王义祥，黄家庆，叶菁，李艳春，林怡，刘岑薇

生物炭对酸化茶园土壤性状和真菌群落结构的影响

王义祥1,2，黄家庆1,2，叶菁1,2，李艳春1,2，林怡1,2，刘岑薇1,2

1.福建省农业科学院农业生态研究所，福建 福州 350013；2.福建省红壤山地农业生态过程重点实验室，福建 福州 350013

为探讨生物炭长期施用对酸化茶园土壤改良和真菌群落结构的影响，分析了按生物炭用量0、2.5、5、10、20、40 t·hm-2施用5年后的茶园土壤性状和真菌群落结构变化。结果表明，施用生物炭5年后的茶园土壤pH提高了0.16～1.11，可溶性有机碳含量提高了52.6%～92.3%，而铵态氮和硝态氮含量以10 t·hm-2处理最高。施用生物炭5年后的土壤性质变化，进一步影响了真菌群落结构，表现为Chao指数、ACE指数和Shannon指数随生物炭用量增加呈先增加后降低的趋势；提高生物炭施用量对茶园土壤次要作用的真菌（LDA值<3.50）丰度的增加效果高于优势真菌（LDA值>3.50）的效果，其中被孢霉属、木霉属、毛壳菌属的相对丰度增加，黑盘孢属的相对丰度降低。

茶园；黄壤；生物炭；pH；真菌多样性

茶园是我国南方红黄壤低山丘陵区重要的土地利用类型之一，2019年中国茶叶种植面积超过310万hm2，约占全球面积的61%；茶产量达到261万t，居世界第一，占全球产量的43%。福建作为中国茶叶生产的主要省份之一，约占全国茶园总面积的10.5%[1]。长期以来，由于茶园的过度开发以及不合理施肥等原因，茶园土壤退化严重。以福建省为例，pH＜4.5的茶园占比达86.9%，11.2%土壤有机质低于临界值[2]，阻碍了茶产业的可持续发展。因此，加强茶园土壤退化阻控与定向修复是当前茶叶生产中急需解决的生产问题。

近年来，生物炭作为一种多功能的土壤调理剂备受关注，因其表面构成物质中含有-COOH和-OH等官能团，水溶液呈碱性，可提高酸性土壤的pH及氮、磷的有效性；同时还具有较强的离子吸附交换性能，可改善土壤阴、阳离子交换量，提高土壤的保肥性能[3]。此外，生物炭因含碳量丰富，施入土壤后可促进微生物的大量繁殖，提高土壤微生物的活性，其丰富的孔隙结构也为土壤有益微生物提供了栖息环境[4]，在土壤改良和生态修复领域具有广阔的应用前景。尽管生物炭在农业上的应用研究已成为当前国内外研究的热点，许多短期的研究结果也表明生物炭对土壤改良、作物生长具有良好的作用，但对生物炭的长期应用效应的研究仍然比较缺乏[5]。真菌是土壤微生物的重要成员，在土壤生态系统能量流动和物质循环中发挥重要作用，其多样性水平也可作为土壤肥力评价的敏感指标。已有研究表明，青霉属真菌能分解土壤中纤维素、木质素、淀粉等，毛霉属、根霉属、被孢霉属等真菌能分解土壤中的糖类和简单多糖物质，而毛壳属、镰刀菌属、木霉属等真菌是土壤中常见的纤维素分解者[6]。Chen等[7]研究发现，生物炭施用1年后，轻度酸化水稻土中真菌基因拷贝数显著降低35%～46%。Hu等[8]的研究发现，在红壤土中添加生物炭后短期内降低了真菌多样性。而陈义轩等[9]通过短期的培养试验发现，适量添加生物炭会增加真菌量，但添加大量（160 g·kg-1）的生物炭显著降低了真菌量。以往研究有关生物炭对真菌多样性影响的差异性可能与土壤类型、利用方式以及生物炭的种类、用量等有关[10]。然而，目前生物炭对土壤真菌多样性影响的相关研究较少，生物炭施入土壤对真菌影响的机制尚不明确，还需要深入探讨生物炭对土壤真菌多样性影响的长期效应。为此，本研究通过茶园田间试验研究生物炭施用5年后，其不同用量对土壤性状和真菌群落多样性的影响，以期为生物炭在茶园酸化改良上的应用提供科学依据。

