李霜, 邓悦, 李永芳, 孟李多, 张成丽,2,3

(1.河南大学地理与环境学院,河南 开封 475000; 2.河南大学黄河中下游数字地理技术教育部重点实验室,河南 开封 475000; 3.河南大学土壤重金属污染控制与修复工程研究中心,河南 开封 475000)

常见的塑料有聚乙烯 (PE)、聚丙烯 (PP)、聚苯乙烯 (PS)、聚碳酸酯(PC)、聚乳酸(PLA)等[1]。由于其质地轻薄、不易变形以及成本低等优点,已被广泛应用于各个方面。调查报告显示,在2020年,全球塑料总量已超过80 亿t[2]。但经合组织表示,全球使用塑料的回收率很低,只有不到10%。据估计,到2050年将有120 亿t的塑料垃圾将被填埋和释放至自然环境中[3]。随着时间的推移,进入环境中的塑料在光的照射、物理磨损以及氧化等作用下会发生老化裂解,破碎为尺寸更小的塑料。微塑料是指直径小于5 mm的塑料颗粒,包括小于0.1 μm的纳米塑料[4]。相比于大型塑料碎片,微塑料粒径较小且可以吸附多种污染物[5],可能对环境造成持续的复合污染[6]。

过去,海洋和水生生态系统一直是微塑料污染研究的重点,而陆地系统中的微塑料近些年才引起越来越多学者的关注[7]。据评估,陆地上的微塑料比海洋中高出4～23倍[8],而海洋中超过80%的微塑料来源于陆地[9]。在陆地生态系统中,土壤被认为是微塑料重要的源和汇之一[10]。微塑料在土壤中具有较低的迁移能力,土壤环境中微塑料的浓度可能会随着时间的推移而增加[11]。据报道,在中国某个主要农业生产地区,土壤中微塑料碎片可以达到2 783～6 366个·kg-1,这些微塑料有可能会迁移进入植物体内,影响植物的正常生长[12]。微塑料对植物的影响已引起了学者们的广泛关注。近期的研究表明,微塑料进入植物体内并累积,进而对植物生长产生直接或者间接影响[13]。由于植物是陆地生态系统的基本组成部分[14],因此了解微塑料对植物的影响及机制至关重要。研究表明,亚微米(即0.2 μm)微塑料可以在侧根出现的位置使用裂纹进入模式植物的中柱[15],这为微塑料进入食物网提供了一条新的途径。尽管具有相对较大粒径的微塑料不能被植物根吸收,但它们可能通过多种机制影响目标植物的生存和生长[16]。目前,虽然已有较多微塑料对植物生长发育的影响及其机制的研究,但还缺乏对已有近期研究成果系统的综述。

微塑料进入土壤后,会对植物产生不同程度的影响。基于现有的研究,综述了土壤微塑料的来源和对植物的影响及机制。其中,影响机制包括直接机制和间接机制两个方面。直接机制主要是微塑料进入植物内堵塞植物的气孔,对植物根部造成机械损伤,影响植物的基因表达,进而使植物体内养分的合成发生异常,从而对植物的正常生长产生影响;间接机制主要是微塑料会通过改变土壤的物理化学性质、改变土壤微生物量等来影响土壤的物质循环、生物多样性和功能多样性,进而影响植物的正常生长。最后,也为未来的研究提出了展望,以期为进一步明晰微塑料对植物的影响提供参考。

1 土壤中微塑料的来源

微塑料材质种类繁多且尺寸较小,疏水性强,具有稳定的化学性质,进入土壤中的微塑料会对植物产生极大的影响。研究表明,微塑料的常见形状是纤维、薄膜、碎片、颗粒、球和泡沫。LI等[17]分析了中国88个土壤微塑料采样点的数据,得出土壤微塑料的主要形状为纤维(57%)和碎片(30%)。微塑料可以通过多种途径进入土壤,土壤环境中微塑料主要来源于农用塑料薄膜残留物、农用灌溉污水、城市污泥的利用,以及大气沉降等(图1)。

