca2+浓度升高而使血小板活化受到阻滞，缓解炎症反应的病理变化，受体结合实验结果表明，safflomin A是PAF受体拮抗剂[25]。

1.6　生物碱类

1.6.1苦参碱(matrine)和氧化苦参碱二者是豆科植物苦参的主要活性成分，氧化苦参碱能明显对抗巴豆油、角叉菜胶和冰醋酸诱发的渗出性炎症，苦参碱则能明显抑制小鼠腹腔毛细血管通透性，对小鼠耳肿胀及大鼠足跖肿胀也有抑制作用。二者的部分抗炎机制可能是通过NO-cGMP途径实现的[26]。

1.6.2川芎嗪(ligustrazine)川芎嗪是从伞形科藁木属植物川芎的根茎中提取分离的主要活性成分。川芎是临床最常用的行气活血、化瘀止痛中药之一。有文献报道利用豚鼠离体回肠收缩实验研究了川芎嗪对炎性渗出物的影响，结果显示其能显著抑制组胺、5-HT的合成与释放，其抗炎机制可能与其对组胺、5-HT的拮抗作用有关[27]。

1.6.3青藤碱(simomenine)青藤碱是从防己科植物青风藤中提出的生物碱单体，有较强的抗炎镇痛及免疫抑制作用。青藤碱能明显抑制蛋白和角叉菜胶所致足肿胀，减少炎症渗出物中PGE2的含量。可降低大鼠肾上腺Vit C含量，切除肾上腺或垂体后抗炎作用消失。研究发现青藤碱对J774巨噬细胞株的增殖有明显的抑制作用，抑制脂多糖刺激的NO的合成，对TNF-α蛋白合成有抑制作用，其可能通过下调巨噬细胞系统炎症介质和细胞因子合成发挥抗炎、抗风湿作用[28]。

1.6.4粉防己碱[(+)-tetrandrine]粉防己碱是防己科千金藤属植物粉防己的主要活性成分，是一种广谱的非甾体类抗炎药。研究发现粉防己碱对大鼠给药能剂量依赖地增加白细胞内cAMP的浓度，此浓度与其抑制胸膜液体渗出和白细胞游走的作用线性相关。因而增加炎症白细胞cAMP浓度可能是粉防己碱的重要抗炎机制之一[29]。

1.6.5小檗碱(berberine)小檗碱又名黄连素，为从毛茛科植物黄连根茎中提取分离得到的异喹啉类生物碱。其对角叉菜胶引起的大鼠足趾肿胀、慢性棉球肉芽肿、二甲苯引起的小鼠耳廓肿胀、组胺等活性物质引起的小鼠毛细血管通透性增加均有抑制作用。盐酸黄连素可明显抑制白细胞趋化性运动，降低炎症组织中的PGE2；黄连素还可抑制代谢引起的呼吸爆发及氧自由基的产生，抑制血小板产生β-溶菌素和弹性酶及胶原酶等物质，降低PLA2的活性，阻止花生四烯酸的生物转化，减少炎症组织中PGE等炎性介质的产生[30]。

生物碱是自然界中广泛存在的一类重要的天然有机化合物，很多生物碱具有很强的抗炎活性。综上所述，该类化合物可能主要通过抑制炎症因子的产生发挥抗炎作用。其代表性化合物的结构如图6所示。

图6　生物碱类抗炎活性化合物的结构图

1.7　其他类

除了上述经典结构的天然活性成分外，研究发现许多其他结构类型的化合物也具有较好的抗炎活性。其结构如图7所示。

图7　其他类抗炎活性化合物的结构图

1.7.1鱼腥草素(decanoylacetaldehyde)鱼腥草素又名葵酰乙醛，是三白草科蕺菜属植物鱼腥草挥发油的主要有效成分，研究显示鱼腥草素能显著地抑制巴豆油引起的肉芽组织增生，其抗炎作用与其能抑制慢反应物质(PGE，SRS-A)有关，不依赖垂体肾上腺皮质系统[31]。

1.7.2藁苯内酯(ligustilide)藁苯内酯是伞形科植物当归中挥发油的主要成分，研究报道当归挥发油对多种炎症模型中急性和亚急性炎症的渗出、肿胀、增生均有抑制作用，既可抑制炎症早期的水肿与渗出，又可以抑制炎症晚期的组织增生与肉芽组织形成[32]。

1.7.3卫矛醇(galactitol) 卫矛醇是卫矛科植物南蛇藤的有效成分之一，研究发现卫矛醇能明显减轻胶原诱发的关节炎(CIA)小鼠炎症，并且X线片中趾骨的损伤程度也有显著改善。且CIA小鼠脾脏中的CD4、CD8 明显减少，几乎恢复到接近正常水平，表明其对CIA小鼠有细胞修复和细胞免疫的调节作用[33]。

1.7.4白藜芦醇(resveratrol)白藜芦醇是从百合科菝葜属植物菝葜的干燥根茎中提取出来的一种天然的二苯乙烯类化合物，具有抗癌、抗炎、抗氧化、降血脂等多种药理活性。白藜芦醇最早是日本人高冈从白藜芦的根茎中提取出来的，在自然界分布广泛，有研究利用棉球肉芽肿模型考查单体化合物白藜芦醇和氧化白藜芦醇的抗炎活性，结果显示白藜芦醇0.2 mg/(kg·d) 对大鼠棉球肉芽肿有明显的抑制作用[34]。

2小结

炎症作为机体应对外来刺激的一种生理或病理反应，参与多种重大疾病的发生和发展过程。很多天然药物具有较好的抗炎效果，由于资源丰富，应用历史悠久，副作用小，所以具有良好的应用开发前景。例如，甘草在临床上已经有比较广泛的应用，其活性成分及作用机制已经有广泛而深入的研究，而其中的甘草酸在抗炎及抗变态反应方面也表现出良好的药理活性，具有较好的临床应用前景，有必要对其进行进一步的研究开发。另外，天然药物提供了丰富的化学多样性，如前所述，多种不同结构类型的抗炎活性化合物已经分离鉴定出来，在此基础上进行系统的构效关系研究，将有希望发现新的抗炎先导化合物，并开发出新一代的抗炎药物。总之，虽然抗炎天然药物的研究已经取得了一定的进展，但天然药物抗炎活性成分结构类型广泛、作用机制复杂，目前的研究还远远不够，必须结合当前生物学的最新进展，建立更加合理可靠的药理模型，以对其进行更深入系统的研究。

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[本文编辑]顾文华