卢 鑫，胡文友，黄 标，李 元，祖艳群，湛方栋，邝荣禧，何 跃

(1 云南农业大学资源与环境学院，昆明 650201；2 中国科学院土壤环境与污染修复重点实验室(南京土壤研究所)，南京 210008；3 江苏省地质调查研究院，南京 210018；4 环境保护部南京环境科学研究所，南京 210042；5 国家环境保护土壤环境管理与污染控制重点实验室，南京 210042)

丛枝菌根真菌对玉米和续断菊间作镉吸收和累积的影响①

卢 鑫1,2，胡文友2*，黄 标2，李 元1，祖艳群1，湛方栋1，邝荣禧3，何 跃4,5*

(1 云南农业大学资源与环境学院，昆明 650201；2 中国科学院土壤环境与污染修复重点实验室(南京土壤研究所)，南京 210008；3 江苏省地质调查研究院，南京 210018；4 环境保护部南京环境科学研究所，南京 210042；5 国家环境保护土壤环境管理与污染控制重点实验室，南京 210042)

通过盆栽试验，利用分室隔网培养方法，模拟研究接种丛枝菌根真菌(AMF)对玉米–续断菊(Sonchus asper L. Hill)间作体系Cd吸收和累积的影响。结果表明：①无论Cd添加到A室还是B室，玉米的侵染率都要比续断菊高出6.3% ~ 38.35%。接种AMF之后，都不同程度地提高了玉米和续断菊的生物量，但对玉米和续断菊吸收Cd的影响有所不同。②Cd添加到A或者B室，AMF均会促进该侧植物对Cd的吸收，降低另一侧植物对Cd的吸收。③接种AMF后，续断菊对Cd的转运系数降低，玉米对Cd的转运系数有的升高有的降低。总之，AMF改变了间作条件下玉米和续断菊对Cd的吸收，菌丝在两者之间可能起着非常重要的作用。

丛枝菌根真菌(AMF)；玉米；续断菊；间作；重金属污染；植物修复

矿区及冶炼厂周边农田重金属污染已成为我国面临的严重的土壤环境问题[1–3]。由于矿产资源的过度开采和不合理利用以及冶炼过程中对有害废物的排放，使其周边农田土壤重金属污染日益严重，极大地影响着土壤环境质量、作物生长、产量和品质并威胁着人类的健康[4]。针对重金属污染土壤，研究人员提出并应用了许多修复技术。目前认为，利用重金属超富集植物提取土壤中重金属的植物修复技术是一项低成本、不造成二次污染的环境友好技术[5]。但由于我国人多地少的国情，单纯利用超富集植物修复污染农田需要较长时间[6]，还需中断农业生产，不符合我国的国情。因此重金属超富集植物与作物间作的植物修复方式[7–9]，在确保正常农业生产的同时，开展重金属污染土壤治理，实现对重金属污染土壤的边生产边修复，是目前修复农田土壤重金属污染的新途径。

目前有关重金属超富集植物与作物间作的植物修复方法已有研究报道。杨晖等[10]将鸡眼草分别和番茄、玉米、白菜、卷心菜、萝卜间作。结果表明，间作可显著或极显著降低番茄、玉米、白菜、卷心菜、萝卜可食部位对Pb的积累，并降低番茄、白菜、卷心菜可食部位对Cd的积累。赵颖等[11]研究3种植物苜蓿、黑麦草和籽粒苋分别与玉米间作，结果表明苜蓿、黑麦草与玉米间作能显著提高玉米对Cd、As的吸收和累积量。秦欢等[12]将玉米和大叶井口边草间作，显著提高了大叶井口边草对重金属的吸收。综上，间作条件下有的提高了超富集植物吸收重金属的能力，有的提高了作物吸收重金属的能力，不同超富集植物和不同作物间作结果不同。但是间作条件下如何影响或者改变不同植物对重金属的吸收，植物间的交互作用的机理还不清楚。而对此目前较为合理的解释是根际土壤pH的变化影响了植物对重金属的吸收，更多的还是停留在假设阶段。

