苏丽晔，马兰兰

(中国医科大学 生理学教研室，辽宁 沈阳 110122)

·综 述·

click音刺激下的听皮层神经元活动

苏丽晔，马兰兰

(中国医科大学 生理学教研室，辽宁 沈阳 110122)

听觉系统的一个基本作用是对声音随时间变化的一些特征进行识别和处理，听皮层在听觉系统中占主导地位。听皮层神经元可以对不同重复率的click音进行识别和编码，不同重复率的click 音被感知为不同的声音内容。作者从听皮层分区、click音的神经编码方面进行综述，以阐述click音刺激下的听皮层神经元活动的研究进展。

听皮层; 神经元; click音; 重复率; 放电频率; 综述

在人类获取外界信息时，听觉是仅次于视觉的重要信息来源。依靠听觉感受外界声音，对声音的频率、强度、音质、时程、模式，以及声源方向、距离等做出分析和判断。声源振动引起空气产生的疏密波，通过外耳和中耳组成的传音系统传递到内耳，经耳蜗毛细胞的换能作用，将声源振动的机械能转换为听神经纤维上的神经冲动，由听神经上传至大脑皮层的听觉中枢，从而产生听觉。听觉对动物适应环境和人类认识自然有着重要的意义。在听觉形成过程中，各种声音信息转化的神经电信号汇入到听皮层(auditory cortex，AC)，其中初级听皮层(AI区)，在声刺激的感知、动物种属特异性音调的辨别、声源定位以及特殊声刺激的适应、学习和记忆等方面均具有主导作用[1]。听皮层神经元是听皮层结构和功能基础，对声音随时间变化的一些特征，比如重复率，进行识别和编码。不同重复率的click 音被人感知为不同的声音内容。

1 听皮层分区

听皮层作为大脑皮层的一个特异性功能分区，对声音的感知起着至关重要的作用。起初，人们普遍认为猴听皮层的组织结构与猫科动物相近，存在一个也是唯一的一个初级区域，即AI区，位于外侧沟的下边缘；还有一个二级区域，次听区(AII区)，位于外侧沟深部[1]。此观点与早期一些观点一致，认为躯体感觉、听觉和视觉都是由两大区域组成的。但是，现在我们知道猴的听觉大脑皮层由3个具有初级中枢特征的区域构成。3个区域分层次地、平行地构成听皮层的3个层次听觉传导通路[2]。3个区域的具体位置如图1[3]，分别是中央核心区(core)、包绕中央核心区一个条带二级区(belt)以及外缘的条带旁三级区(parabelt)。

core，中央核心区； belt，条带区； parabelt，条旁区； AS，弓形沟; CS中央沟; INS，脑岛; LS，外侧沟; STG,颞回; STS，颞上沟

图1 猕猴大脑皮层的侧面视图[3]

Fig 1 Lateral view of the macaque cerebral cortex[3]

1.1 中央核心区(core)

中央核心区根据不同的耳蜗反应，分为AI、R、RT 3个亚区[4-10]，相互之间联系紧密。3个亚区的具体位置如图2[3]所示。Jon等[3]研究发现,AI尾侧区神经元易对高频段的声音刺激反应，而头侧区神经元则对低频段声音敏感度高，即最佳频率呈现头侧低尾侧高的排列方向；而R区的神经元的最佳频率排列方向恰与AI区相反，呈现头侧高尾侧低的排列方向；RT区的神经元最佳频率排列与AI区相近。他们还发现，AI区域神经元中具有相近最佳反应频率的神经元纵向排列成一条条曲线，因此位于大脑沟缝底处的神经元的最佳反应频率较高。

AI、R、RT为中央核心区的3个亚区。L：低频； H：高频，曲线是不同位点相“等”最佳频率连线

图2 猕猴中央核心区亚区分布图以及最佳频率分布趋势[3]

Fig 2 Tonotopic organization of sub district of central core area and best frequency in macaque cerebral cortex[3]

