谭　林　梁效民　毛凯平　王伦青

(青岛市市立医院胸外科，山东　青岛　266001)



非小细胞肺癌N2跳跃转移规律及特点

谭林梁效民毛凯平王伦青

(青岛市市立医院胸外科，山东青岛266001)

摘要〔〕目的探讨非小细胞肺癌(NSCLC)患者跳跃式N2淋巴结转移的规律和特点。方法该院收治的182例NSCLC患者，均有纵隔淋巴结转移，并行肺癌切除、纵隔淋巴结廓清术。分为跳跃转移组(51例)和非跳跃转移组(131例)，分析性别、组织学分型、T分期、肿瘤部位等因素在两组病人间的差异。结果(1)T1、T2期肿瘤的N2跳跃转移明显高于T3、T4期(P=0.048)，周围型肺癌跳跃转移明显高于中央型肺癌(P=0.005)；跳跃转移组更易发生单区域纵隔淋巴结转移(P=0.026)。(2)N2跳跃转移与非跳跃转移在不同性别、不同肺叶、不同组织学类型之间的差异无统计学意义(P>0.05)。结论在NSCLC患者中，跳跃式N2转移有其特有的转移规律，对于T1、T2期及周围型肺癌患者，在无肺内、肺门淋巴结转移的情况下，仍然有纵隔淋巴结转移可能，并且更易发生单区域纵隔淋巴结转移。

关键词〔〕非小细胞肺癌；跳跃转移；纵隔淋巴结

第一作者：谭琳(1983-)，男，住院医师，主要从事胸外科基础与临床研究。

对于非小细胞肺癌(NSCLC)患者，有无纵隔淋巴结转移是判断预后的重要指标〔1〕，其中仅有纵隔淋巴结转移，但尚无肺内及肺门淋巴结转移，称为跳跃式N2淋巴结转移〔2〕，这部分患者约占N2淋巴结转移患者的20%～40%〔3〕。多数学者〔4，5〕认为跳跃式N2淋巴结转移是NSCLC的独立预后因素，该部分患者具有较好的预后。本文旨在进一步探讨NSCLC患者跳跃式N2淋巴结转移的规律。

1资料与方法

1.1一般资料 选取2006年1月至2011年12月在该院行标准肺癌根治术加系统性淋巴结廓清术的NSCLC患者182例，其中男106例，女76例；年龄35～77岁，中位年龄64.3岁；鳞状细胞癌77例，腺癌72例，其他33例；中央型肺癌61例，周围型肺癌121例；肿瘤原发部位右肺上叶62例，右肺中叶15例，右肺下叶31例，左肺上叶54例，左肺下叶20例。非跳跃组转移131例，男71例，女60例；组织学类型：鳞癌58例，腺癌51例，其他22例；跳跃组转移51例。

1.2方法入组病人均行肺叶切除术加系统性淋巴结廓清术，依据Naruke等〔6〕提出的肺癌淋巴结分布图，术中系统性清扫肺内肺门及纵隔淋巴结，依据Mountain区域淋巴结图〔7〕对纵隔淋巴结分为3个区，上纵隔区：包括最上纵隔、气管旁、气管前、气管后和气管支气管淋巴结；主动脉区：包括主动脉窗及主动脉旁淋巴结；下纵隔区：包括隆突下、食管旁和下肺韧带旁淋巴结。对病人的性别、病理类型、T分期、肿瘤部位等进行分析比较。

1.3统计学方法应用SPSS19.0软件进行χ2检验。

2结果

2.1跳跃组与非跳跃组临床特征比较跳跃组转移与非跳跃两组转移在不同性别(跳跃组男35例、女16例；非跳跃组男71例，女60例)、组织学类型(跳跃组鳞癌19例，腺癌21例，其他11例，非跳跃组鳞癌58例，腺癌51例，其他22例)等分组的患者无统计学差异(P>0.05)；但转移与肿瘤大小、肿瘤部位分型有关，跳跃组与非跳跃组T1(17例，24例)、T2期(31例，82例)比例均明显高于T3(2例，20例)、T4期(1例，5例)(P=0.048)，跳跃组与非跳跃组周围型肺癌(42例，79例)明显高于中央型(9例，52例)(P=0.005)。

2.2跳跃组与非跳跃组不同肺叶肿瘤跳跃转移的N2淋巴结的分布情况跳跃组中，33例(64.7%)肿瘤位于肺上叶，16例(31.4%)肿瘤位于肺下叶；非跳跃组中，83例(63.4%)肿瘤位于肺上叶，34例(26%)肿瘤位于肺下叶，N2跳跃转移与非跳跃转移在肺上叶、肺下叶两组间差异无统计学意义(P>0.05)。

跳跃组中，21例(41.2%)肿瘤位于右肺上叶，2例(0.04%)肿瘤位于右肺中叶，13例(26%)肿瘤位于右肺下叶，12例(23.5%)肿瘤位于左肺上叶，3例(0.06%)肿瘤位于左肺下叶；非跳跃组中，41例(31.3%)肿瘤位于右肺上叶，14例(10.7%)肿瘤位于右肺中叶，18例(13.7%)肿瘤位于右肺下叶，42例(32.1%)肿瘤位于左肺上叶，16例(12.2%)肿瘤位于左肺下叶。N2跳跃转移与非跳跃转移在不同肺叶组的患者之间差异无统计学意义(P>0.05)。