图1 土壤环境中微塑料的来源途径Fig.1 Sources pathways of microplastics in the soil environment

1.1 农用塑料薄膜

农用薄膜的使用是将微塑料引入土壤系统的一种重要形式[18-19]。据统计(图2),近些年中国农用薄膜的使用量虽然在逐渐减少,但使用量都超过了200 万t。农用塑料薄膜厚度只有6～20 μm,其中80%的塑料薄膜材质为易破损的低密度聚乙烯塑料,使用回收率低,进入土壤后会长期存在于土壤环境中,土壤中残留的薄膜会在光照和微生物等外力作用下,逐渐被分解成为微塑料,进而对植物产生影响[20-21]。由于塑料薄膜在土壤中的低迁移性,土壤中微塑料的残留量会随着地膜使用逐年增加[22]。

图2 2010—2019年中国农用薄膜使用量及其增率Fig.2 The use amount of agricultural film and its growth rate in China from 2010 to 2019

1.2 污水灌溉

由于水资源匮乏的问题日益严重,使用处理过的污水进行灌溉的行为也愈发常见。一项关于污水处理厂进、出水中微塑料含量的研究显示,污水处理厂进、出水中微塑料含量分别为(15.70±5.23)个·L-1和(0.25±0.04)个·L-1。虽然去除率为98.41%,但受污水处理量影响,该污水处理厂平均的微塑料排放量高达6.5×106个·d-1[23]。据MAJEWSKY等[24]测定,污水中的PE-MPs和PP-MPs的含量高达80～260 mg·m-3,使用污水灌溉会使微塑料在土壤中富集,加重土壤微塑料污染程度。

1.3 城市污泥

污泥堆肥也是微塑料进入土壤的重要来源之一。污泥堆肥产品中富含有机质等养分,因此污泥堆肥直接作为有机肥施用于土壤中也是一种十分常见的行为。但研究表明,污水处理厂污水中95%以上的微塑料都会通过沉降作用被截留在污泥中[23]。一项关于中国11个省份28家污水处理厂污泥样品微塑料的调查结果显示,污泥样品中的微塑料含量范围为1 565～56 386个·kg-1,平均含量为22 700个·kg-1[25-26]。而在欧洲和北美地区,仅污泥施用这一活动就会向土壤中输入总量高达10.7～73.0 万t·a-1的微塑料[10]。BERG等[27]发现,在农业土壤中,每次施用污水污泥平均会增加280个·kg-1轻密度微塑料和430个·kg-1重密度微塑料。因此,富含微塑料的污泥堆肥产品的广泛使用,会使大量微塑料进入土壤,进而造成土壤微塑料污染。

1.4 大气沉降

大气沉降也是微塑料进入土壤的一个重要途径。大气颗粒物中的微塑料主要来源是垃圾填埋场或道路扬尘中的微塑料颗粒。除此之外,车辆轮胎的磨损和人造草坪也会产生微塑料颗粒。据估计,每年仅道路车辆轮胎磨损产生的人均微塑料排放量就高达0.23～4.70 kg,而人造草坪每年则能向大气中排放760～5 000 t微塑料[28]。因此,通过大气沉降作用进入到土壤环境中的微塑料不容忽视。据DRIS等[29]对巴黎地区大气微塑料沉降研究显示,巴黎地区每天大气微塑料沉降量为2～355 个·m-2,累积下来每年可以达到3～10 t。

2 土壤微塑料对植物的影响

植物是土壤生态系统中不可或缺的一部分,植物的生长与土壤环境密切相关。研究表明,微塑料广泛存在于全球陆地土壤中,伊朗、智利的农田土壤中微塑料丰度分别为67～400、600～10 400个·kg-1[30-31];墨西哥某园地土壤中检测到的PE平均含量为(870±190)个·kg-1[32]。中国作为塑料产品生产和应用大国,在不同类型土壤中均可以检出微塑料,且形态各异,类型丰富,其中PE、PP、PS是中国土壤中较常出现的塑料类型这些微塑料的存在,植物可以吸收、转运、积累和转化这些微塑料颗粒,并将其传播至食物链中[33]。目前,专家们已研究出了土壤微塑料的暴露对小麦、水稻、玉米、大豆、黄瓜等30多种高等植物的影响,其影响可以分为促进和抑制作用。