相关研究发现，AI、R、RT区都具有初级感觉皮层的特征，包括如下：第一，对于纯音刺激，神经元反应敏感并且具有较短的潜伏期，对于最佳频率的刺激反应最敏感并且具有陡峭的频率反应曲线[3]；第二，接受内侧膝状体腹侧部的纤维投射，程度较为密集[7-9]；第三，具有初级感觉皮层的细胞结构特征[11-13]，例如，有4层发达的颗粒细胞，皮层中间有致密的纤维髓质层，皮层中间密集表达代谢酶和细胞氧化酶等特点。尽管这3个亚区在细胞结构和电生理反应特性方面具有相似性，但是它们在处理听觉信息方面并不相同。Recanzone等[14]利用觉醒猴子做为模型发现，AI和R区神经元在猴子完成任务时对声刺激的反应潜伏时以及特征频率等具有一定差别。研究发现，猿类和人类的中央核心区都是相同的窄身字形，但两者的面积都大于短尾猴的，表明猿类和人类也应该具有AI、R、RT 3个亚区，但目前仍缺乏直接证据[3]。

1.2 条带区(belt)

条带区为一条宽2～3 mm的条带状区域，因形得名，它围绕着中央核心区，两者有着密切的相互关系。Rauschecker等[15]发现，条带区接受来自内侧膝状体背部和内侧部大量的纤维投射以及来自腹侧部的较少的纤维投射。他们还发现，尽管条带区接受丘脑的纤维投射，但其依赖于中央核心区，这种依赖性仅在条带区的1个亚区得到证明，即CM区，其对听觉刺激的反应会随着核心区域的去除而消失。

条带区由CL、CM、ML、RM、AL、RTL、MM、RTM 8个亚区组成，每个亚区代表不同部位的耳蜗。Jon等[3]还发现其依据两方面：首先，核心区域与和它相邻近的条带区域联系更为密切，研究表明条带区域尾侧最密集的纤维投射来自AI区，而头侧的则来自R或RT区；此外，条带区接受的最密集的纤维投射来自与其直接毗邻的核心区，这种多重的投射模式可以为原始的耳蜗反应模式提供依据，而且，神经纤维的连接模式也证实了内侧3～4个亚区和外侧4个亚区存在不同的音调组构的可能性，微电极记录也已证实这些发现[10]。相关研究[16]发现，尽管条带区神经元对声音刺激的反应不如核心区域神经元强烈，但是其反应也足以证明条带区的音频反应模式和其邻接的核心区相似。同时发现位于条带外侧处的神经元对窄带宽的噪音的反应比纯音强，这些噪音频率带的中心值可以用来代表神经元的最佳反应频率。对于不同亚区音频反应模式的构成，微电极记录仅提供了有限的证据[10,13,15]，目前对于一些亚区还缺乏充分的研究，所以条带区域的亚区划分只是一种暂时的提议[3]。

1.3 条旁区(parabelt)

条旁区具体位置如图1，Jon等[3]推测此区域可能存在不同功能的亚区。但是目前关于如何对此区域进行亚区划分的报道很少，还没发现对其进行的有关电生理记录方面的研究结果。关于纤维投射，Morel 等[9]发现,此区域不仅接受一些来自膝状体背侧和内侧部的纤维投射，同时还接受来自上膝状核、内侧丘脑枕的纤维投射，构成一个更加复杂的听觉信息处理网络。Kosmal等[17]利用注射放射性示踪剂显示，条带区和条旁区可能参与复杂的整合功能，包括认知等脑的高级功能。条旁区还与颞叶、顶叶、额叶皮层有较广泛的联系，这些区域参与介导听觉系统包括空间感知和听觉记忆在内的一些重要功能[18]。

