朱永亮 ， 周佳 ， 李金发， 杨国韬， 张利祥， 李彭， 崔亮伟 ， 管振华

（1. 西南林业大学云南省高校极小种群野生动物保育重点实验室，昆明 650224；2. 德宏州生态环境局盈江分局，云南 盈江 679300； 3. 云南铜壁关省级自然保护区管护局，云南 芒市 678400）

长臂猿科Hylobatidae 属小型猿类，栖息于东南亚的热带雨林和亚热带常绿阔叶林中，大部分长臂猿为一夫一妻小家庭群体，占据固定领域生活（Geissmann，2002）。鸣叫是长臂猿科动物的典型行为，除穆氏长臂猿Hylobates muelleri和克氏长臂猿H. klossii外，其他长臂猿的配对个体都可发出雌雄配合的二重唱（Geissmann，2002）。长臂猿的鸣叫行为主要发生在日出后的清晨，受温度、光照、捕猎风险等影响。东黑冠长臂猿Nomascus nasutus在雾天的鸣叫起始时间推迟，雌性激动鸣叫次数减少（费汉榄等，2010）；大风天气会抑制婆罗洲白须长臂猿H. albibarbis（Cheyne，2008）和东黑冠长臂猿（费汉榄等，2010）的鸣叫行为；降雨带来的环境温度下降会推迟长臂猿的鸣叫起始时间（合趾猿Symphalangus syndactylus：Chivers，1974；克氏长臂猿：Whitten，1982；穆氏长臂猿：Clinket al.，2020）；捕猎风险会抑制高黎贡白眉长臂猿H. tianxing的鸣叫行为（Yinet al.，2016）。

长臂猿的鸣叫行为具有多种功能（Cowlishaw，1992）：向周边家庭宣告对领域的占领，以及宣告配对个体之间的稳定性关系等（Fanet al.，2009；Maet al.，2020，2022）；对于未配对长臂猿，鸣叫有吸引配偶的功能（Henwood & Fabrick，1979），是联系潜在配偶建立家群的重要途径。当长臂猿到达亚成年后，通常会离开出生群成为游离独猿（Brockelmanet al.，1998；Huet al.，2018），独猿通过2 种方式寻找配偶建立家群：一种是取代原住的成年同性个体（范朋飞等，2010），另一种是离开家庭，取代其他家庭的成年同性个体（Brockelmannet al.，1998；Huet al.，2018），或者和新配偶占据新的领域（Bryantet al.，2016）。当配对关系不稳定时，独猿可以取代原住个体（范朋飞等，2010），已有证据表明雌性独猿可以通过鸣叫识别出雄性个体的配对情况，选择是否与其建立家庭（Gittins，1984；Raemaekerset al.，1984；Mitani，1988；Mitani& Marler，1989；Reichard & Neumann，2007）。此外，在有新的独猿个体时，独猿可通过鸣叫联系并建立家群（Bryantet al.，2016）。未配对的游离独猿发出更高频次、更长时间的鸣叫有利于其寻找配偶或者被其他异性独猿发现。在对白掌长臂猿H. lar的研究中，游离独猿和未配对亚成年个体都比成年个体发出的鸣叫频次更高（Raemaekerset al.，1984）。

我国分布有长臂猿3 属7 种（魏辅文等，2021），均为国家一级重点保护野生动物，目前仅分布于云南、广西和海南的斑块化生境中。高黎贡白眉长臂猿曾广泛分布于怒江以西，受偷猎和栖息地质量退化等威胁，现仅分布于云南省高黎贡山国家级自然保护区（腾冲大塘和保山隆阳区）、保山市腾冲县猴桥镇和德宏傣族景颇族自治州盈江县3 个片区（Fanet al.，2011；Chanet al.，2017；Fanet al.，2017；Zhanget al.，2020）；2017年的种群数量与分布调查表明，国内高黎贡白眉长臂猿个体数量不超过150只（Zhanget al.，2020），被列入世界上最濒危的25种灵长类之一（Schwitzeret al.，2019；Fanet al.，2020）。关于高黎贡白眉长臂猿的鸣叫行为研究仅限于腾冲大塘、保山赧亢和板厂的种群，高黎贡白眉长臂猿全年的鸣叫频次较低（0.25 次/天和0.50 次/天，张岛等，2011；0.20 次/天，0.074 次/天，0.313 次/天和0.097 次/天，Yinet al.，2016）。张岛等（2011）初步报道了腾冲大塘的高黎贡白眉长臂猿鸣叫行为的月变化，发现降雨有可能导致鸣叫起始时间推迟或者不发生鸣叫。Yin 等（2016）对比赧亢和板厂高黎贡白眉长臂猿的鸣叫行为发现，鸣叫频次在寒冷季节会降低，且捕猎和低家庭密度会抑制鸣叫行为。