2.1 微塑料对植物的促进效应

虽然微塑料被定义为污染物,但它们可以促进高等植物的生长。某些塑料含有氮等元素,氮渗入土壤,能为植物提供养分,对植物的生长起到一定促进的作用。如MACHADO等[34]报道,一种名为PA的含氮塑料增加了葱的叶片氮含量和总生物量。原因可能是PA向土壤释放氮进而被葱作为营养元素而吸收。同时,其他非含氮塑料聚合物也能刺激植物生长。研究表明,PS-MPs对植物叶片中的光合色素含量也有促进作用。在聚苯乙烯微塑料的暴露下,小麦的生长参数和叶绿素含量显著增加[35-36]。LOZANO等[37]报告研究显示,在湿润和干旱条件下,聚酯微纤维在良好浇水条件下使拂子茅的芽质量分别增加了66%和85%,他们认为可能是微塑料降低了土壤容积质量、改善了土壤通气性,提高了微纤维对根系的渗透性除聚酯纤维。此外,土壤中的薄膜、泡沫聚氨酯和碎片也可以增加植物的生物量。LOZANO等[38]通过研究不同形状,类型和浓度的微塑料对植物的影响发现,所有形状的微塑料都增加了植物生物量。在纤维、薄膜、泡沫和碎片的暴露下,枝条质量分别增加了27%、60%、45%和54%。

2.2 微塑料对植物的抑制作用

大多数已发表的研究表明,微塑料的存在对植物的生长具有显著的抑制作用(表1)。微塑料的存在不仅会显著抑制种子的发芽率,还会影响植物体内营养物质的转运及合成,除此之外,微塑料还会抑制植物根系活动和根系生长。

表2 微塑料对土壤理化性质的影响Table 2 Effects of microplastics on soil physicochemical properties

2.2.1 抑制种子的发芽率 微塑料的暴露会抑制种子的发芽率。研究表明,微塑料可以积聚在种子囊的孔隙上,进而延缓了种子的发芽和根系生长[46]。BOOTS等[47]发现当塑料纤维和高密度PE-MPs或PLA-MPs加入土壤基质中时,多年生黑麦草的生长反应发生了变化。与没有添加微塑料的土壤相比,发芽的种子更少,特别是当存在纤维时,平均芽长受到了抑制。GUO等[48]通过研究不同的粒径(2 μm和80 nm)和不同的质量浓度(0、10、50、100和500 mg·L-1)的PS微塑料对草本观赏植物三叶草、紫罗兰和香椿的影响发现,随着聚苯乙烯微塑料浓度的增加,这些植株的发芽率和发芽势显著降低。

2.2.2 影响营养物质的转运及合成 微塑料的暴露会影响植物体内营养物质的转运及合成。ASLI等[49]开展了微塑料对蚕豆种子发芽的影响研究,结果表明微塑料可进入蚕豆根部以及种皮的表皮孔隙中,堵塞孔隙,抑制其对水分及营养的吸收;也可能堵塞植物细胞连接或细胞壁孔隙,破坏营养物质转运。微塑料也可通过影响植物的光合作用效率,影响植物体内营养物质的合成,进而对植物的生长发育起到抑制作用[50]。

3 微塑料影响植物性能的机制

3.1 堵塞气孔或光线影响植物生长

最近关于对高等植物的直接毒性的研究表明,作物可以通过裂缝进入模式有效吸收亚微米塑料[55]。叶脉中的微塑料聚集会阻塞细胞连接或细胞壁孔[56],进而影响植物对养分和水分的吸收。JIANG等[57]发现,100 nm的微塑料可以在蚕豆根中积累,并很可能阻断细胞连接或细胞壁孔以运输营养物质。URBINA等[58]研究了PE-MPs在玉米中的吸附,利用同位素分析得到的结果表明,微塑料会积聚在根际中堵塞细胞孔,损害水和养分的吸收。BOSKER等[59]通过研究微塑料对生菜的影响发现,除了积累在根的表面上,微塑料还可以积聚在种子囊的孔隙上,延缓了生菜的发芽和根系生长。通过研究PS对大豆的影响发现,积聚在种子囊的孔隙上会抑制水分吸收,从而降低植物种子的发芽率[60]。LIAN等[61]的研究结果表明,叶面暴露于PS下会直接影响生菜的营养质量和产量,他们推测可能的机制是附着在叶片表面的PS会阻挡光,从而影响光合作用。 LI等[62]研究表明,暴露于100 nm PS-NPs后,黄瓜叶片中的荧光参数以及叶绿素和可溶性糖含量显著降低。PS-NPs可以通过影响叶绿素和糖的代谢途径来影响黄瓜的光合作用进而影响黄瓜的生长。

