江 岚，谢亦农，梁伟翔，王伟群



·论著·

子宫输卵管超声造影卵巢周边环状增强与自然妊娠结局的相关性研究

江 岚，谢亦农，梁伟翔，王伟群

510150广东省广州市，广州医科大学附属第三医院超声医学科

【摘要】目的通过分析子宫输卵管超声造影卵巢周边环状增强与自然妊娠结局的相关性，探讨卵巢周边环状增强在评价输卵管功能方面的临床应用价值。方法选取2013年1月—2014年12月在广州医科大学附属第三医院生殖助孕中心及妇科不孕门诊就诊的患者139例。采用六氟化硫微泡(SonoVue)造影剂进行子宫输卵管超声造影术(HyCoSy)，观察输卵管末端造影剂在卵巢周边增强的超声特征，根据造影剂是否在卵巢周边形成环状增强，分为双侧输卵管超声造影环状增强组、双侧输卵管超声造影无环状增强组及单侧输卵管超声造影环状增强组；并进一步将环状增强分为0、1、2、3级。对患者进行随访，分析子宫输卵管超声造影卵巢周边环状增强与自然妊娠结局的相关性。结果139例患者包括268条输卵管，单侧输卵管10条(10例)，双侧输卵管258条(129例)；左侧输卵管133条(133例)，右侧输卵管135条(135例)；54例患者自然妊娠成功，85例患者自然妊娠失败。排除单侧输卵管患者，双侧输卵管超声造影环状增强组57例，自然妊娠成功41例(71.9%)；双侧输卵管超声造影无环状增强组49例，自然妊娠成功7例(14.3%)；单侧输卵管超声造影环状增强组23例，自然妊娠成功4例(17.4%)。不同输卵管超声造影环状增强组自然妊娠成功率比较，差异有统计学意义(χ2=42.499，P<0.001)。左侧输卵管超声造影环状增强0级22例，自然妊娠成功2例(9.1%)；1级40例，自然妊娠成功5例(12.5%)；2级42例，自然妊娠成功21例(50.0%)；3级29例，自然妊娠成功24例(82.8%)。右侧输卵管超声造影环状增强0级28例，自然妊娠成功6例(21.4%)；1级41例，自然妊娠成功5例(12.2%)；2级35例，自然妊娠成功16例(45.7%)；3级31例，自然妊娠成功27例(87.1%)。左、右侧输卵管超声造影不同环状增强分级者自然妊娠成功率比较，差异有统计学意义(χ2=45.516、46.358，P<0.001)。多因素Logistic回归分析结果显示，左侧输卵管超声造影环状增强分级、右侧输卵管超声造影环状增强分级是自然妊娠结局的影响因素(P<0.05)。Logistic回归方程预测自然妊娠结局的受试者工作特征(ROC)曲线下面积为0.845〔95%CI(0.770，0.920)〕。结论子宫输卵管超声造影卵巢周边环状增强与自然妊娠结局密切相关，且环状增强的分级能有效预测自然妊娠结局，即环状增强越明显，分级越高，自然妊娠成功率越高。

【关键词】子宫输卵管造影术；妊娠；不育，女(雌)性

江岚，谢亦农，梁伟翔，等.子宫输卵管超声造影卵巢周边环状增强与自然妊娠结局的相关性研究[J].中国全科医学，2016，19(20)：2410-2415.[www.chinagp.net]

JIANG L，XIE Y N，LIANG W X，et al.Correlation between ovarian surrounding circular enhancement of hysterosalpingo-contrast sonography and natural pregnancy outcomes[J].Chinese General Practice，2016，19(20)：2410-2415.

