王 超，李新安，刘恩良，高海峰，张云慧，李祥瑞，朱 勋*

(1. 中国农业科学院植物保护研究所，植物病虫害生物学国家重点实验室，北京 100193；2. 河南科技学院资源与环境学院，河南新乡 453003；3. 新疆农业科学院粮食作物研究所，乌鲁木齐 830091；4. 新疆农业科学院植物保护研究所/农业部西北荒漠绿洲作物有害生物综合治理重点实验室，乌鲁木齐 830091)

麦蚜属半翅目Hemiptera蚜科Aphididae，是危害小麦生产的主要害虫。我国麦蚜主要包括麦长管蚜Sitobionavenae(Fabricius)(2019年Jiangetal.通过基因组测序认为该麦蚜在我国应为荻草谷网蚜Sitobionmiscanthi，由于在过去文献中普遍沿用，本文仍以麦长管蚜进行综述)、禾谷缢管蚜Rhopalosiphumpadi(Linnaeus)、麦无网长管蚜Metopolophiumdirhodum(Walker)和麦二叉蚜Schizaphisgraminum(Rondani)。其中，麦长管蚜和禾谷缢管蚜是我国各麦区蚜虫的优势种群。麦蚜属刺吸式口器害虫，具有分布广、数量大、繁殖力强的特点，一般为无翅蚜虫，但可受外界环境条件和生物因素调节生成有翅蚜和无翅蚜，有翅型个体可远距离迁飞寻找寄主植物，不仅直接吸食小麦汁液，还能传播大麦黄矮病毒(Barleyyellowdwarfvirus，BYDV)。此外，蚜虫分泌的蜜露对小麦的光合作用也会产生干扰，常年造成小麦减产10%以上，大发生年份超过30%(陈巨莲, 2014; 曲耀训, 2017; 朱英慧, 2018)。

化学防治具有见效快、效果好、易操作等优势，适用于大面积防治，是我国麦蚜防治的主要手段。截至2020年，我国登记用于防治麦蚜的杀虫剂主要有新烟碱类、有机磷类、菊酯类、氨基甲酸酯类、大环内酯类及吡啶杂环类等，施用方式主要有种子包衣和喷雾法(王丹等, 2018; 张云慧, 2020)。长期的化学防治或重复使用同类型杀虫剂导致了麦蚜抗药性的发生，据全国农业技术推广服务中心(2020)最新抗性监测结果显示，我国部分地区麦蚜对常用杀虫剂产生了不同程度的抗性。本文从麦蚜抗药性测定方法、抗性水平及交互抗性、代谢和靶标抗性机制、以及麦蚜抗药性综合治理等方面进行了综述，以期为麦蚜的防治及杀虫剂的持续合理使用提供理论参考和依据。

1 麦蚜抗药性测定方法

1.1 生物测定法

生物测定法(Bioassay)是根据杀虫剂作用方式及昆虫种类建立的抗药性检测方法，主要有点滴法、浸渍法、浸叶法和玻璃管药膜法。点滴法(Topical application)是指利用毛细管微量点滴器、微量注射器等进行测定的方法，具有受药量准确、误差小、重复性好等优点；浸渍法即浸虫法(Impregnation)，指将带有麦蚜的植物叶片浸入药液数秒以测定药剂毒力的方法；浸叶法(Leaf dipping method)是将植物叶片浸于待测药液，晾干后接入试虫的方法；药膜法(Residual film method)是利用丙酮将药液梯度稀释后在玻璃管内壁形成药膜进行测定的方法，具有省时简单、便于基层植保人员操作等优点。

1.2 分子生物学检测法

分子生物学检测法是利用分子生物学技术检测杀虫剂的作用靶标位点或解毒酶基因表达的一种方法，具有检测快、精度高、重复性好等特点，目前研究方向主要集中在靶标抗性等方面(潘志萍等, 2006; 马玉婷等, 2017)。用于室内抗药性检测的分子生物学技术主要有PCR限制性内切酶技术(PCR-REN)、特异性等位基因PCR技术(PASA)、随机扩增多态性DNA技术(RAPD)、TaqMan实时荧光定量PCR技术、KASP技术(KASP)和DNA测序技术等，如利用DNA测序技术检测大批量棉蚜AphisgossypiiGlover对菊酯类杀虫剂的抗性，以及时准确地对某一区域的棉蚜抗性水平进行有效监控(Bentingetal., 2014; 马玉婷等, 2017)。