3.2 造成植物根系机械损伤影响植物生长

粒径较大的微塑料虽然不能被植物根系所吸收,但可以在植物根系上积累并对其产生损伤。土壤微塑料尺寸大小、性状和组成各异,其特征和生态毒性也有很大不同[63]。研究表明,表面粗糙的微塑料,尤其是边缘锋利的微材料,可能会对植物根系造成机械损伤,从而抑制根系活性并阻碍根系生长[64],这种损伤通常会引发植物的氧化应激,其应激反应可以提高植物细胞中活性氧(ROS)。DONG等[65]通过采用水培法研究微塑料颗粒对水稻幼苗的毒性发现,微塑料会导致水稻根系的机械损伤,从而产生过量的ROS。当ROS的含量超过了细胞耐受性时,抗氧化酶的表达受到抑制,从而对水稻产生不利影响。

3.3 改变土壤的理化性质影响植物生长

微塑料的存在导致土壤的物理性质发生变化,改变植物中微量营养元素的有效性,影响植物的生长,如在微塑料的暴露下,土壤容积质量降低,直接降低植物根系的渗透阻力,提高土壤通气性,有利于根系的发育。微塑料也可以在土壤中为水汽运动提供便捷通道,从而增加水分的蒸发,使土壤的持水性下降,对植物的生长发育不利。此外,微塑料的暴露可以增加土壤中可溶性有机物的含量来促进植物生长。LIU等[74]在土壤中掺入高含量的(最高28%)聚丙烯微塑料,暴露后发现,高含量聚丙烯微塑料处理使土壤呼吸增强了3倍,加速了土壤有机质的矿化分解,同时也增加了土壤中的可溶性有机氮(DON)和可溶性有机磷(DOP)的含量,从而促进植物的生长。但是,微塑料粒径较小,土壤中的微塑料还会吸附土壤中的营养物质,从而影响植物对土壤养分的吸收[75]。

3.4 通过土壤生物影响植物生长

微塑料可以对土壤生物产生影响。例如,蚯蚓能够使水分和肥料易于进入土壤而提高土壤的肥力,且蚯蚓可以增加土壤中的生物量,有利于植物的生长[76]。但有研究表明,随着土壤中微塑料含量的增加,蚯蚓的生长速率降低,且在高剂量微塑料的暴露下,蚯蚓的死亡率升高[77]。此外,有研究表微塑料会抑制根际土壤中变形杆菌的相对丰度来对植物产生影响[60]。土壤微生物群落和植物会相互影响,宋双双等[78]的研究表明,植物的根分泌物对根际微生物提供了大量的营养与碳源等,反过来,这种微生物的形成,又会对植物根分泌物的释放产生一定的影响。而植物根分泌物又直接影响着植物根细胞的膜透性,在微塑料的暴露下,微生物的数量减少,从而对植物的根系分泌物产生影响。此外,土壤微生物基于自身的分解功能等,会形成相应的次生代谢产物,其对植物的生长具有较强的刺激作用,在一定程度上可促进植物对营养元素的吸收。研究表明,在植物生长过程中,由土壤微生物促进的植物生长效果要比在无菌条件下的植物高1倍[79-80]。因此,微塑料的存在,会通过影响土壤微生物来对植物产生巨大的影响。但是微塑料通过土壤生物影响植物的机制是复杂的,应该进行更多的研究来揭示这一过程。

