邹忠义，贺稚非，李洪军，韩鹏飞

(西南大学食品科学学院，重庆市特色食品工程技术研究中心，重庆400716)

单端孢霉烯族毒素及其脱毒微生物国外研究进展

邹忠义，贺稚非，李洪军*，韩鹏飞

(西南大学食品科学学院，重庆市特色食品工程技术研究中心，重庆400716)

单端孢霉烯族毒素是一大类霉菌毒素，对人与动物具有非常大的毒性。它们广泛存在于粮食、饲料及以被污染粮食为原料的食品中，不仅给食品安全带来了一定的隐患，也影响到畜牧业生产。许多学者正在研究食品和饲料中单端孢霉烯族毒素的控制方法，其中生物脱毒是目前的研究热点，例如利用微生物将毒素转化成无毒或低毒的化合物。由于生物脱毒具有许多优点，因而具有广阔的前景。本文综述了单端孢霉烯族毒素的结构与毒性官能团，以及单端孢霉烯族毒素脱毒微生物方面的研究进展，旨在为单端孢霉烯族毒素的转化降解研究提供参考。

单端孢霉烯族毒素，毒性官能团，微生物转化，生物脱毒

单端孢霉烯族毒素(Trichothecenes)是一大族化学性质相关的真菌毒素，最重要的单端孢霉烯族毒素由镰刀霉产生［1］。单端孢霉烯族毒素对人和动物均具有毒性，能够造成急性和慢性疾病，包括呕吐、腹泻、刺激皮肤、拒食、恶心、神经障碍和流产等［2－3］。此外，高剂量的单端孢霉烯族毒素能促进白细胞的快速凋亡［4］。单端孢霉烯族毒素的毒性作用机制是对蛋白质、DNA和RNA合成，线粒体功能，细胞分裂和膜效应的抑制作用，以及免疫抑制作用［5－11］。单端孢霉烯族毒素广泛存在于粮食、饲料以及粮谷类食品中，主要来源于被真菌污染的小麦、大麦和玉米等粮食。由这些污染原料制成的食品和饲料中，往往含有单端孢霉烯族毒素［12－13］。例如玉米粉和燕麦片［14－15］，以及婴幼儿谷类食品［16］。人类许多急性疾病的爆发与消费镰刀霉污染的粮谷类食品有关［17］。如果饲料中含有单端孢霉烯族毒素，它们不仅对饲养的动物造成伤害，影响产量和质量，还可能将这些毒素转移到奶、肉及蛋等动物源性食品中，危害消费者的健康［18－20］。无论是农业发达国家还是发展中国家，单端孢霉烯族毒素污染粮食与饲料都是全球粮食生产与加工，及畜牧业生产中面临的一个重要问题［21］。因此，为了防止单端孢霉烯族毒素污染食品和饲料，许多学者做了大量的工作，提出了相关策略:防止真菌污染粮食;对已经存在于食物和饲料的毒素进行脱毒处理;抑制胃肠道对毒素的吸收。但在目前的农业技术措施条件下，真菌污染不可避免，同时也没有有效地抑制胃肠道吸收毒素的方法。因此，对单端孢霉烯族毒素进行脱毒处理就是一条可行的措施。物理处理的效果常常不太理想，并且往往会改变营养成分。虽然许多化学处理能显著降低单端孢霉烯族毒素的浓度，但可能会降低食物和饲料中的营养价值，也有可能残留有害物质，这些副作用限制了该方法的应用［22］。生物脱毒技术是目前的研究热点，例如利用微生物将毒素转化成无毒或低毒的化合物，是一种特异性的、高效的和环保的的脱毒技术。为了更好地开发这项脱毒技术，就有必要去了解毒素的毒性官能团，脱毒微生物，脱毒作用方式及脱毒产物等信息。

1 单端孢霉烯族毒素结构及其毒性官能团

1.1 单端孢霉烯族毒素结构

单端孢霉烯族毒素含有特征性的12，13－环氧－单端孢氧－9－烯环结构，基本结构如图1所示，根据它们的化学结构不同，分成4种类型:A型单端孢霉烯族毒素在C－8位不含有羰基功能团，例如T－2毒素、HT－2毒素等;B型单端孢霉烯族毒素在C－8位含有羰基功能团，例如脱氧雪腐镰刀菌烯醇(DON)、雪腐镰刀菌烯醇(NIV)等;C型单端孢霉烯族毒素的特征是在C－7、C－8或C－9、C－10上有第二个环氧基团，例如扁虫菌素和燕茜素等;D型单端孢霉烯族毒素在C－4、C－15上含有一个大环结构，例如杆孢菌素和葡萄穗霉毒素等。目前已经鉴定了超过200种单端孢霉烯族毒素，但是主要污染食品和饲料的单端孢霉烯族毒素是A、B型单端孢霉烯族毒素，如图2、图3所示［23－24］。