1.3 其他检测方法

除上述两种方法外，抗药性检测还有神经电生理检测法、生物化学检测法和免疫学检测法等其他方法，但这些方法是建立在对昆虫抗药性生理生化及分子机理的研究基础之上，而对于田间多种抗性机制共同导致的抗性情况难以解释。因此，针对麦蚜抗药性机理的深入研究是开发和应用快速、准确的抗药性检测方法的重要前提(潘志萍等, 2006)。

2 麦蚜抗药性现状

化学杀虫剂的连续或不当使用会导致麦蚜产生抗药性，而抗药性的产生不仅增加了管理成本，还会造成害虫再猖獗和农药残留等问题，我国部分麦蚜抗药性现状见表1。

表1 我国部分麦蚜抗药性现状Table 1 Current status of insecticide resistance of wheat aphids in China

续表1 Continued table 1

续表1 Continued table 1

2.1 对有机磷类杀虫剂的抗性

目前我国常用于防治麦蚜的有机磷类杀虫剂主要有氧乐果、乐果、毒死蜱等。研究表明，甘肃张掖、高台和四川部分地区麦长管蚜对氧乐果产生了中等抗性水平，其中四川浦江、绵阳等地麦长管蚜长期呈现极高抗水平，四川各地及重庆万县麦长管蚜种群对乐果也产生了极高水平抗性(魏岑等, 1988; 彭丽年等, 2000)；河南郑州地区麦长管蚜和禾谷缢管蚜对氧乐果均不敏感(刘爱芝等, 2001)，山东阳谷县及汶上县禾谷缢管蚜对氧乐果尚未产生明显抗药性，仍处于敏感水平(于晓庆, 2018)，这可能与不同地区农户用药习惯不同有关。2018-2019年，Gong等(2020b)监测了我国不同省份麦区麦蚜的抗药性水平，其中内蒙古呼伦贝尔、青海贵德、湖北襄阳、云南昆明和河北廊坊地区麦长管蚜种群及河北廊坊地区的禾谷缢管蚜种群对氧乐果达到中抗水平，而新疆喀什、陕西临汾和内蒙古呼伦贝尔等9个禾谷缢管蚜种群及宁夏石嘴山、山西临汾和湖北襄阳4个麦长管蚜种群对毒死蜱达到了中抗水平(Gongetal., 2020b)；此外，有研究者同样发现山西临汾地区麦长管蚜种群对毒死蜱达到了中抗水平(武银玉等, 2019)。

2.2 对新烟碱类杀虫剂的抗性

新烟碱类杀虫剂主要包括吡虫啉、啶虫脒、噻虫嗪等，据报道，河北辛集及江苏南京和建湖地区麦长管蚜和禾谷缢管蚜田间种群对吡虫啉的敏感性下降，表现出低水平抗性(潘文亮等, 2000; 邱高辉等, 2007)；安徽蚌埠麦长管蚜种群对吡虫啉、啶虫脒达到了中至高水平抗性，在该地区还发现了100倍以上高水平抗性的麦长管蚜田间种群(韩晓莉等, 2005)。左亚运(2015)发现我国各麦区禾谷缢管蚜对啶虫脒、吡虫啉等杀虫剂的抗性水平处于敏感性下降阶段，其中吉林白城、山东泰安和山东淄博地区禾谷缢管蚜对啶虫脒、吡虫啉产生了低至中等水平抗性；2017年抗性监测结果表明，北京上庄、河北沧州、涿州和河南许昌地区禾谷缢管蚜对吡虫啉和啶虫脒产生了低至中等水平抗性(李晓倩等, 2018)；Gong等(2020b)最新监测结果表明，宁夏石嘴山、内蒙古呼伦贝尔、巴彦淖尔和陕西杨凌等多地区禾谷缢管蚜对吡虫啉和噻虫嗪呈中抗水平，青海贵德、陕西杨凌、湖北襄阳和山东青岛地区麦长管蚜对吡虫啉具有中抗水平，青海贵德、内蒙古呼伦贝尔、陕西杨凌、河南新乡、宁夏石嘴山、陕西杨凌、山西临汾、山东青岛、新疆喀什和河北廊坊等14个地区的麦长管蚜种群对噻虫嗪同样达到了中抗水平(Gongetal., 2020b)。