1 材料和方法

1.1 供试材料

试验茶园位于福建省安溪县感德镇（北纬25°26′，东经117°86′），该区域属于亚热带季风气候，年均气温为15℃～18.5℃，年降水量1 700～1 900 mm。茶园种植年限在7年以上，茶树品种为铁观音，土壤为黄壤。试验用生物炭为500℃下裂解制备的小麦秸秆，其有机碳含量47%，全氮含量0.6%，碱解氮24.38 mg·kg-1，有效磷254.16 mg·kg-1，灰分含量20.1%，pH为9.52。

1.2 试验设计

田间试验采用单因素随机区组设计，共设6个处理，即AX_1、AX_2、AX_3、AX_4、AX_5、AX_6，6个处理所对应的生物炭的田间施用量分别为0、2.5、5、10、20、40 t·hm-2，每个处理设置4个重复，小区（重复）面积为15 m2。生物炭施用时间为2014年3月下旬，将生物炭均匀撒在供试小区地表，翻土20 cm，使其与土壤充分混匀。茶园按常规管理，每年施肥量折合N、P2O5、K2O分别为300、75、112.5 kg·hm-2，以尿素、重过磷酸钙、硫酸钾进行春季、夏季和秋季施肥，春、夏、秋3季施肥量分别占全年总量的40%、30%和30%。

1.3 土壤样品采集

施用生物炭5年后，在各试验小区内以“S”型多点混合法采集土壤0～20 cm土样，去除植物碎屑和碎石，混合样品后放于冷藏箱内带回实验室分析测定。

1.4 土壤理化性状分析

pH采用pH计水土比2.5∶1浸提测定，土壤可溶性有机碳的测定采用水浸提岛津TOC仪测定，铵态氮和硝态氮含量采用1 mol·L-1KCL浸提-连续流动分析仪测定[11]。

1.5 土壤真菌群落结构分析

采用土壤DNA提取试剂盒（Omega Bio Tek Inc.，USA）提取茶园土壤真菌的总DNA，用1%琼脂糖凝胶电泳检测DNA的质量，然后将茶园土壤真菌的DNA送至上海美吉生物医药科技有限公司，以Illumina MiSeq平台进行高通量测序和分析。茶园土壤真菌的高通量测序数据分析均基于上海美吉生物医药科技有限公司所提供的云服务（https://www.i-sanger.com）进行，项目号为MJ20191009200-MJ-M-20191010084。具体的数据分析软件和算法参考上海美吉生物医药科技有限公司官方网站提供的说明。样品的原始序列已经提交至NCBI SRA（https://www.ncbi.nlm.nih.gov/sra），登录号（SRA accession）：PRJNA592881。

1.6 数据处理

试验数据分析基于上海美吉生物医药科技有限公司所提供的云服务进行（https://www.i-sanger.com），数据分析前以“按最小样本序列数”进行数据抽平处理。多样性指数（Alpha- diversity）利用mothur version v.1.30.1（http://www.mothur.org）计算；样本层级聚类采用UPGMA非加权组平均法；Qiime计算采用beta多样性距离矩阵，以R语言作图；相关性Heatmap图的软件及算法采用R语言pheatmap package提供的方法。数据多组间的比较采用单因素方差分析（One-way ANOVA）和克氏秩和检验（Kruskal-Wallis H test），环境因子关联分析采用欧氏距离（Euclidean distances）法。图表绘制利用Microsoft Excel 2010和OriginPro 2017 SR2软件。