间作条件下根际土壤中含有大量的微生物，在改变植物交互作用中起着重要的作用。在这些大量微生物中丛枝菌根真菌(arbuscular mycorrhizal fungi, AMF)是一类非常重要的真菌，能够与陆地上80% 以上的植物根系建立共生关系[13]。在促进宿主植物对氮、磷的吸收，改善根际环境，增强植物的抗逆性[14]中菌丝发挥着重要的作用。但是有关菌丝是如何影响间作体系中不同植物对重金属吸收的报道非常少，相关过程与机制尚不清楚，因此有必要进行进一步研究。

续断菊(Sonchus asper L.Hill)，是一种对Cd具有较强富集能力的超富集植物。Zu等[15]和李元等[16]先后报道了续断菊对Cd具有很强的富集能力，可作为Cd的超富集植物。本文通过分室隔网培养方法，将培养装置分为单独的两室，用尼龙网将不同植物的根系分别限制在两室中，但菌丝可以通过尼龙网并进行交互。采用单侧添加Cd的方法，研究菌丝如何影响两种植物对Cd的吸收及转运，探究根部共生菌促进超富集植物吸收Cd的效果与机制。研究结果将丰富重金属超富集植物与作物间作修复土壤重金属污染的理论与方法，并为矿区农田重金属的污染修复提供理论和参考依据。

1 材料与方法

1.1 供试材料

供试AMF菌剂采用云南会泽铅锌矿区原状土壤中的土著菌种。续断菊种子采自会泽铅锌矿区，播种前经过10% H2O2消毒30 min，移入28 ℃ 的恒温箱中，萌发后移入花盆中，进行进一步的育苗，待苗成长到6 ~ 7 cm高时，选择长势良好、大小均一的幼苗进行盆栽试验。玉米品种为会泽县当地广泛使用的会单4号，并购自当地，播种前10% H2O2消毒10 min，然后在培养皿中促芽，发芽后播种到花盆中继续育苗，待苗长到10 ~ 15 cm高时，将100 g带有AMF土著菌种的会泽矿区原状土壤平铺到供试土壤中并选择长势良好、大小均一的幼苗移栽到供试土壤中进行盆栽试验。供试土壤采自南京地区Cd含量较低的山区黄棕壤与基质(植物秸秆、泥炭、蛭石、珍珠岩按一定比例混合而成)按照1︰1混合制成盆栽试验所需的土壤。供试土壤基本理化性质为pH 7.01，有机质58.53 g/kg，全氮2.39 g/kg，全磷1.89 g/kg，全钾27.76 g/kg，有效磷 74.98 mg/kg，速效钾394.67 mg/kg，总Cd 0.17 mg/kg。

1.2 试验设计

本试验采用分室隔网培养装置模拟间作条件(图1)。分室隔网培养装置参照李芳等[17]的方法并根据实际需要进行改进：采用 3 mm有机玻璃板加工成的培养系统由孔径300目的尼龙网分隔成2个分室，包括2个植物生长室(A室和B室)、1个2 mm厚的隔离层，隔离层两侧的钻孔规格是：孔的直径为5 mm，孔间距为10 mm(考虑到培养箱隔板的稳固性以及需要尽可能多孔的试验需要)，挡板的 A、B室侧粘有300目的尼龙网。培养系统长×宽×高为 (10+ 0.2+10) cm × 20 cm × 20 cm(图1)。续断菊和玉米分别种植于2个植物生长室。在该试验装置中，尼龙网的孔径可以阻止植物根系的通过，以避免玉米和续断菊根系间的交互影响，但不妨碍丛枝菌根真菌菌丝从一侧植物生长室延伸到另一侧的植物生长室。

图1 分室隔网培养系统示意图Fig. 1 Diagram of compartmentation cultivation system

盆栽试验在温室中进行，试验处理设置如表 1所示。玉米与续断菊共同种在分室培养装置中，试验设接种AMF和不接种处理，Cd单侧添加，每个处理重复 3次。根据前期对云南会泽铅锌矿区周边农田Cd等重金属污染状况的调查结果，选取当地农田Cd含量的平均值(25 mg/kg)作为供试土壤中 Cd的浓度[9]。试验所用的土壤经自然风干并过2 mm筛后与培养基质1︰1混匀，在121℃ 下高压蒸汽灭菌2 h。每室中土壤为2.5 kg，加入的Cd以CdCl2的形式添加，按照试验方案称取一定量后溶入蒸馏水，添加进盆栽中后混匀，等干燥后再加入蒸馏水，重复几次并稳定3周后进行续断菊移苗和玉米种植。移苗过程中，采用 1.25 g/L的苯菌灵溶液洗净续断菊根部后移入盆栽中。在盆栽周期达到90 d时，进行植物样品采集(此时玉米还未结籽，地上部分不包括籽粒含量)。