由于二代超声造影剂六氟化硫微泡(SonoVue)突破传统的静脉注射用药方式应用于器官腔内造影，为评价输卵管通畅性提供了新的诊断方法，即子宫输卵管超声造影术(hysterosalpingo-contrast sonography，HyCoSy)[1-2]。由于近年来HyCoSy的快速推广，其在筛查输卵管的通畅性方面获得了临床一致认可，且与其他检查方法相比，具有无创、低廉、安全、观察全面等优势，但其目前临床应用仍局限于输卵管通畅性的诊断[3-6]。然而，自然受孕不仅需要输卵管通畅，输卵管内部结构功能、输卵管伞端形态功能及卵巢周边结构的改变均是其重要影响因素，而这些因素影响HyCoSy的超声造影增强特点，特别是卵巢周边及输卵管末端的增强，因此，本研究拟通过分析HyCoSy卵巢周边环状增强与自然妊娠结局的相关性，进一步探索HyCoSy在评价输卵管功能及预测自然妊娠结局的临床应用价值。

1对象与方法

1.1研究对象选取2013年1月—2014年12月在广州医科大学附属第三医院生殖助孕中心及妇科不孕门诊就诊的患者。纳入标准：(1)性生活正常，未采取任何避孕措施；(2)夫妇双方无先天性或后天性解剖生理缺陷无法矫正而不能受孕；(3)知情同意。排除标准：(1)行HyCoSy时，明确有双侧或单侧输卵管完全性阻塞者；(2)患有子宫、宫颈及阴道疾病而不能受孕者；(3)生殖器官急性炎症，宫颈沙眼衣原体培养阳性者；(4)处于月经期间或子宫出血者；(5)夫妇双方或一方患有先天性或后天性解剖生理缺陷无法矫正而不能受孕者；(6)SonoVue过敏者；(7)合并有活动期恶性肿瘤、肝硬化失代偿期或造血系统等严重原发性疾病者；(8)患有活动性肺结核、严重的心律失常或心力衰竭者；(9)因其他原因无法配合者。退出标准：(1)随访脱落者；(2)随访期间发生生殖系统急性炎症或慢性炎症未能控制并放弃妊娠者；(3)随访期间不能正常排卵或男性精液异常而无法受孕者；(4)进行HyCoSy时，操作者未能按照要求进行临床操作和动态图像采集者。

1.2仪器和方法

1.2.1仪器采用GE公司生产的Voluson S8和Phillip公司生产的IU22超声仪，Voluson S8使用编码造影成像技术(coded contrast imaging，CCI)，机械指数为0.12～0.18，配腔内微凸三维容积探头，频率为3.7～9.0 MHz。IU22超声仪配有超声造影成像模式，机械指数为0.07，选用C8-4阴道探头，频率为5.0～9.0 MHz。

1.2.2造影剂造影剂采用SonoVue(Bracco Italy生产，产品批号12A061，59 mg/支)，将5 ml注射用0.9%氯化钠溶液加入1支SonoVue瓶中，振摇形成混悬液，检查前抽取2.4 ml混悬液加入20 ml 0.9%氯化钠溶液中配制成造影液备用。

1.2.3HyCoSy方法

1.2.3.1术前要求(1)月经干净后第2～3天；(2)白带清洁度Ⅰ～Ⅱ度。嘱患者排空膀胱，取截石位，消毒铺巾，暴露并固定子宫颈，插入12号双腔导管，根据子宫颈的松弛程度于外腔内注入0.9%氯化钠溶液1.0～1.5 ml。

1.2.3.2HyCoSy常规经阴道二维超声检查子宫及双侧附件情况，然后将阴道探头置于子宫横切面的位置，显示双侧宫角及宫旁组织，保持探头不动，按Contrast键，启动造影模式，经导管匀速推注造影液，当造影液在子宫角流出时，立即在编码对比显像模式下观察子宫及双侧输卵管造影剂充盈情况，观察卵巢周边造影剂溢出及盆腔造影剂分布情况并保存动态图像。