分布在盈江县北部的高黎贡白眉长臂猿种群数量占全国的一半以上（18～20个家庭/独猿），该区域也是高黎贡白眉长臂猿重要的种群分布地（Zhanget al.，2020），大部分长臂猿家庭分布于保护区外。傈僳族对长臂猿的原始崇拜维持了这一种群的生存，目前存在最大威胁是栖息地破碎化和人类活动干扰（Fan，2017；Zhanget al.，2020）。本研究基于保护区外的9 个家庭/独猿连续1 年的鸣声监测结果，报道了盈江县北部高黎贡白眉长臂猿鸣叫的时间特征，分析了其鸣叫行为与环境温度的关系，对比了独猿和家庭鸣叫行为之间的差异，填补了盈江县高黎贡白眉长臂猿鸣叫行为的研究空白，为其监测保护工作提供科学依据。

1 研究方法

1.1 研究地点与研究对象

研究地点位于云南省德宏傣族景颇族自治州盈江县北部的苏典乡和支那乡（97°45'～98°12'E，25°02'～25°21'N，海拔1 695～2 243 m），区域内高黎贡白眉长臂猿栖息地森林破碎化严重，种群之间被村寨和道路隔离。2017 年4 月6—20 日采用鸣声定位法开展了2 周的长臂猿种群数量与分布前期调查，明确了长臂猿种群的具体分布位点。基于调查结果，分别在苏典乡的腊马河和梨树2个寨子，支那乡的香柏、中山坝和白岩3 个寨子附近选择8 个听点对周边明确领域位置的9 个长臂猿家庭/独猿进行监测。

1.2 调查监测方法

监测时间为2017 年12 月19 日—2018 年11 月29日。每个听点2名监测队员，每月中下旬连续监测10 d。监测队员每天在天亮后30 min 内到达听点，并持续监听至12∶00。调查区域的日出时间使用R中的suncalc package（Thieurmel & Elmarhraoui，2019）获得，监听过程中记录鸣叫信息，包括：听点GPS坐标、天气（多云、阴、雨、雾、微风、大风等）、使用两步路（户外助手）APP 结合卫星影像图估计鸣叫地点的方位角（沿听点的指北方向线起依顺时针方向至鸣叫方向线间的水平夹角）和听点与鸣叫位置的直线距离、鸣叫起始时间和鸣叫结束时间。鸣叫间隔定义为10 min 以上，即鸣叫结束后10 min之后再次鸣叫，计为2次鸣叫。

1.3 温度数据

数据来源于开放数据集国家生态科学数据中心1979—2018年中国近地表气温数据集（Fanget al.，2022），类型为栅格数据，空间分辨率为0.1°。通过经纬度提取2017年12月1日—2018年12月1日监测家庭/独猿所在位置的每日最低温度、每日最高温度和每日平均温度。

1.4 数据分析

为确保结果的准确性，选择一年内监测到鸣叫次数20 次以上的9 个家庭/独猿作为研究对象（表1），按月份计算每个家庭的日鸣叫频次，即每个月的鸣叫总次数/监测总天数，使用Kruskal-Wallis 非参数检验鸣叫频次的群间差异，并使用多重比较检验分析不同家庭/独猿间的鸣叫频次差异，显著性水平设置为α=0.05。

表1 云南盈江北部高黎贡白眉长臂猿监测对象编号和配对状态Table 1 ID and pairing status of Hoolock tianxing in northern Yingjiang County， Yunnan

采用广义线性混合模型（GLMM；Bolkeret al.，2009）分析日最低温度和配对状态对鸣叫起始时间、鸣叫持续时间的影响，模型中设置鸣叫起始时间、持续时间为Gamma 分布，家庭编号设置为随机变量。计算不同月份中日最低温度的平均值作为月平均最低温度，采用GLMM 分析月平均最低温度对鸣叫频次的影响，设置鸣叫频次为Gamma 分布，家庭编号设置为随机变量。通过R 中的lme4 package 进行GLMM 分析（Bateset al.，2015），所有统计检验均在R 4.2.0中完成（R Core Team，2022）。

2 研究结果

2.1 鸣叫的时间特征

共监测170 d，平均每月监测14.2 d（10～22 d）。监测过程中共获得352次鸣叫记录显示，平均鸣叫起始时间在日出后117.97 min±67.1 min（n=352），鸣叫持续时间平均为21.52 min±12.8 min（n=352）。独猿的日鸣叫频次为1.1次/天±0.545次/天（n=105），家庭的为0.424次/天±0.355次/天（n=603）。