2.3两组N2淋巴结单区域转移跳跃组中，39例(76.5%)发生单区域纵隔淋巴结转移；非跳跃组77例(58.8%)。两组间有统计学差异(P=0.026)。

2.4跳跃组中不同肺叶肿瘤N2淋巴结跳跃转移在纵隔淋巴结区分布情况39例单区域纵隔淋巴结转移患者中，右肺上叶16例，右肺中叶1例，右肺下叶10例，左肺上叶10例，左肺下叶2例；12例多区域纵隔淋巴结转移患者中，右肺上叶5例，右肺中叶1例，右肺下叶3例，左肺上叶2例，左肺下叶1例。在N2跳跃转移患者中，单区域纵隔淋巴结转移与多区域纵隔淋巴结转移在不同肺叶组的患者之间差异无统计学意义(P>0.05)。

3讨论

肺脏的淋巴引流系统包括肺内和肺外淋巴系统。肺内淋巴系统包括肺内淋巴结和淋巴管。肺外淋巴系统包括纵隔淋巴结和淋巴管。肺脏的淋巴回流具有向心性，即肺组织产生的淋巴液先回流至段支气管周围淋巴结，后沿段间回流至叶间，再经叶间回流到肺门、纵隔，之后主要经胸导管上行注入颈静脉角。肺脏的淋巴回流具有区域性，如肺上叶淋巴常回流至上纵隔淋巴结，也有一部分先回流至隆凸下淋巴结后，再至上纵隔淋巴结。肺脏的淋巴回流具有跳跃性〔8〕，肺脏的淋巴引流也可经胸膜下淋巴丛由肺段直接引流至纵隔，而不经过支气管肺门淋巴结等，这也是N2跳跃性转移的理论依据。1986年，Libshitz等〔9〕系统性提出肺癌N2跳跃性转移概念，并指出跳跃性转移率为29.2%，肺腺癌患者中更多见，与Kotoulas等〔10〕研究一致。本研究与文献报道基本相符，但其在肺肿瘤不同组织学类型分组间差异无统计学意义。

本研究与Misthos〔7〕等研究一致，但张连民等〔11〕认为N2跳跃转移与非跳跃转移在不同T分期分组患者之间差异无统计学意义。另外，本研究表明对于T1、T2期的周围型肺癌患者，术中仍需要行系统性纵隔淋巴结清扫。

Yoshino等〔4〕发现N2跳跃转移病人更易发生在单区域纵隔淋巴结。本研究说明跳跃组患者更易发生单区域纵隔淋巴结转移。肿瘤的原发部位与N2跳跃转移之间是否存在相关性，目前尚有争议。有文献报道〔4，12〕，N2跳跃性转移更常见于肺上叶，Riquet等〔5〕报道22.5%左肺叶和25%右肺叶淋巴结通过胸膜下淋巴管与纵隔淋巴结直接交通，并且两上肺叶具有更多这样的直接通道。但Benoit等〔13〕认为，有29.8%的患者N2跳跃转移与肿瘤原发部位无关，发生非区域跳跃转移。本研究中N2跳跃转移与非跳跃转移在不同肺叶组的患者之间差异无统计学意义。

综上所述，考虑到N2跳跃性转移可能性，在肺癌切除手术中，无论是否有肺内、肺门淋巴结转移，都应行系统性纵隔淋巴结清扫。

参考文献4

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2Izbicki JR,Passlick B,Hosch SB,etal.Mode of spread in the early phase of lymphatic metastasis in non-small-cell lung cancer:significance of nodal micrometastasis〔J〕.J Thora Cardiovasc Surg,1996;112(3):623-30.

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4Yoshino I,Yokoyama H,Yano T,etal.Skip metastasis to the mediastinal lymph nodes in non-small cell lung cancer〔J〕.Ann Thorac Surg,1996;62(4):1021-5.

5Riquet M,Assouad J,Bagan P,etal.Skip mediastinal lymph node metastasis and lung cancer:a particular N2 subgroup with a better prognosis〔J〕.Ann Thorac Surg,2005;79(1):225-33.

6Naruke T,Suemasu K,Ishikawa S.Lymph node mapping and curability at various levels of metastasis in resected lung cancer〔J〕.J Thorac Cardiovasc Surg,1978;76(6):832-9.

7Mountain CF.Revisions in the international system for staging lung cancer〔J〕.Chest,1997;111(6):1710-7.

8Misthos P,Sepsas E,Athanassiadi K,etal.Skip metastases:analysis of their clinical significance and prognosis in the ⅢA stage of non-small cell lung cancer〔J〕.Euro J Cardiothorac Surg,2004;25(4):502-8.

9Libshitz HI,McKenna RJ,Mountain CF.Patterns of mediastinal metastases in bronchogenic carcinoma〔J〕.Chest,1986；90(2):229-32.

10Kotoulas CS,Foroulis CN,Kostikas K,etal.Involvement of lymphatic metastatic spread in non-small cell lung cancer accordingly to the primary cancer location〔J〕.Lung Cancer,2004；44(2):183-91.

11张连民,张真发,王长利.ⅢA-N2 期非小细胞肺癌纵隔淋巴结跳跃式转移的临床和预后分析〔J〕.中华外科杂志,2010;48(10):780-3.

12Tateishi M,Fukuyama Y,Hamatake M,etal.Skip mediastinal lymph node metastasis in non-small cell lung cancer〔J〕.J Surg Oncol,1994;57(3):139-42.

13Benoit L,Anusca A,Ortega-Deballon P,etal.Analysis of risk factors for skip lymphatic metastasis and their prognostic value in operated N2 non-small-cell lung carcinoma〔J〕.Euro J Surg Oncol,2006;32(5):583-7.

〔2014-10-20修回〕

(编辑袁左鸣/滕欣航)------------------------------------------------------------------------------------------------

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通讯作者：梁效民(1962-)，男，副主任医师，主要从事胸外科基础与临床研究。

中图分类号〔〕R734.2〔

文献标识码〕A〔

文章编号〕1005-9202(2015)21-6156-02；doi：10.3969/j.issn.1005-9202.2015.21.073