表1 分室隔网培养试验设计Table 1 Design of pot experiment of compartmentation cultivation

1.3 测定指标与方法

AMF侵染率的测定：取洗净后的根段剪成长0.5 ~ 1.0 cm，采用酸性品红染色剂的方法制片，在显微镜(Nikon ECLIPSE TS100)下观察。AMF菌根感染率的计算采用 McGonigle等[18]改进的十字交叉法进行，计算公式为：AMF菌根感染率(%) = 有AMF菌根段数/观察总根段数。

植物中Cd含量的测定：称取0.1 g (精确到0.000 1 g)过 100目筛的植物样于聚四氟乙烯消解罐中，加入5 ml HNO3、1 ml HF、1 ml H2O2，静置，预消解30 min。盖上后将消解罐装入外罐，拧紧盖子使样品密封良好。放入微波消解仪中，按照优化后的消解程序进行消解。消解结束后，在室温情况下冷却至50℃以下，打开密闭消解罐，移液至预先装有6 ml饱和H3BO3(络合剂) 的100 ml PET容量瓶中，用于络合过量的HF，保护ICP-MS，用超纯水定容后，充分混匀。按照同样的程序，设置平行的空白样品，前处理完毕后静置取上清液采用电感耦合等离子体–质谱法(ICPMS)测定。

1.4 数据处理

转运系数 = 植物地上部分Cd含量/植物地下部分Cd含量

有效转运系数 =(植物地上部 Cd含量×植物地上部生物量)/(植物地下部Cd含量×植物地下部生物量)

试验数据为3次重复平均值，数据采用Origin8.0进行常规分析，其他数据处理与统计分析在SPSS19.0中完成。

2 结果与讨论

2.1 AMF对玉米和续断菊根系侵染率的影响

如表2所示，不接种AMF的处理，玉米和续断菊根系均没有被AMF侵染，接种AMF时玉米和续断菊根系均被AMF侵染，且玉米根系AMF侵染率均高于续断菊。当Cd添加到玉米一侧时，AMF对玉米根系的侵染率为66.7%，高于没有Cd胁迫情况下46.7% 的侵染率。与玉米相比，续断菊的侵染率略低，但当 Cd添加到续断菊侧时续断菊的侵染率为40.4%，比 Cd添加到玉米侧续断菊的侵染率提高了29.8%。

表2 不同处理条件下玉米和续断菊的AMF侵染率Table 2 Infection rates of maize and Sonchus asper L. Hill under different experiment treatments

2.2 AMF对玉米和续断菊植株生物量的影响

本试验中，研究了在AMF的作用下，对玉米和续断菊生物量的影响。结果表明，与对照相比(不接种)，接种AMF处理玉米和续断菊生物量都有不同程度的提高(表3)。当Cd添加到玉米侧时，接种AMF的玉米根、叶的干重分别提高了 13.1% 和 14.3%，但茎干重降低了 7.5%；续断菊地上部分增加了18.3%，地下部分降低了19.9%。Cd添加到续断菊侧时，接种AMF的玉米根、茎、叶的干重分别提高了10.06%、22.9% 和15.05%；续断菊地上部分提高了36.7%，地下部分提高了19.9%。

表3 AMF对玉米和续断菊生物量的影响Table 3 Effects of AMF on maize and Sonchus asper L.Hill biomasses

重金属富集植物和普通作物种植在一起，有的可以提高富集植物的生物量，有的对富集植物的生物量无影响，但有时也可以降低富集植物的生物量。已有研究表明，东南景天和玉米间作，显著提高了东南景天的生物量[19–20]。伴矿景天与小麦间作，对伴矿景天的生物量没有影响[21]。而秦欢等[12]将大叶井口边草与玉米间作在一起，抑制了大叶井口边草的生长，使其生物量有不同程度的降低。本研究结果与上述的研究略有不符，主要是AMF的作用，使得玉米和续断菊的生物量都有所提高。可能的原因是菌丝的作用，使得接种之后的玉米和续断菊增加了对氮磷营养元素的吸收，改善了植物生长的环境，提高了植物生物量[22–23]。本试验同时表明玉米和续断菊总生物量提高的幅度是不一样的，玉米是10.8% ~ 14.3%，续断菊是10.2% ~ 30.8%。可能的原因是玉米和续断菊在生长过程中根系争夺养分，致使两者出现竞争关系[24]。