2.2 长臂猿鸣叫起始时间和温度的关系

GLMM 结果显示，日最低温度显著影响长臂猿的鸣叫起始时间（Z=−7.138，P<0.001），随日最低温度上升，鸣叫起始时间提前，但日最低温度并不显著影响鸣叫持续时间（Z=−0.418，P=0.676）（图1）。月平均最低温度对鸣叫频次的影响不显著（Z=0.487，P=0.627）；配对状态显著影响了鸣叫频次，独猿鸣叫频次更高（Z=−3.081，P=0.002），但对鸣叫起始时间（Z=0.040，P=0.968）和鸣叫持续时间（Z=−0.114，P=0.909）的影响不显著。

图1 日最低温度对云南盈江北部高黎贡白眉长臂猿鸣叫起始时间的影响Fig. 1 Impact of daily mimimum temperature on the start time of singing behavior of Hoolock tianxing in northern Yingjiang County， Yunnan

2.3 家庭/独猿间鸣叫频次差异

鸣叫频次在不同家庭/独猿间存在极显著差异（χ2=28.968，df=8，P<0.001），独猿（腊马河-1 和腊马河-2）的鸣叫频次较高，且显著高于梨树-1、白岩-1和白岩-2（P<0.05），而各家庭之间的鸣叫频次差异不显著（P>0.05）（图2）。

图2 云南盈江北部高黎贡白眉长臂猿鸣叫行为的多重检验比较Fig. 2 Dunn test of singing behavior among Hoolock tianxing in northern Yingjiang County， Yunnan

3 讨论

本研究显示温度对长臂猿鸣叫行为有显著影响。以往在高黎贡山的研究表明，高黎贡白眉长臂猿鸣叫行为主要发生在日出后2 h 左右（张岛等，2011；Yinet al.，2016；Chanet al.，2017）。盈江县高黎贡白眉长臂猿的平均鸣叫起始时间在日出后的117.97 min，与上述研究结果相似。高纬度栖息地的温度季节性变化明显，在冬季，长臂猿面临低温和食物资源匮乏的生存挑战，采取能量保守的行为策略（Fanet al.，2013），在清晨延迟离开过夜树的时间（Feiet al.，2019），因此推迟了鸣叫起始时间。相比之下，低纬度地区的长臂猿鸣叫起始时间更早，南黄颊长臂猿Nomascus gabriellae的平均鸣叫起始时间为06∶14（Rawson，2004）；95%戴帽长臂猿Hylobates pileatus的在09∶00 以前（Brockelman & Srikosamatara，1993）。

Yin 等（2016）通过对比不同种群密度长臂猿群体的鸣叫行为，发现低种群密度会降低鸣叫频次。本次监测的长臂猿家庭被道路、河流、村寨、农业种植等分隔为3个小种群，所有家庭均分布于低种群密度的栖息地中。虽然腊马河种群的种群密度最高，但家庭的鸣叫频次并没有显著高于其他家庭。除了高纬度的低温影响外，捕猎风险也是抑制鸣叫行为的重要因素，Yin 等（2016）推断长臂猿在高捕猎风险环境中为了自我保护，鸣叫频次低于0.1 次/天。这一结果明显低于本研究（0.424 次/天）。虽然本次监测的对象大部分分布在保护区外，但因在傈僳族传统生物多样性保护文化中占据特殊地位，面临捕猎的风险极低（Zhanget al.，2020），故鸣叫频次更高。

长臂猿的鸣叫行为是一种领域行为（Cowlishaw，1992），独猿的鸣叫频次和个体的配对状态有关，多数情况下，独猿的鸣叫频次极低（范朋飞，个人通信），但当出现取代和配对机会时，会增加鸣叫频次（Raemaekerset al.，1984；范朋飞等，2010；Bryantet al.，2016）。本次监测的腊马河种群是盈江县北部最大的种群，包括3 个家庭和2 只独猿，雌性独猿（腊马河-1）和雄性独猿（腊马河-2）均占据固定领域，由于存在潜在异性配偶，独猿显著提高鸣叫频次以达到吸引异性配偶建立家庭的目的。虽然2只独猿均能听到对岸的鸣叫声，但由于栖息地被公路和河流阻隔，无法建立家庭。

本次监测一方面增加了对种群的直接保护；另一方面，监测数据的积累有助于分析物种的生存现状。在破碎化生境中，除了独猿外，隔离小种群的鸣叫频次显著下降，影响了种群间的交流，也潜在影响到长臂猿的基因交流。盈江县高黎贡白眉长臂猿目前面临的最大威胁就是栖息地的破碎化和质量下降，开展长期种群监测（管振华等，2017；Liuet al.，2022）、通过栖息地恢复和廊道建设加强不同种群的连接，将是未来高黎贡白眉长臂猿保护工作的重点内容。

致谢：感谢德宏州生态环境局盈江分局对本项目的支持；感谢云南铜壁关省级自然保护区管护局、盈江县林业和草原局的全力配合和帮助。