2 结果和分析

2.1 茶园土壤pH和电导率变化

施用生物炭5年后，茶园土壤pH提高了0.16～1.11，其中AX_4、AX_5和AX_6处理显著高于AX_1、AX_2和AX_3处理（<0.05）。表1显示，AX_2、AX_3、AX_4、AX_5和AX_6处理土壤可溶性有机碳含量分别比AX_1处理增加了52.6%、61.5%、70.2%、89.9%和92.3%，且与AX_1处理间差异均达显著性水平（<0.05），表现为随生物炭用量增加而增加。与AX_1处理相比，施用生物炭处理土壤铵态氮含量增加了2.5%～9.8%，但各处理间的差异不显著（>0.05）；而土壤硝态氮含量表现为随生物炭用量增加呈先增加后降低的趋势，其中以AX_4处理最高，比AX_1处理增加了18.59%，且其间的差异达显著性水平（<0.05）。

注：同一列不同小写字母表示在0.05水平上的显著性差异，下同

Note：Different small letters in the same column indicate significant difference at 0.05 level.The same as below

2.2 真菌α-多样性指数分析

表2显示，6个处理的真菌覆盖率（Coverage）均大于99.89%，基本覆盖了茶园土壤所有的真菌。Chao指数、ACE指数、Shannon指数均表现为随生物炭施用量的增加呈现先增加后减少的趋势，以AX_4处理最大。Simpson指数值越大，说明群落多样性越低。施入生物炭后土壤真菌Simpson指数值逐渐减少，在AX_4处理达到最小，随后随生物炭用量增加又逐渐增大，表明生物炭用量影响茶园土壤真菌的群落多样性和丰富度，低用量时表现促进作用，高用量时表现为抑制作用。

表2 各处理的茶园土壤真菌多样性指数

2.3 真菌的β-多样性分析

层级聚类分析显示（图1），AX_2处理和AX_3处理，AX_5处理和AX_6处理总能聚合在一起，说明0～5 t·hm-2或20～40 t·hm-2生物炭施用量的茶园土壤真菌有相似性，而AX_4处理不能直接和其他的处理聚合，表明AX_4处理茶园土壤真菌产生了一定差异。

非度量多维尺度分析（Non-metric multi-dimensional scaling analysis，NMDS）是一种将多维空间的研究样本简化到低维空间进行定位、分析和归类的数据分析方法，可通过点与点间的距离反映不同处理间的差异程度。图2显示，AX_2处理和AX_3处理，AX_5处理和AX_6处理分布在同一个象限，说明0～5 t·hm-2或20～40 t·hm-2生物炭施用量处理茶园土壤真菌保持一定的相似性。AX_4处理独自分布在一个象限，并且与其他的处理保持一定的距离。说明10 t·hm-2生物炭施用量处理茶园土壤真菌相对于其他的处理产生了一定的差异。主坐标分析（Principal co-ordinates analysis，PCoA）也显示（图3），AX_2处理和AX_3处理，AX_5处理和AX_6处理均分布在同一个象限；而AX_1处理和AX_4处理均独自分布在一个象限，并且与其他处理间存在较大距离。

图1 土壤真菌群落的样本层级聚类分析

2.4 属水平上真菌群落结构分布

属水平上，茶园土壤优势真菌有（34.37%）、（24.84%）、（15.65%）、（4.95%）、（4.19%）、（3.96%）、（2.17%）、（1.01%）、（0.45%）等（图4）。随着生物炭施用量增加，、、、、属真菌丰度呈现先增加后减少的趋势，但仍高于AX_1处理。丰度随生物炭用量先减少后增加，其中以AX_4处理最低。、属真菌丰度随生物炭用量增加而降低；、属真菌丰度随生物炭用量增加而增加。

以茶园土壤丰度值较大的前50种真菌在属水平上进行构建群落Heatmap图，分析不同生物炭处理茶园土壤真菌组间的变化（图5）。在属水平上，茶园土壤真菌种群的丰度受生物炭施用量的影响较大，其中有28个真菌（比例达到58%）在不同生物炭施用量间有明显变化，但丰度最高的（34.37%）、（24.84%）和（15.65%）在不同处理间没有发生明显变化。