1.3环状增强的判断标准及分级按照造影剂分布与卵巢的关系，首先通过判断造影剂是否在卵巢周边形成环状增强，分为双侧输卵管超声造影环状增强组、双侧输卵管超声造影无环状增强组及单侧输卵管超声造影环状增强组；并进一步将环状增强分为4个级别[5]：0级：未见造影剂包绕卵巢，未形成环状增强；1级：可见造影剂不完全包绕卵巢，未形成环状增强，可见或未见喷射状流动信号；2级：可见造影剂包绕卵巢，形成环状增强，但分布细窄，可见喷射样流动，但强度不一致、流动不均匀；3级：可见造影剂包绕卵巢，形成环状增强，可见喷射样流动，强度饱满、均匀(见图1,本文彩图详见本刊官网www.chinagp.net电子期刊相应文章附件)。

图1　HyCoSy卵巢周边环状增强分级及其超声图像特征

1.4随访术后3个月开始随访，1次/月，随访6～12个月，通过电话随访、超声复诊及门诊病历资料查询等方法进行持续跟踪。

1.5自然妊娠的定义经同房方式受孕，经阴道超声确诊宫内妊娠为自然妊娠成功；经同房方式受孕失败，或采用人工助孕方式妊娠为自然妊娠失败。

2结果

2.1基本情况共139例患者最终纳入本研究(见图2)，年龄20～43岁，平均年龄30.0(28.0，33.0)岁；不孕时间1～5年，平均不孕时间2.0(2.0，3.0)年；单侧输卵管10条(10例)(左侧4例、右侧6例)，双侧输卵管258条(129例)；自然妊娠成功54例，自然妊娠失败85例。自然妊娠成功与自然妊娠失败患者年龄、不孕时间、单侧输卵管比较，差异均无统计学意义(P>0.05，见表1)。

注：HyCoSy=子宫输卵管超声造影术

图2患者纳入流程图

Figure 2Flow chart of patient inclusion

表1自然妊娠成功与自然妊娠失败患者基本情况比较

Table 1Comparison of general data between patients with successful natural pregnancy and failed natural pregnancy

组别例数年龄〔M(P25,P75),岁〕不孕时间〔M(P25,P75),年〕单侧输卵管〔n(%)〕是 否自然妊娠成功5430.0(27.0,32.0)2.0(2.0,3.0)2(3.7)52(96.3)自然妊娠失败8530.0(28.0,34.0)2.5(2.0,3.0)8(9.4)77(90.6)Z(χ2)值-0.939-1.3531.611aP值0.3480.1760.316

注：a为χ2值

2.2不同输卵管超声造影环状增强组自然妊娠成功率比较排除单侧输卵管患者，双侧输卵管超声造影环状增强组57例，其中自然妊娠成功41例(71.9%)，自然妊娠失败16例(28.1%)；双侧输卵管超声造影无环状增强组49例，其中自然妊娠成功7例(14.3%)，自然妊娠失败42例(85.7%)；单侧输卵管超声造影环状增强组23例，其中自然妊娠成功4例(17.4%)，自然妊娠失败19例(82.6%)。不同输卵管超声造影环状增强组自然妊娠成功率比较，差异有统计学意义(χ2=42.499，P<0.001)。

这么一追，竟然穿过了谷底的沼地，发现了潮湿苔癣上的一些脚印。这不是他自己的脚印，他看得出来。一定是比尔的。不过他不能停下，因为母松鸡正在向前跑。他得先把它捉住，然后回来察看。

2.3双侧输卵管超声造影不同环状增强分级者自然妊娠成功率比较

2.3.1左侧输卵管超声造影不同环状增强分级者自然妊娠成功率比较左侧输卵管共133条(133例)。左侧输卵管超声造影环状增强0级22例，其中自然妊娠成功2例(9.1%)，自然妊娠失败20例(90.9%)；左侧输卵管超声造影环状增强1级40例，其中自然妊娠成功5例(12.5%)，自然妊娠失败35例(87.5%)；左侧输卵管超声造影环状增强2级42例，其中自然妊娠成功21例(50.0%)，自然妊娠失败21例(50.0%)；左侧输卵管超声造影环状增强3级29例，其中自然妊娠成功24例(82.8%)，自然妊娠失败5例(17.2%)。左侧输卵管超声造影不同环状增强分级者自然妊娠成功率比较，差异有统计学意义(χ2=45.516，P<0.001)。