2.3 AMF对玉米和续断菊Cd吸收的影响

图2和图3显示不同处理玉米和续断菊地上、地下部分 Cd含量分布状况，两者均表现为地下部分>地上部分。并且当Cd添加到玉米侧时，玉米的地上和地下部分Cd含量最高；当Cd添加到续断菊侧时，续断菊的地上部分和地下部分的Cd含量也是最高。

图2 不同试验处理下玉米地上和地下部位Cd含量Fig. 2 Cd contents in different parts of maize under different experiment treatments

图3 不同试验处理下续断菊地上和地下部位Cd含量Fig. 3 Cd contents in different parts of Sonchus asper L. Hill under different experiment treatments

Cd添加到玉米侧时接种和不接种 AMF处理间玉米地上部分Cd含量差异不显著；Cd添加到续断菊侧，玉米地上部分Cd含量也没有显著差异。但是地下部分Cd含量却有所不同：Cd添加到玉米侧地下部分Cd含量接种AMF处理比不接种高出了21.1%，差异显著；Cd添加到续断菊侧则不接种AMF比接种处理Cd含量高了26.2%，差异显著。Cd添加到玉米侧时，续断菊地上部分Cd含量没有显著差异，但添加到续断菊侧，接种AMF比不接种高出42.2%，差异显著。续断菊地下部分Cd含量在Cd添加到玉米侧时，接种AMF处理显著低于不接种对照；Cd添加到续断菊侧则没有显著差异。

上述结果表明，在分室隔网条件下，Cd添加到哪一侧，AMF就会促进该侧植物对Cd的吸收，降低另一侧植物对 Cd的吸收。当 Cd添加到玉米侧时(YH)，AMF显著促进了玉米地下部分对Cd的吸收，显著降低了续断菊地下部分对Cd的吸收；当Cd添加到续断菊侧时(XH)，AMF显著降低了玉米地下部分Cd的吸收，显著增加了续断菊地上部分对Cd的吸收。这与Hu等[25]的研究有所不同，他们的研究结果均表明在间作条件下接种 AMF，蕹菜和东南景天对Cd的吸收量增加。而本研究采用了分室隔网培养的方法，切断了两种植物根系间的交互作用，在接种的条件下只有菌丝可以通过。在两者之间通过形成的菌丝桥传递交换营养元素，进而改变植物的生物量，影响植物对Cd的吸收[17]。同时菌丝侵染也增强了根系及菌丝本身对Cd的固持作用[26]。在分室隔网条件下，由于菌丝的作用，可能会出现两种植物竞争土壤中的氮、磷等营养元素[27]。由表 2可知，玉米的侵染率要高于续断菊，说明玉米与AMF的共生关系要优于续断菊，可能会增强植物的抗重金属离子作用，提高对Cd的吸收。Hu等[25]认为接种AMF改变了土壤的pH；黄艺等[28]认为接种AMF改变了土壤中重金属的形态，从而影响了重金属由土壤向植物体的转移。这说明接种AMF更好地抑制了重金属从地下向地上的转运，在农业生产中具有积极意义。

图4 不同试验处理下Cd添加一侧对应另一侧Cd含量Fig. 4 Cd contents in one side when Cd was added in another side under different experiment treatments

由图4可知，当Cd添加到玉米或者续断菊侧，对应另一侧续断菊或者玉米对Cd的吸收量都是接种AMF之后有所降低。可能的原因是菌丝吸收了一部分Cd，减少了植物体内Cd含量。研究表明，一些金属元素如 Ca、Mn等在菌丝内向寄主植物根的运输,主要以吸附在聚磷酸盐大分子上的形式进行的[29]。Cd的运输是否与聚磷酸盐有关还不清楚,但菌丝直接吸Cd的研究早已有报道，并且菌丝吸收Cd的数量可占植物吸收总量的相当一部分[30]。