图2 基于相似性>97%的属水平上非度量多维度分析

图3 基于属水平丰度的土壤真菌群落主坐标分析

图4 属水平上优势真菌种群的组成和相对丰度

图5 真菌群落在属水平的群落热图

2.5 茶园土壤真菌种群差异

LEfSe可用于区别两个或两个以上菌群，强调统计意义和生物相关性，识别不同丰度的特征以及相关联的类群，并找到与丰度有显著性差异的真菌。鉴于以上研究显示低生物炭施用量、较高生物炭施用量土壤pH和真菌多样性间的显著性差异，本研究以0～5 t·hm-2（红色，以字母A表示）和10～40 t·hm-2（蓝色，以字母B表示）两个生物炭施用量范围分析茶园土壤真菌的变化情况。从图6可知，10～40 t·hm-2（蓝色）生物炭处理茶园土壤真菌要明显多于0～5 t·hm-2生物炭处理（红色）的真菌。

图6和图7显示，0～5 t·hm-2生物炭处理茶园土壤真菌LDA_value≥2.00的有24个，其中LDA_value为＞2.00～3.00的真菌有6个，LDA_value为＞3.00～3.50的真菌有4个，LDA_value为＞3.50～4.00的真菌有5个，LDA_value≥4.00的真菌有9个。10～40 t·hm-2生物炭处理茶园土壤真菌LDA_value≥2.00的真菌有49个，其中LDA_value为＞2.00～3.00的真菌有28个，LDA_value为＞3.00～3.50的真菌有9个，LDA_value为＞3.50～4.00的真菌有5个，LDA_value＞4.00的真菌有6个。表明提高生物炭施用量能增加茶园土壤真菌的数量，对茶园土壤起主要作用的优势真菌（LDA_value＞3.50）却出现减少（真菌数量由14个减少至11），新增加的真菌主要是一些起次要作用的真菌。

2.6 环境因子关联分析

环境因子对真菌群落结构的影响的RDA分析表明，RDA1轴和RDA2轴对真菌群落结构差异的解释度分别为55.96%和23.92%。施用生物炭的AX_4、AX_5和AX_6处理与对照（AX_1）在RDA1轴方向上被分离开，施用生物炭的AX_2、和AX_3处理与对照（AX_1）在RDA2轴方向上被分离开（图8）。

Heatmap相关性分析显示（图9），属与pH值和土壤可溶性有机碳间具有显著相关性，属与土壤铵态氮含量间具有显著相关性，大多数菌属与土壤硝态氮含量间无显著相关性。

注：LDA值高于3.50或3.00的指示微生物群。A表示0～5 t·hm-2生物炭处理组，B表示10～40 t·hm-2生物炭处理组；下同

Note: Indicator microbial groups with LDA values higher than 3.50 or 3.00.A means 0～5 t·hm-2biochar treatment group, B means 10～40 t·hm-2biochar treatment group.The same as below

图6 基于生物炭施用量的微生物类群分析

Fig.6 Analysis of microbial community based on amount of biochar application

图7 基于真菌种类组成的LEfSe分析

图8 土壤真菌群落结构与环境因子的冗余分析

3 讨论

生物炭作为农业废弃物资源化利用的富碳产品和土壤调理剂，其表面孔隙结构发达，具有巨大的比表面积和丰富的表面官能团，施入土壤能影响土壤的理化性质，改善微生物生存环境和提高养分利用效率[12]。本研究结果表明，生物炭因含有丰富的碱性基团和碳酸盐，能对土壤酸度起到直接中和作用，有利于降低土壤氢离子和交换性铝的含量，从而提高土壤pH[13]，且随着生物炭施用量的增加茶园土壤酸度的改良效果也增加，这与以往的许多研究结果相一致[14-15]。此外，生物炭还含有一定量的P、K、Ca、Mg等矿质元素，可以促进土壤养分的循环和茶树的生长。