2 神经元的声音识别与编码

在自然界中存在着形形色色的声音，而有生物学意义的声音大多具有按时间模式而变化的特征，人类的语言声和动物的鸣叫声是典型的例子。听觉系统的一个基本作用是对声音随时间变化的一些特征进行识别和处理，听皮层在听觉系统中占主导地位，而听皮层神经元则是听皮层结构和功能基础。研究发现，神经元存在相应的声音甄别和选择的神经基础，能对动态变化的声频率、幅度和时程等进行反应和编码[19]。韩磊等[20]运用在体细胞内微电极记录技术观察,麻醉大鼠初级听皮层单个神经元对声音刺激的细胞内反应，大鼠初级听神经元对相同自然声刺激可以产生多种类型的反应，包括兴奋性听觉反应、抑制性反应和"on-off"双相听觉反应。根据声音诱发的兴奋性突触后电位(EPSP)/抑制性突触后电位(IPSP)以及动作电位(AP)的特点，兴奋性听觉反应可分为长时程EPSP型、短时程EPSP型、规律放电型、阈下EPSP型4型;抑制性听觉反应也可分为AP-IPSP型、EPSP-IPSP型、IPSP型、AP-超极化型4型。"on-off"双相听觉反应的放电间隔与声音时长高度一致。推测这可能是初级听皮层神经元功能多样性的基础，即可以对多种类型声音产生多种类型的反应。

在人类语言和动物通讯声中存在这样的一类声音事件，若干短音以特定的重复率进行周期性、类周期性或非周期性的重复而组成声音脉冲串[21-22]。近几年，已有研究者利用此类被称为click-train的声音来研究听皮层神经元的放电反应特性[23-25]。一个由多个click音构成的声音串即click-train音是被感知成一个连续的声音，还是若干个间隔的声音，亦或是处于两者之间临界处的震颤声音，取决于声音串中click音的重复率。如若声音串中click音的重复率在一定范围内，则被感知为震颤声音；若重复率高于这个范围的上限，则以更连续的声音被感知；如果低于就无重复率而言，感知到的是在时间上有明显间隔的若干个声音的组合。对于人类而言，较低重复率(10～45 Hz)的声音被认为是震颤声音(flutter)，而认为较高重复率(50～300 Hz)声音是个连续音[26-28](pitch)，低于10 Hz的声音被感知为单独的声音组合(events)，见图3[28]。例如，常见的啄木鸟叮啄木桩现象，我们感知到的是一个震颤声音[27-29]。在震颤音重复率范围内，低重复率对于人类语言交流中识别辅音和理解句子有着至关重要的作用，不仅如此，对于动物而言鸣叫通讯也是非常重要的，例如绒毛猴的颤音[30-31]。

早期研究[23]显示，如果click音重复率低，AI区的神经元表现出与click音刺激同步的放电反应，这是一种时间编码方式，即刺激-放电同步化，有一个click音就出现一个或几个神经元放电。Bendor等[24]通过对绒毛猴听皮层神经元放电反应研究发现，AI区神经元还存在另一种与声音重复率相关的编码方式，这是一种以放电的速率而不是放电的时间来编码声音重复率的编码方式，这类神经元放电反应和click音的发生不存在时间上的一致，称之为非同步化放电反应，而是无论给予高重复率或是低重复率的click声音刺激，这类神经元的放电弥散地存在整个声音刺激持续的时间段内，不同重复率的click声音刺激，神经元放电速率会不同。Thomas等[23]发现，一些神经元在接近震颤声音重复率的上限(～45 Hz)的声音刺激下仍可具同步化放电反应，而一些神经元在受到高于震颤声音重复率下限(～10 Hz)的声音刺激时，就会出现非同步化放电。Bendor等[24]将听皮层神经元划分成三类，即同步反应神经元，它们具有短的潜伏期，至少重复率在不超过40～50 Hz时，神经元都具有刺激-放电同步化反应；非同步化反应神经元，它们的潜伏期比前者的长，重复率只要高于10 Hz就出现非同步化反应，一些神经元在重复率低于10 Hz时还是存在同步化反应现象的；混合型反应神经元，其刺激-放电同步化还是非同步化取决于声音刺激的强度或时程。他们还发现，所记录的神经元中2/3的神经元放电速率和click音重复率呈单调函数关系，随着重复率的提高，神经元放电速率呈单调递增或单调递减两种不同的变化趋势。

图3 人对不同重复率声音感知划分图[29]

Fig 3 The division of perception to different repetition rate sound in human[29]