2.3.2右侧输卵管超声造影不同环状增强分级者自然妊娠成功率比较右侧输卵管共135条(135例)。右侧输卵管超声造影环状增强0级28例，其中自然妊娠成功6例(21.4%)，自然妊娠失败22例(78.6%)；右侧输卵管超声造影环状增强1级41例，其中自然妊娠成功5例(12.2%)，自然妊娠失败36例(87.8%)；右侧输卵管超声造影环状增强2级35例，其中自然妊娠成功16例(45.7%)，自然妊娠失败19例(54.3%)；右侧输卵管超声造影环状增强3级31例，其中自然妊娠成功27例(87.1%)，自然妊娠失败4例(12.9%)。右侧输卵管超声造影不同环状增强分级者自然妊娠成功率比较，差异有统计学意义(χ2=46.358，P<0.001)。

2.4输卵管超声造影环状增强与自然妊娠结局关系的多因素Logistic回归分析以患者自然妊娠结局为因变量，以双侧或单侧输卵管超声造影环状增强与否、左侧输卵管超声造影环状增强分级、右侧输卵管超声造影环状增强分级为自变量(见表2)，进行多因素Logistic回归分析，结果显示，左侧输卵管超声造影环状增强分级、右侧输卵管超声造影环状增强分级是自然妊娠结局的影响因素(P<0.05，见表3)，Logistic回归方程为：Y=-3.331+1.150×左侧输卵管超声造影环状增强分级+0.585×右侧输卵管超声造影环状增强分级。

表2不孕患者自然妊娠结局的影响因素赋值表

Table 2Value assignment of the influencing factors for natural pregnancy outcomes of infertility patients

变量赋值双侧或单侧输卵管超声造影环状增强双侧输卵管超声造影无环状增强=0,单侧输卵管超声造影环状增强=1,双侧输卵管超声造影环状增强=2左侧输卵管超声造影环状增强分级(级)0=0,1=1,2=2,3=3右侧输卵管超声造影环状增强分级(级)0=0,1=1,2=2,3=3自然妊娠结局成功=1,失败=0

表3不孕患者自然妊娠结局影响因素的多因素Logistic回归分析

Table 3Multivariate Logistic regression analysis on influencing factors for natural pregnancy outcomes of infertility patients

影响因素βSEWaldχ2值OR(95%CI)P值左侧输卵管超声造影环状增强分级1.1500.31213.5973.157(1.714,5.817)<0.001右侧输卵管超声造影环状增强分级0.5850.2674.7801.794(1.062,3.030)0.029

2.5Logistic回归方程预测自然妊娠结局的价值将Logistic回归方程的预测值作为测试值，以实际临床随访是否自然妊娠成功作为判断标准绘制ROC曲线，结果显示，ROC曲线下面积为0.845〔95%CI(0.770，0.920)〕(见图3)，提示预测结果较好。

图3　Logistic回归方程预测自然妊娠结局的价值的ROC曲线

Figure 3The ROC curve value of the Logistic regression equation in the prediction of natural pregnancy outcomes

3讨论

HyCoSy在判断输卵管的通畅性方面已较成熟，随着最初的二维HyCoSy发展到现在的三维、四维HyCoSy，HyCoSy在输卵管通畅性的诊断价值已显而易见[7-9]。但自然受孕不仅需要判断输卵管的通畅性，输卵管内部结构功能、输卵管伞端形态功能及卵巢周边结构的改变均会影响自然妊娠结局。