图9 土壤真菌与环境因子的Heatmap 相关性分析

本研究结果表明，生物炭施用5年后，茶园土壤可溶性有机碳含量提高了52.6%～92.3%，这除了与生物炭含有少量可溶性有机碳有关外，可能是因为生物炭施用提高了茶园土壤pH，土壤pH的增加可能导致水溶性有机碳中弱酸性官能团的去质子化，提高了活性有机碳的亲水性和电荷密度，从而促进固相有机碳的溶解和提高土壤可溶性有机碳含量[16]。本研究还发现，土壤铵态氮和硝态氮含量表现为随生物炭用量增加呈先增加后降低的趋势，其中以10 t·hm-2处理最高，但铵态氮含量在不同处理间的差异不显著，说明生物炭用量对土壤氮形态转化产生了一定影响，适量的生物炭施用可能会促进土壤有机态氮的矿化，释放出无机态氮[17]。

另外，生物炭对NH4+、NO3–的吸附作用会减少土壤氮素的淋溶和挥发损失[18]，进而增加了土壤铵态氮和硝态氮含量。生物炭的表面特征使其吸附大量的多酚化合物，土壤微生物将多酚化合物作为碳源，增加了对氮的需求，从而促进了对氮素固定[19]。但过量的生物炭可能由于土壤C/N过高，增加了土壤对氮的生物固定[20]，这与尚杰等[11]研究结果一致。

已有研究表明，茶园土壤酸化以及随着茶树种植年限增加，茶园根际土壤微生物种群的丰富性指数降低，某些病原真菌数量如链格孢菌增加[21]。本研究结果表明，生物炭施用处理茶园土壤真菌的丰度和Chao指数、ACE指数均高于未施用生物炭的处理，究其原因可能是生物炭施入改变了土壤理化性状，提高土壤pH和可溶性有机碳、铵态氮和硝态氮含量等，为真菌的生长繁殖提供适宜的栖息环境和所需的营养物质，进而影响土壤真菌的群落结构和功能[22]。本研究结果还表明，当生物炭用量大于10 t·hm-2时，茶园土壤真菌多样性又降低。陈泽斌等[23]研究也表明，随着生物炭施用量的增加，根际土壤中真菌OTU丰度、物种丰度及均匀度随之减少，说明在一定施用范围内增加生物炭的施用量会降低根际土壤真菌种类的多样性和分布的均匀程度。已有研究表明，在一定范围内，低pH有利于真菌的生长[24]，由此说明适量生物炭施入提高了酸化茶园土壤pH，在一定程度上可促进真菌生长殖，但过量的生物炭施用反而不利于真菌的生长。实际上，土壤中细菌和真菌是密切联系的，它们间相互作用在生态系统的养分循环过程中起着关键作用。马泊泊等[25]研究认为，土壤酸度的改变有利于细菌的生长，而铵态氮的变化导致了真菌群落的改变，从而影响细菌和真菌间的互作关系。生物炭通过改变细菌种群活性，如菌根促生细菌和溶磷菌等，进而影响土壤中真菌的生长[22]。Hu等[26]研究表明，短期添加生物炭后，红壤中细菌多样性增加而真菌多样性降低。许多研究已经证实生物炭施入可影响茶园土壤细菌群落结构、代谢活性[3,27]，但是生物炭施入后对酸化茶园土壤细菌-真菌群落相互作用关系的影响还有待进一步研究。