图1 单端孢霉烯族毒素的基本结构Fig.1 Basic structure of trichothecenes

1.2 单端孢霉烯族毒素毒性官能团

单端孢霉烯族毒素的毒性各不相同，这由它们的分子结构决定，特别是由它们的毒性官能团决定［25－26］。这些官能团是微生物脱毒作用的靶点。

1.2.1 环氧基 在单端孢霉烯结构中，C－12，13环氧环是毒性的必需官基团，A型和B型单端孢霉烯族毒素的开环作用，例如脱环氧作用，能产生无毒或低毒的产物。在大鼠皮肤刺激实验中，脱环氧T－2毒素毒性是T－2毒素毒性的1/400［27］。在DNA合成的评估中，用5－溴基－2’－脱氧尿苷(BrdU)结合实验，比较几种B型单端孢霉烯族毒素的细胞毒性，脱环氧DON(DOM－1)的毒性是DON的1/54，脱环氧NIV的毒性是NIV的1/55［2］。因此，脱环氧作用是一种有效的脱毒作用。

1.2.2 烯基 单端孢霉烯族毒素中的双键(烯基)也是毒性作用的必需基团。臭氧对单端孢霉烯族毒素的氧化作用，最有可能攻击双键，在C－9，10双键上加上两个原子氧，分子的其他部分没有发生改变。毒素的分子结构发生改变，从而生物活性发生改变，毒性降低［28］。

图2 A型单端孢霉烯族毒素Fig.2 Type A trichothecenes

图3 B型单端孢霉烯族毒素Fig.3 Type B trichothecenes

1.2.3 乙酰基 虽然C－12，13环氧环和C－9，10双键是毒性作用的必需基团，乙酰基的位置和数量也显著的影响到单端孢霉烯族毒素的毒性。用瑞士小鼠3T3成纤维细胞评估DNA合成，进行细胞毒性实验，发现DON的毒性与15－ADON一样，但是DON的毒性是3－ADON的10倍［2］。但在酵母生物测定的实验中，15－ADON的毒性要大于DON［29］。在同样的测试中，HT－2毒素(在C－15位上有一个乙酰基)的毒性低于T－2毒素(在C－4、C－15上有两个乙酰基)，但高于三乙酰T－2毒素(在C－3、C－4、C－15上有三个乙酰基)。当向大白鼠中脑施加固态的毒素时，发现HT－2毒素的毒性低于T－2毒素［30］。乙酰化作用和脱乙酰化作用都可能降低单端孢霉烯族毒素的毒性，这由单端孢霉烯分子中乙酰基的位置和数目决定。

1.2.4 羟基 8－酮单端孢霉烯的淋巴毒性各不相同，例如，根据C－4取代物的不同，毒性大小的顺序为:乙酰基＞羟基＞氢。单端孢霉烯分子结构中，羟基的存在与否及位置也影响到它们的毒性［31］。NIV的毒性是DON的10倍，他们在结构上的唯一区别是NIV在C－4位上有羟基［32］。但是，C－3位上羟基对单端孢霉烯族毒素的毒性影响却不同，当T－2毒素、HT－2毒素及T－2三醇C－3位上的羟基被乙酰基取代，形成T－2乙酸盐，T－2毒素和T－2四醇四乙酸盐，它们的毒性降低［33］。当DON的C－3位羟基被氧化形成3－酮－DON，它的免疫抑制毒性显著下降，表明C－3位羟基对DON的毒性具有重要作用［34］。

2 单端孢霉烯族毒素脱毒微生物

利用微生物发酵使单端孢霉烯族毒素的毒性官能团发生改变，将毒素转化成无毒或低毒的化合物。这种脱毒技术是目前国内外的研究热点，各种各样的微生物都被用来测试它们的脱毒效应。目前，能有效转化单端孢霉烯族毒素的微生物不多，它们主要来源于动物肠道、土壤、植物等自然环境中。

2.1 反刍动物瘤胃微生物

有很多报道，是关于利用不同反刍动物瘤胃液中的微生物，将单端孢霉烯族毒素转化的研究。羊瘤胃液中的微生物被发现具有脱乙酰作用，在厌氧条件下，与瘤胃液一起孵化后，DAS和T－2毒素分别转化成MAS和HT－2毒素，但是DON没有改变［35］。相比而言，乳牛瘤胃液微生物将DON转化成脱环氧DON(DOM－1)［36－37］。瘤胃液微生物同时具有脱乙酰和脱环氧作用，将3－ADON转化成DON和DOM－1［38］。当用含有DON和3－ADON的饲料喂食动物时，也能观察到瘤胃液的这些转化作用［39］。