3.5 改变其他污染物的生物有效性影响植物生长

由于微塑料粒径小、比表面积大、疏水性强,颗粒塑料可以与土壤中的污染物相互作用[81]。因此,微塑料可能会影响环境污染物的运输和生物利用度,进而间接影响植物。首先,微塑料可能会影响环境污染物的运输。研究表明,暴露于锌、镉和铅溶液的聚对苯二甲酸乙二醇酯(PET)颗粒分别吸附了初始重金属质量分数的7.2%～8.5%、5.3%～9.8%和29.8%～68.5%。在3 种确定的情景下,最初吸附的锌、镉和铅的11.3%～15.2%、12.5%～23.35%和5.5%～33.6%分别在小麦根际区解吸。这表明PET颗粒可以作为载体将重金属转移到根际区,进而加重了重金属对植物的损伤[82]。ZONG等[83]通过对聚苯乙烯微塑料(PS-MPs)对水培小麦幼苗吸收铜和镉的影响研究表明,PS-MPs可以吸附铜和镉,在PS-MPs的存在下,小麦幼苗中铜和镉的积累减少,这意味着重金属的毒性作用可能会减轻。与单一重金属处理相比,PS-MPs与重金属结合提高了叶绿素含量,增强了光合作用,减少了ROS的积累。这表明PS-MPs(0.5 μm,100 mg·L-1)对铜和镉的生物利用度和毒性具有减轻作用。微塑料也可以改变其他污染物的生物有效性来影响植物的生长, DONG等[65]通过水培实验发现聚四氟乙烯和聚苯乙烯微塑料降低了水稻幼苗对砷(As)(Ⅲ)的吸收。他们认为有三个原因:微塑料与As争夺根表面的吸附位点、微塑料直接吸附As和微塑料抑制了根的活性。此外,JIA等[84]发现,质量分数为0.1%聚乙烯微塑料增加了油菜的金属(即Cu和Pb)积累,从而增强了重金属对油菜的毒性作用。最近,DONG等[65]就微塑料和其他污染物对植物的联合影响提供了一些新的观点,As可以通过增加PS-MPs的带负电面积,导致细胞壁扭曲变形,从而导致更多PS-MPs进入胡萝卜组织,从而对植物产生更强的负面影响。因此,微塑料会通过影响土壤中其他污染物的生物有效性影响植物生长。

3.6 通过基因表达影响植物生长

ROS会在植物体中永久产生,但过量的ROS对植物有害。在胁迫作用下,植物通常利用抗氧化酶和特异性ROS作为信号分子,诱导相对防御基因的表达,以应对各种胁迫[85]。活性氧物种可以影响许多基因的表达,并调节植物发育过程,如生长、非生物胁迫反应和病原体防御[86]。在对大豆和蚕豆的种子发芽控制试验中观察到,微塑料可进入高等植物如蚕豆根部,堵塞细胞连接,破坏营养物质转运[49],从而产生过量ROS,导致氧化损伤并引发更高的毒性。在植物体内,微塑料主要通过抑制基因表达来影响能量合成或通过影响基因表达来调控植物信号传导来对植物产生影响。

3.6.1 抑制基因表达来影响能量合成 通常,微塑料会通过诱导植物产生过量 ROS,诱导与光合作用途径相关的基因的表达,影响植物的色素含量,从而影响植物的光合作用[87]。光合作用是碳水化合物的重要来源,LIAO等[88]发现,PS和Cd处理的藻类中,差异表达基因(DEGs)部分富集在光合作用相关的途径,使藻类能量合成受到影响,代谢受到阻碍,抑制了其生长。此外,LAGARDE等[89]研究表明,在微塑料存在的情况下,与糖合成途径相关的藻类基因也过度表达,即基因表达的严格控制被打乱,基因可能不恰当被“关闭”,或以高速度进行转录,进而可能会导致细胞分裂失控,从而影响植物中糖类物质的合成。李瑞静[90]的研究表明,在黄瓜叶片中,PS参与了一些碳水化合物途径,例如丁酸代谢、丙酮酸代谢以及 TCA 循环等,这些途径均能为植物生长提供必要的能量,PS使编码这些循环蛋白的大部分基因下调,对植物能量的合成产生了重大的影响。WU等[91]通过对水稻进行转录组学分析,发现聚苯乙烯微塑料的暴露会导致谷物中的酶活性降低,编码β-呋喃果苷酶的基因下调,从而限制蔗糖向D葡萄糖的转化,最终对谷物中整精米产量和直链淀粉的含量产生不利影响。