将刺激-放电同步化神经元与非同步化神经元进行比较可知，这两种神经元大部分都呈现放电速率是click音重复率的单调函数关系。可以很明显地看到，同步化神经元的放电和刺激在时间上同步，由此我们可以根据放电时间准确地推测刺激发放的时间点；而非同步神经元对纯音刺激做出反应时，具有较长的潜伏期，这样可以有一个较充足的时间对听觉信息进行分析处理。在放电速率对click音重复率的变化率方面，非同步化神经元具有相对较小的变化率，其放电速率对重复率的变化不敏感，变化率波动小，相对稳定，可以体现出其在放电速率对重复率线性关系上更稳定的单调性[24]。在听觉系统中，单调性或斜率(放电频率对重复率的变化)相关性的放电速率编码方式不仅仅应用于声音重复率特征的编码过程，也对声音的强度和声音的定位进行编码，对此已有相关文献[32-33]报道。但是，声音强度适度的变化(10～50 dB)不会对反应斜率产生显著影响[34]，所以在研究重复率的编码时，如果需要声强的改变，可使其保持在10～50 dB范围内以免影响实验结果。我们了解到神经元反应的单调性对于听觉信息的获取和处理是至关重要的，这种编码方式不仅能够使单个神经元同时对多个声音参数进行编码[35]，还能提高编码的精确度[33]。例如一个神经元在对不同的声音参数进行编码时，可能会呈现单调递增或单调递减的趋势，而对于神经元群体而言，若神经元单调性相同，那这种群体单调性就会得以保持，而且还会通过累积效应使这种趋势更为明显和稳定。所以，神经元在对多个声音参数进行编码时，通过对照群体的单调变化趋势的增强或减弱来提取出某个声音参数。

早在20世纪五六十年代，Pollack等[36]研究发现，对于周期性的和非周期性的低重复率的声音脉冲串，人类的平均辨别阈相近；但是如果将重复率提高一些，则对于非周期性重复的声音的辨别能力就会出现一定程度的下降。后来Lu等[37]发现，神经元同步化放电可以为听觉系统对于周期性重复和非周期性重复的分辨提供一定的信息。不仅如此，Bendor等[38]发现，神经元的频率编码方式，即刺激-放电非同步化，对声音的周期性信息基本是不敏感的。近期Bendor等[24]发现，AI区前外侧边缘处的一个小神经元群(音调选择性神经元)对声音周期性的特征的敏感度较高。

3 不同编码类型神经元的空间分布

近几年，Bendor等[24]通过对觉醒状态绒毛猴的听皮层神经元进行的电生理相关研究发现，沿尾-鼻轴，即与外侧沟平行方向，同步型和非同步型两类神经元空间分布明显不同。在AI区，刺激-放电同步型神经元分布较多，而R和RT区的非同步型神经元分布较多。Dong等[25]通过对觉醒状态猫的AI区神经元研究发现，当刺激的click音重复率在12.5 Hz时，所记录的AI区神经元中的75%具明显的同步化放电，重复率提高至25 Hz时，58%的神经元同步化放电，继续提高刺激频率至200 Hz，此时仅存在2%的神经元还具有和刺激同步放电的现象。AI区神经元对于重复率小于50 Hz的声音刺激，大部分都具与刺激同步的放电现象。

Bendor等[24]所记录的神经元中，2/3的同步型神经元在AI区，而2/3的非同步型神经元在R和RT区。其中AI区大部分(～70%)神经元的放电频率对于重复率呈单调递增，而R和RT区54%神经元单调递增，其余的46%则单调递减。如果只对具单调性的同步型和非同步型神经元的分布进行比较，可看出这两种神经元沿尾-鼻轴分布的差异性显著；但是分析非单调型神经元的分布，则这两种神经元沿轴分布无明显差异。Dong等[25]对觉醒状态猫施加12.5～200 Hz重复率的click-train声音刺激发现，所记录的AI区神经元中的75%具明显的同步化放电，还发现记录神经元中的7%呈现放电频率对重复率单调递减的变化。比较中心区的3个亚区的神经元放电反应特点，可看出无论是同步型还是非同步型神经元，R和RT区的神经元对纯音刺激反应相对较弱，但其潜伏期较AI区神经元长。