到目前为止，研究最多的是从牛瘤胃液中分离得到菌株BBSH 797，主要的作用是在体内和体外将DON转化成DOM－1［40］。后来证明，菌株BBSH797也能转化A型单端孢霉烯族毒素，脱环氧作用，例如将SCP转化成脱环氧SCP，或者脱乙酰作用，将T－2毒素转化成HT－2毒素［41］。在市场上能购买到基于菌株BBSH797的饲料添加剂产品。

几种已知的瘤胃单菌株具有酯酶活性，对T－2毒素脱乙酰作用具有不同的活性。丁酸弧菌属fibrisolvens菌株CE51和CE56将T－2毒素转化成为HT－2毒素(转化率分别为22%、38%)、T－2三醇(3%、9%)和NEO(10%、14%)，而厌氧弧菌属解脂假丝酵母和反刍月形单孢菌将T－2毒素仅转化成HT－2毒素(22%、18%)和T－2三醇(7%、10%)。在葡萄糖培养基和纤维二糖培养基中，细菌培养物的转化活性相同［42］。在另一个的研究中，溶纤维丁酸弧菌M－14a将DAS脱乙酰形成15－乙酰镰刀菌烯醇(15－ASCP)。来自绵羊瘤胃的乳酸杆菌和一株未鉴定的细菌具有脱乙酰作用活性［43］。

2.2 非反刍动物肠道微生物

不同类型的动物具有不同的肠道微生物菌群。在厌氧条件下，来自大鼠和猪的肠道微生物能将DAS进行脱乙酰和脱环氧作用，生成脱乙酰的脱环氧产物脱环氧MAS和脱环氧SCP;鸡肠道微生物仅表现出了脱乙酰活性，将 DAS转化成 MAS和SCP［27］。将鸡大肠食糜与DON混合后，表现出了非常有效的脱环氧活性，DON被完全转化成DOM－1［37］。鸡肠道微生物的脱环氧功能，随着鸡的品种、个体和肠道的区域不同而不同。猪肠道微生物的DON脱环氧活性也一样，没有活性［37］或有活性［44］。

Young等［45］已从鸡肠道消化物中分离纯化和鉴定了细菌菌株LS100(IDAC180507－1)和SS3，检验了它们对12种单端孢霉烯族毒素的转化能力。转化的类型与它们的分子结构有关。对无乙酰化的单端孢霉烯族毒素DON、NIV和疣孢霉素，脱环氧代谢物是主要的转化产物。但是，单乙酰单端孢霉烯族毒素3－ADON，15－ADON和镰刀菌烯酮X主要转化成脱乙酰产物。二乙酰单端孢霉烯族毒素DAS和NEO仅表现出脱乙酰作用。T－2毒素也仅有脱乙酰作用，而HT－2毒素和T－2三醇普遍的反应是脱环氧作用。大鼠肠道微生物将T－2毒素转化成脱环氧产物，脱环氧HT－2，脱环氧T－2三醇，进一步转化成T－2四醇和SCP［27］。Guan等［46］报道，来源于布朗大头鱼鲶鱼食糜的微生物培养物C133能将DON脱环氧化形成DOM－1。

2.3 土壤微生物

单端孢霉烯族毒素是谷类农作物中比较常见的真菌毒素，它们具有很强的物理化学稳定性，但是它们在自然环境中并没有蓄积，这表明自然环境中可能存在着DON生物转化降解作用。土壤、水体等自然环境被作为筛选单端孢霉烯族毒素转化微生物的来源。

土壤微生物短小杆菌属菌株114－2，能转化A型单端孢霉烯族毒素。利用T－2毒素作为唯一碳源，在有氧条件下，将T－2毒素首先转化成HT－2毒素，HT－2毒素进一步转化成T－2三醇。长时间的培养后，T－2毒素被完全转化，在培养物中检测不到单端孢霉烯族毒素。该菌株也能降解DAS，NEO，NIV和FUS。降解作用需要杂化和水解酶类，存在于完整细胞、无细胞可溶部分和培养物滤液［47］。