2.4 AMF对玉米和续断菊Cd吸收和转运的影响

由表4所示，间作条件下接种AMF使Cd添加到玉米侧处理的玉米的转运系数降低了 3.5%，续断菊的转运系数降低了12.5%。Cd添加到续断菊侧，使接种AMF后的续断菊转运系数降低了59.3%。玉米的有效转运系数和转运系数的规律类似，续断菊的有效转运系数是当 Cd添加到玉米侧时接种比不接种AMF要高，Cd添加到续断菊侧接种AMF低于不接种。

接种AMF条件下玉米和续断菊间作，玉米的侵染率更高，生物量增加的幅度更大，使得玉米能吸收更多的 Cd，改变了只有间作条件下续断菊能更多地吸收重金属的格局[8–9]，丰富了重金属间作修复理论的发展。

表4 AMF对玉米和续断菊转运系数的影响Table 4 Effects of AMF on transfer coefficient of maize and Sonchus asper L. Hill

虽然 AMF在促进植物农业生产中发挥重要作用，但如果盲目地利用，可能会适得其反，还需根据实际情况筛选与培育出合适的植物–微生物联合体，针对不同的重金属选育出最佳的修复组合模式。另外，本研究结果主要是基于室内盆栽及模拟间作试验，结果并不一定能够完全代表和反映野外田间自然条件下的实际效果。因此，在室内模拟试验的基础上，将来还需要结合田间试验的验证和检验，以进一步明确AMF对玉米–续断菊间作体系Cd吸收和累积的影响。

3 结论

在分室隔网条件下，当Cd添加到A或者B室，AMF便会促进该侧植物对Cd的吸收，而降低另一侧植物对Cd的吸收。同时接种AMF降低了续断菊的转运系数，限制了Cd从地下到地上的转运。菌丝可能对续断菊和玉米间作体系植物对Cd的吸收发挥着重要的作用。在选用接种 AMF条件下玉米–续断菊间作体系修复农田Cd等重金属污染的过程中，需要慎重考虑和评估间作体系对重金属超富集植物和作物重金属吸收的影响。

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Effects of Arbuscular Mycorrhizal Fungi (AMF) on Cd Absorption and Accumulation in Maize and Sonchus asper L. Hill Using Intercropping System

LU Xin1,2, HU Wenyou2*, HUANG Biao2, LI Yuan1, ZU Yanqun1, ZHAN Fangdong1, KUANG Rongxi3, HE Yue4,5*
(1 College of Resources and Environment, Yunnan Agricultural University, Kunming 650201, China; 2 Key Laboratory of Soil Environment and Pollution Remediation, Institute of Soil Science, Chinese Academy of Sciences, Nanjing 210008, China; 3 Geological Survey of Jiangsu Province, Nanjing 210018, China; 4 Nanjing Institute of Environmental Sciences, Ministry of Environmental Protection, Nanjing 210042; 5 State Environmental Protection Key Laboratory of Soil Environmental Management and Pollution Control, Nanjing 210042)

Pot experiment was carried out to simulate the effects of arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) on Cd absorption by maize and Sonchus asper L. Hill through compartmentation cultivation system. The results indicated that: 1) In both situations (Room A or Room B) after Cd addition higher infection rate was occurred by maize (6.3% – 38.35%) comparing to those of S. asper. Furthermore, AMF inoculation led to an increase in both maize and S. asper biomass. Unlike, both plants behaved differently in terms of Cd absorption followed by AMF inoculation. 2) In both Room A and B Cd addition caused either higher or lesser Cd absorption as influenced by AMF. 3) Transfer coefficient of S. asper was lower after inoculation with AMF, while it was different in maize. In conclusion, AMF impacted Cd absorption by maize and S. asper through intercropping system as hyphae was assumed to be an important role in both plants in relation to Cd absorption.

Arbuscular mycorrhizal fungi; Maize; Sonchus asper L. Hill; Intercropping; Heavy metal pollution; Phytoremediation

X53

A

10.13758/j.cnki.tr.2017.01.017

国家自然科学基金云南联合基金项目(U1202236)和国家科技支撑计划项目(2015BAD05B04)资助。

* 通讯作者(wyhu@issas.ac.cn；heyue@nies.org)

卢鑫(1990—)，男，山东日照人，硕士研究生，主要从事土壤重金属污染评估与修复研究。E-mail: 18906338994@189.cn