从茶园土壤真菌种群组成来看，主要优势真菌有罗兹菌门（）、柔膜菌目（）、伞菌纲（）、镰刀菌属（）、、、被孢霉属（）、木霉属（）等。生物炭的施入对茶园土壤真菌种群丰度影响较大，有28个真菌（比例达到58%）在不同生物炭施用量处理间发生明显变化。种群差异分析表明，提高生物炭用量后，茶园土壤优势真菌（LDA value>3.50）减少，新增加的真菌主要是一些起次要作用的真菌（LDA value<3.50）。本研究值得注意的发现是，生物炭施用处理茶园土壤被孢霉属（）、木霉属（）、毛壳菌属（）真菌丰度均高于未施用生物炭处理。已有研究表明，被孢霉属作为有益菌，可诱发系统性抵抗和促进植物生长，加强对植物病原体抵抗[28]。木霉属也是一种众所周知的拮抗菌，可以拮抗疫霉菌、腐霉菌、链格孢菌等引起土传病害[29]。毛壳菌属真菌多为腐生菌，能产生纤维素酶、木聚糖酶和漆酶等，具有分解纤维素和木质素的能力，在自然界的物质循环中起重要作用，有些种类还可产生抗生素物质或其他代谢物质，促进植物生长和提高抗病力[30]。黑盘孢属（）、镰刀菌属（）的病原菌亦可侵染茶树或引发溃疡病[31]。本研究发现，生物炭的适量施用可提高有益菌如被孢霉属、木霉属、毛壳菌属等的丰度，降低了黑盘孢属真菌的丰度。Zheng等[32]研究也发现生物炭可显著提高水稻土中被孢霉属真菌的相对丰度。另外，本研究发现生物炭施用处理茶园土壤镰刀菌属（）、假拟盘多毛孢属（）真菌丰度增加。阎海涛等[33]有关生物炭用量（10～40 t·hm-2）对褐土真菌群落影响的研究发现，生物炭提高了镰刀菌属真菌的相对丰度；而Yao等[34]研究生物炭用量（50～200 t·hm-2）对黑土影响时发现，生物炭显著增降低了镰刀菌属真菌的相对丰度，以上结果的差异可能与生物炭用量、土壤类型等有关，由此生物炭施用在抑制植物病害的效应还需要加强长期性的综合研究。

4 结论

酸化茶园土壤施用生物炭5年后，土壤pH、可溶性有机碳、铵态氮和硝态氮含量发生变化，而土壤性质变化又影响了土壤真菌群落结构，表现为真菌多样性Chao指数、ACE指数和Shannon指数随生物炭用量增加呈先增加后降低的趋势，且与土壤铵态氮和硝态氮的变化相一致。施用生物炭提高了被孢霉属、木霉属、毛壳菌属的相对丰度，降低了黑盘孢属真菌的相对丰度。从真菌种群差异分析来看，提高生物炭施用量对茶园土壤优势真菌（LDA值>3.50）增幅度并不大，新增加的真菌主要是一些起次要作用的真菌（LDA值<3.50）。

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Effects of Biochar Application on Soil Properties and Fungi Community Structure in Acidified Tea Gardens

WANG Yixiang1,2, HUANG Jiaqing1,2, YE Jing1,2, LI Yanchun1,2, LIN Yi1,2, LIU Cenwei1,2

1.Agricultural Ecology Institute, Fujian Academy of Agricultural Science, Fuzhou, 350013, China;2.Fujian Key Laboratory of Agricultural Ecological Process of Red Soil Mountain, Fuzhou, 350013, China

The impact of long-term biochar application on soil improvement and fungal community structure in acidified tea gardens is still unclear.Five years after biochar application, the changes of soil properties and fungi community structure in tea gardens with different biochar applications (0, 2.5, 5, 10, 20 and 40 t·hm-2) were studied.The results show that after applying biochar for 5 years, the pH value of soil increased by 0.16 to 1.11 units, the soluble organic carbon content increased by 52.6% to 92.3%, and the contents of ammonium nitrogen and nitrate nitrogen in soils with 10 t·hm-2biochar application were the highest.The changes of soil properties further affected the fungi community structure.The Chao index, ACE index and Shannon index of the fungi community firstly increased and then decreased with the increase of biochar amount.The effect of biochar application on the secondary fungi (LDA value<3.50) was higher than that on dominant fungi (LDA value>3.50).In addition, the relative abundance of,andincreased after the application of biochar, but the relative abundance ofdecreased.

tea garden, yellow soil, biochar, pH, fungi diversity

S571.1；Q938

A

1000-369X(2021)03-419-11

2020-09-04

2020-10-27

国家重点研发计划（2016YFD0501404-3）、福建省科技厅公益项目（2020R1021003）

王义祥，男，研究员，主要研究方向红壤保育与恢复生态，sd_wolong@163.com

（责任编辑：赵锋）