以麻醉动物为对象进行的听皮层神经元活动的电生理方面研究[39-51]，揭示了刺激-放电同步化的时间编码方式。对觉醒状态绒毛猴的听皮层神经元活动的研究[52]，记录到了非同步化的编码方式，即放电频率编码方式。Dong等[25]对觉醒状态猫进行了听皮层神经元活动的研究。不同区中不同编码方式神经元的分布比例存在一些差别，比如同步型神经元的比例，结果有2%[47]、17%[53]、～50%[23]等。这些差别可能由刺激的特征参数、评判同步化反应的标准、实验动物种属、抽样误差等因素造成。

4 听觉研究展望

关于放电频率的编码模式的内在机制，目前此方面的研究很少。AI、R、RT区的皮层联系维持沿尾-鼻轴神经元的瞬时整合级联。前馈皮层的纤维投射与内侧膝状体腹部到中央核心区的纤维投射相结合[54]，前馈皮层的这种信息输入可能会延长信息的到达时间，与AI区相比较而言，减弱了R、RT区神经元刺激-放电的同步性，从而将放电时间编码方式向放电频率编码方式转化，所以R和RT区有着较高比例的非同步型神经元，而且神经元的潜伏期较长[24]。还有研究[55]显示，非同步型神经元延长的时间整合可能会造成对声音同步化编码的缺乏。动物的生物声纳和人类的声语言交流，被认为是听觉演化的最高级，如何获得更多有关动物声通讯和人类语言声交流过程中神经元对不同模式的声信号和声成分反应的机制，可以将电生理研究与分子生化方面的研究相结合进行进一步的证实。

多年来听觉神经科学的研究大多集中在声音的感知过程，以探究人类听皮层对于不同的声音信息的识别和处理过程，但是我们不可能打开人脑直接研究其中每一个神经细胞的功能，因此只能在合适的动物模型上进行实验。通常的办法是将动物全身麻醉后实施开颅手术，将微电极插入皮层相关区域，记录每个神经细胞的放电活动。通过研究神经细胞对各种声音的反应情况，来探讨声音信号在脑内的表达及传递机制，因而这一传统方法的有效性受到了质疑[56-57]。为了解决这一问题，有研究者在动物麻醉条件下在听皮层植入多通道微电极，待动物恢复后在完全清醒的条件下，记录听觉皮层神经元的电活动。利用这一技术发现了许多麻醉动物脑内观察不到的听觉神经机制。目前这一技术已经逐渐成为国际上听觉皮层研究的主流。但是，关于听觉神经生理学方面，很少的研究将神经细胞活动的分析和自然声音(大多是复杂声音)引起的行为结合起来。最近几年一些欧美实验室开始尝试训练猴子听到不同的声音时做出不同动作(按下或放开拉杆，向左或向右注视)，以此来测试猴子对特定声音变量的认知能力，并同时记录大脑单个神经元的电活动。这一实验方法用于研究视觉皮层功能区的神经元在动物识别各种视觉参数(方向、对比度、颜色及运动)过程中的作用。Dong等[25]以猫为动物模型，训练猫学会对不同重复率的click声音刺激做出不同的行为反应Go(舔给食管)/No-Go(不舔给食管)，同时在该种声音刺激下记录大脑皮层单个神经元的电活动，然后将同一动物的行为反应结果和电生理数据相对照，发现AI区神经元的放电频率对click重复率的编码与行为学反应的关系更为密切。Lemus等[58]在利用猴子完成区分不同音频的声音的任务时，同时记录AI区神经元的放电活动，也得出了相似的结论。Cohen等[59]最近也提出，直接研究神经元电活动和动物听觉行为反应的相关性是听觉研究未来发展的一个重要方向。

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2015-05-22

2015-08-24

国家自然科学基金资助项目(30970979)

苏丽晔(1989-)，女，山东济南人，医学硕士。E-mail:suliyecmu@163.com

马兰兰 E-mail:haizhilan_ll@163.com

苏丽晔，马兰兰.click音刺激下的听皮层神经元活动[J].东南大学学报：医学版，2015，34(6)：1012-1018.

R338.3

A

1671-6264(2015)06-1012-07

10.3969/j.issn.1671-6264.2015.06．035