HyCoSy通过逆向模仿卵泡及卵泡液在输卵管内的行走路径来判断其通畅性，造影剂在输卵管末端的溢出形式及其在卵巢周边增强的特点与输卵管内部结构和功能密切相关[10]。因此，HyCoSy仅判断输卵管是否通畅是不够的，本研究拟通过实时动态观察造影剂在输卵管伞端的溢出形成及卵巢周边增强的特点，特别是对造影剂在卵巢周边的环状增强特征进行分析，并随访患者的自然妊娠结局，从而间接了解输卵管内部的结构、功能与卵巢周边的环状增强特点的关系，更进一步提高HyCoSy在输卵管功能评价及预测自然妊娠结局方面的诊断价值，为指导临床治疗提供更有效的依据。

本研究结果显示，通过判断造影剂是否在卵巢周边形成环状增强，分为双侧输卵管超声造影均增强、双侧输卵管超声造影均无增强及单侧输卵管超声造影增强组，自然妊娠成功率分别为71.9%、14.3%、17.4%，且比较有差异，提示卵巢周边超声造影环状增强的有无与自然妊娠结局密切相关，其中双侧输卵管均增强的患者自然妊娠成功率最高。HyCoSy逆向模仿造影方法使卵巢周边增强特征间接反映输卵管内部的结构及其功能状态。多项研究结果显示，良好的输卵管特征常表现为输卵管周边的环状增强[11-13]，本研究通过随访自然妊娠成功率进一步证实HyCoSy输卵管周边环状增强的诊断价值。

本研究进一步对造影剂在卵巢周边形成的环状增强进行分级，以明确最有利于自然妊娠的卵巢周边环状增强特征。结果显示，左、右侧输卵管超声造影不同环状增强分级者自然妊娠成功率比较有差异，且除右侧1级环状增强的自然妊娠成功率低于0级外，其余环状增强随着分级增高，输卵管的功能越良好，自然妊娠成功率越高。HyCoSy卵巢周边环状增强越明显、强度越饱满、流动性越好，其自然妊娠率越高，因此卵巢周边环状增强分级能更好地反映输卵管的内部结构及其功能。右侧1级环状增强的自然妊娠成功率低于0级环状增强的原因可能与样本数量较小有关。

本研究为明确卵巢周边超声造影环状增强在输卵管功能评价及预测自然妊娠结局方面的诊断价值，进一步进行了多因素Logistic回归分析，结果显示，左侧输卵管超声造影环状增强每增加1级，患者自然妊娠成功率增加3.157倍；右侧输卵管超声造影环状增强每增加1级，患者自然妊娠成功率增加1.794倍；且该Logistic回归方程预测自然妊娠结局的ROC曲线下面积为0.845，因此，HyCoSy卵巢周边环状增强特征在诊断和评估输卵管内部结构及其功能方面具有较高的诊断价值。

HyCoSy造影剂在卵巢周边环状增强的特征，能间接反映输卵管内部的结构和功能情况，环状增强的分级能有效评价输卵管功能及预测自然妊娠结局，能更进一步提高HyCoSy在评价输卵管形态及功能方面的诊断价值，为临床治疗提供更有效的依据。

作者贡献：江岚进行试验设计与实施、资料收集整理、撰写论文、成文并对文章负责；谢亦农、王伟群进行试验实施、评估、资料收集；梁伟翔进行质量控制及审校。

本文无利益冲突。

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(本文编辑：贾萌萌)

Correlation Between Ovarian Surrounding Circular Enhancement of Hysterosalpingo-contrast Sonography and Natural Pregnancy Outcomes

JIANGLan，XIEYi-nong，LIANGWei-xiang，etal.