3.6.2 影响基因表达来调控植物信号传导 植物激素可以在细胞分裂与伸长、组织与器官分化、开花与结实、成熟与衰老、休眠与萌发以及离体组织培养等方面,分别或相互协调地调控植物的生长发育与分化。植物激素会影响植物生长发育,参与植物防御,同时也参与植物非生物胁迫反应中[92]。植物丝裂原活化蛋白激酶(MAPK) 通路途径参与了植物生长发育、激素调节以及非生物胁迫的应答响应[93]。WRKY转录因子是植物中最大的转录调控因子家族之一,是调控植物许多生物过程信号网络的组成部分。徐良伟等[94]通过研究证实拟南芥中 MAPK 途径通过抗病相关的 WRKY 转录因子从而使病原菌诱导的植物抗病防卫反应。另外 MAPK 通路还会与部分植物激素信号途径产生交互作用来进行信号传递。WU等[91]发现,编码乙烯反应的转录因子 ERF 在水稻中有差异表达,推测植物表型性状差异有可能是因为转录因子调节植物激素的抑制或诱导,进而影响植物的生长发育。在环境压力期间,ROS水平会急剧增加。这可能会对细胞结构造成严重损害,这被称为氧化应激。孙晓东等[95]通过对转录组数据中的基因进行筛选发现,PS-NPs可以诱导抗氧化活性相关基因的下调来影响植物的产量。

3.7 通过植物酶的活性影响植物生长

微塑料可以通过抑制各种酶的基因表达,来对植物产生影响。过氧化氢酶(CAT)普遍存在于植物组织中,是重要的保护酶之一,其作用是清除代谢中产生的H2O2,以避免H2O2积累对细胞的氧化破坏作用,因而其活性的高低与植物的抗逆性有关。李瑞静[90]的研究表明,在暴露于特定尺寸的聚苯乙烯颗粒后,CAT基因的相对表达受到阻碍,进而会对植物产生不良影响。超氧化物歧化酶(SOD)是酶促清除系统中的核心酶, JIANG等[57]研究表明用聚乙烯微塑料处理蚕豆 48 h 后,蚕豆体内的 SOD 酶活性显著增加。可能是由于在非生物胁迫下,增强SOD 酶的活性来维持细胞的正常生理活性[96]。这些研究表明微塑料可以通过影响植物酶的活性来影响植物生长。

4 展望

微塑料作为一种新型环境污染物,已经受到了越来越多的关注,微塑料对植物影响的研究也越来越多。尺寸较小的微塑料会被植物体的根部、种子吸收,从植物体内部阻碍营养物质的运输,尺寸较大的微塑料会聚集覆盖在植物的根部、叶片表面,降低了植物的光合作用,并破坏细胞膜的完整性,造成氧化应激损伤,进而影响植物的基因表达。微塑料还可以通过影响土壤的理化性质,土壤微生物和其他土壤污染物的有效性来对植物产生间接影响。本文综述了微塑料对植物的影响及其机制,以期为今后微塑料的污染防控提供科学依据。

根据前人的研究,发现微塑料对植物影响机制的研究中还存在一些不足。目前,大多数学者主要研究的是原生微塑料的影响,而老化微塑料或者老化过程中的微塑料的相关研究还比较薄弱,且其对植物生长期所产生的影响缺乏系统的了解。同时,土壤中含有多种污染物,微塑料与其他污染物的复合效应被关注不多,其联合毒性效应相关机制存在很多未知。另外,还需要从分子学方面去探究机制,以科学了解微塑料对植物的影响机制。因此,在未来的研究中,可以从以下方面进一步完善:1)微塑料暴露过程和老化塑料对植物的影响的相关研究需要被重视,以全面了解微塑料对植物的影响机制;2)微塑料和污染物之间的复合作用,需要更多探讨和研究,以了解复合污染的毒性机制;3)微塑料的对植物关键酶和基因等大分子的影响,其相关研究也需要更深入开展,以期为微塑料生态环境效益的探索提供更多的证据。