Völkl等［48］在1285份来自农场土壤、粮谷、昆虫和其它来源的微生物培养物中，发现一种混合微生物能将DON转化成3－酮－DON。这种混合微生物也能转化3－ADON，15－ADON和FUS，但没有鉴定出具有生物转化作用的微生物。Binder等［39］报道称混合土壤微生物将DON和3－ADON转化成5种未鉴定的代谢物，经酿酒酵母测定，毒性减小。Shima等［34］在含有矿物盐类的培养基中，以DON作为唯一的富集方法，从土壤样品中分离得到土壤杆菌属－根瘤菌属菌株E3－39，在有氧条件下，该菌株将DON转化成3－酮－DON。该菌株具有长期的转化活性，在细胞培养物、无细胞滤液发现了微生物转化的酶(系)，但在细胞提取液中未发现此类物质。Zhou等［25］用禾谷镰刀菌增强感染发霉玉米，6种耕种土壤能将DON转化成几种产物。这种增强的土壤能转化超过87%的DON，其中两种在28℃条件下孵化3d，能完全去除培养基中的DON，从其中一个土壤样品中分离得到了细菌菌株Barpee，表现出了较强的DON转化活性，在有氧条件下，将DON转化成至少两种产物，主要产物是DON的同分异构体，较少产生3－酮－DON。He等［49］用以DON作为唯一碳源的无机盐培养基，从土壤中分离得到一株塔宾曲霉NJA－1，经过两个星期的孵化，该菌株能将94.4%的DON转化成一种相对分子质量比DON大18.1的化学物质，但其没有描述其分子结构和转化产物的毒性，这可能是水分子的OH－和H+加到碳碳双键两个碳原子上的水合作用产物。

2.4 植物病原微生物

单端孢霉烯族毒素的三种产生菌:雪腐镰刀霉、粉红镰刀霉、茄病镰刀霉，能够将单端孢霉烯族毒素转化成乙酰化或脱乙酰化的产物。粉红镰刀霉在添加蛋白胨的察式培养基中产生3－ADON，随着该霉菌的生长，3－ADON的产量也增加，在达到最大生长量后，3－ADON脱乙酰，DON增加。这三种霉菌在无糖察式培养基中产生脱乙酰化作用，但它们的反应明显不同。培养茄病镰刀菌生长菌丝后，DON三乙酸盐(3α，7α，15α－三乙酰基－脱氧雪腐镰刀菌烯醇，3，7，15－A3DON)脱乙酰成7α，15α－二乙酰基－脱氧雪腐镰刀菌烯醇(7，15－A2DON)，然后是7α－乙酰基－脱氧雪腐镰刀菌烯醇(7－ADON)。另一方面，雪腐镰刀霉24h能将5%的DON转化成3－ADON;但另外两种霉菌很难观察到乙酰化作用［50］。其它的镰刀菌中也发现具有乙酰化和脱乙酰化功能，已经从禾谷镰刀菌中克隆了编码单端孢霉烯3－O－乙酰转移酶的基因(Tri101)［51］。

3 展望

在目前的农业技术生产条件下，真菌毒素的污染不可避免，这就非常需要脱毒技术，来减少或消除食品和饲料中可能存在的单端孢霉烯族毒素。微生物脱毒技术是一种特异性的、高效的和环保的的脱毒技术。众多研究表明，能够转化降解单端孢霉烯族毒素的微生物广泛存在于自然界中，但目前得到实际应用的却不多，唯一商品化应用的是基于菌株BBSH797的饲料添加剂产品，在食品工业领域还没有得到这方面的应用［52］。这主要的原因可能是还没有找到一种高效、安全的，可用于食品工业的脱毒微生物，以及对微生物脱毒作用的机理，特别是微生物产生的脱毒酶类还不是很了解，这些方面还需要深入的研究。未来的研究重点包括:脱毒微生物的筛选，脱毒酶类的分离纯化，产酶基因的确认，基因的克隆与表达，构建基因工程菌大规模生产转化降解单端孢霉烯族毒素作用的酶类，从而应用于食品与饲料工业中的脱毒。

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Foreign research progress on trichothecenes and microbes of detoxification

ZOU Zhong－yi，HE Zhi－fei，LI Hong－jun*，HAN Peng－fei
(College of Food Science，Chongqing Special Food Engineering and Technology Research Center，Southwest University，Chongqing 400716，China)

Trichothecenes were a large class of mycotoxins，which were highly toxic to humans and animals.They were commonly found in grain and in animal feed and in human food produced from contaminated grain.It was not only a concern for food safety，but also highly relevant to the livestock industry.Methods of controlling trichothecenes in food and feed were being studied，among which bio－detoxification was a hot research at present，such as the use of microorganisms and enzymes，to convert the toxins into non or less toxic compounds. Bio－detoxification had a broad prospect，as it had lots of advantages.This review described the chemical structures and toxicity functional groups of trichothecenes，and researched progress of microbes of detoxification of trichothecenes，hoped to provide some reference for study on transformation and degradation of trichothecenes. Key words:trichothecenes;toxicity functional groups;microbial transformation;bio－detoxification

TS201.2

A

1002－0306(2012)08－0384－06

2011－06－07 *通讯联系人

邹忠义(1982－)，男，博士研究生，研究方向:现代食品加工理论与技术。

国家“973”计划项目(2009CB118806);西南大学研究生科技创新基金项目(ky2010005)。