DepartmentofUltrasound，theThirdAffiliatedHospitalofGuangzhouMedicalUniversity，Guangzhou510150，China

【Abstract】ObjectiveTo analyse the correlation between ovarian surrounding circular enhancement of hysterosalpingo-contrast sonography(HyCoSy)and natural pregnancy outcomes,and investigate the clinical value of ovarian surrounding circular enhancement in the evaluation of the function of fallopian tube.MethodsFrom January 2013 to December 2014，we enrolled 139 patients who received treatment in the Reproductive Assisted Reproduction Center and the outpatient Department of Gynecology and Infertility of the Third Affiliated Hospital of Guangzhou Medical University.HyCoSy was conducted using SonoVue contrast agent，and the ultrasonography features of contrast agent at the end of the fallopian tube were observed.According to whether or not contrast agent form circular enhancement sorrounding ovary，the patients were divided into the group of bilateral fallopian tube ultrasound contrast circular enhancement，the group of bilateral fallopian tube without ultrasound contrast circular enhancement,and the group of unilateral fallopian tube with ultrasound contrast circular enhancement，and circular enhancement was further divided into grade 0，1，2 and 3.Follow-up was conducted on the patients，and the correlation between the ultrasonography features of ovarian surrounding circular enhancement and natural pregnancy outcomes was analyzed.Results268 fallopian tubes were involved in the 139 patients，including 10 unilateral fallopian tubes(10 patients)，258 bilateral fallopian tubes(129 patients)，133 left fallopian tubes(133 patients)，and 135 right fallopian tubes(135 patient).54 patients had successful pregnancy，and 85 patients had failed natural pregnancy.After the exclusion of patients with unilateral fallopian tube，there were 57 patients in the group of bilateral fallopian tube ultrasound contrast circular enhancement，among which 41(71.9%)patients had successful natural pregnancy；there were 49 patients in the group of bilateral fallopian tube without ultrasound contrast circular enhancement，among which 7(14.3%)patients had successful pregnancy；there were 23 patients in the group of unilateral fallopian tube with ultrasound contrast circular enhancement，among which 4(17.4%)patients had successful natural pregnancy.The groups with different status of fallopian tube ultrasound contrast circular enhancement were significantly different in the rate of successful natural pregnancy(χ2=42.499，P<0.001).There were 22，40，42 and 29 patients with left fallopian tube ultrasound contrast circular enhancement who were grade 0，1，2 and 3 respectively，and there were 2(9.1%)，5(12.5%)，21(50.0%)and 24(82.8%) patients who had successful natural pregnancy among them respectively.There were 28，41，35 and 31 patients with right fallopian tube ultrasound contrast circular enhancement who were grade 0，1，2 and 3 respectively，and there were 6(21.4%)，5(12.2%)，16(45.7%) and 27(87.1%) patients who had successful natural pregnancy among them respectively.Patients with left or right fallopian tube ultrasound contrast circular enhancement of different grades were significantly different in the rate of successful natural pregnancy(χ2=45.516，46.358；P<0.001).Multivariate Logistic regression analysis showed that left fallopian tube ultrasound contrast circular enhancement grade and right fallopian tube ultrasound contrast circular enhancement grade were influencing factors for natural pregnancy outcomes(P<0.05).Logistic regression equation predicted that the AUC of natural pregnancy outcome was 0.845〔95%CI(0.770，0.920)〕.ConclusionOvarian surrounding circular enhancement of HyCoSy has close correlation with natural pregnancy outcomes，and the grade of circular enhancement can effectively predict natural pregnancy outcomes.Obvious circular enhancement is associated with higher grade and higher successful rate of natural pregnancy.

【Key words】Hysterosalpingography；Pregnancy；Infertility，female

基金项目：广州医科大学青年科研项目(2012A12)

通信作者：江岚，510150广东省广州市，广州医科大学附属第三医院超声医学科；E-mail：jlan1791@163.com

【中图分类号】R 816.91 R 711.6

【文献标识码】A

DOI：10.3969/j.issn.1007-9572.2016.20.010

(收稿日期：2015-11-16；修回日期：2016-05-12)