2.3 对菊酯类杀虫剂的抗性

菊酯类杀虫剂是从天然除虫菊素衍生而来的一类广谱性新型杀虫剂，具有高效、低毒、低残留、安全等特点，是传统高毒杀虫剂理想的替代品。菊酯类杀虫剂对病媒昆虫抗药性的相关研究较多，如在非洲和东南亚地区，冈比亚按蚊Anophelesgambiae、埃及伊蚊Aedesaegypti和中华按蚊Anophelessinensis等对拟除虫菊酯类杀虫剂的抗性已十分严重(Ransonetal., 2000; Tikaretal., 2008; Koouetal., 2014; Yuntaetal., 2016)。在麦蚜的相关报道中，英国麦长管蚜从2011年左右开始对拟除虫菊酯类杀虫剂敏感性逐渐降低，田间采集的麦长管蚜检测到了与高效氯氟氰菊酯抗性相关的突变(Fosteretal., 2014)。彭丽年等(2000)发现四川浦江麦长管蚜对高效氯氰菊酯产生了低水平抗性；我国2013-2019年各个麦区抗性监测结果显示，大部分麦长管蚜和禾谷缢管蚜田间种群对菊酯类杀虫剂处于敏感性下降水平，其中陕西泾阳和凤翔、宁夏石嘴山和陕西杨凌禾谷缢管蚜及河南新乡麦长管蚜对高效氯氰菊酯达到高抗水平；宁夏石嘴山麦无网长管蚜种群对高效氯氰菊酯达中抗水平；陕西杨凌和江苏扬州禾谷缢管蚜及云南昆明麦长管蚜对联苯菊酯表现出高水平抗性，山西太谷、河北保定禾谷缢管蚜对联苯菊酯产生了中等水平抗性，甘肃兰州禾谷缢管蚜对溴氰菊酯表现出中等水平抗性(左亚运, 2015; 刘燕承, 2016; 黄彦娜, 2018; 李晓倩等, 2018; 于晓庆, 2018; Gongetal., 2020b)。

2.4 对氨基甲酸酯类杀虫剂的抗性

氨基甲酸酯类杀虫剂具有低毒、高效、易分解等特点，代表药剂是抗蚜威(又名辟蚜雾)，对蚜虫天敌较为安全，是防治麦蚜的理想药剂。2000年研究发现四川多数地区麦长管蚜对抗蚜威仍较敏感，而蒲江麦长管蚜产生了低水平抗性(彭丽年等, 2000)，次年河南郑州地区监测结果显示抗蚜威对麦长管蚜的防治效果有所降低(刘爱芝等, 2001)；而2007年有研究表明全国各麦区麦长管蚜对抗蚜威已达中等抗性水平(邱高辉等, 2007)。此外，山东阳谷及汶上地区禾谷缢管蚜对抗蚜威尚未产生明显抗药性，仍处于敏感水平阶段，而河南许昌和山西临汾麦长管蚜对抗蚜威分别产生中等和高水平抗性，建议禁用抗蚜威(李晓倩等, 2018; 于晓庆, 2018; 武银玉等, 2019)。据报道，青海湟中麦长管蚜对抗蚜威敏感性下降，应减少使用该类杀虫剂(董文阳等, 2020)。值得注意的是，北非突尼斯地区禾谷缢管蚜F368L点突变使其对氨基甲酸酯类杀虫剂产生了高水平抗性(Bettaibietal., 2016)。

2.5 对其他杀虫剂的抗性

用于防治麦蚜的大环内酯类杀虫剂主要有阿维菌素等，Gong等(2020b)对全国麦蚜抗药性监测结果显示，内蒙古呼伦贝尔、陕西杨凌、河南新乡、驻马店和湖北襄阳等多个地区麦长管蚜及禾谷缢管蚜对阿维菌素表现出中等抗性。吡啶杂环类杀虫剂吡蚜酮作用方式独特，具有高效低毒和对非靶标动物安全等特性，目前在水稻使用较多，麦田应用则相对较少，通过研究吡蚜酮对田间麦蚜的防治试验，发现其具有较为理想的防治效果，对穗期蚜虫的防治效果接近吡虫啉、啶虫脒等常用杀虫剂(冯成玉等, 2008)。

3 麦蚜对杀虫剂的交互抗性

交互抗性是指昆虫由于相同的抗性机制、作用机理或具有类似的化学结构等原因而对选择药剂以外、从未使用过的药剂也产生了抗性，是害虫抗药性监测中的常见情况。尽管1991年有报道表明吡虫啉和有机磷、氨基甲酸酯及拟除虫菊酯没有交互抗性，但1996年研究发现一个高抗有机磷和氨基甲酸酯的桃蚜Myzuspersicae(Sulzer)种群对吡虫啉存在一定的交互抗性(Elbertetal., 1991; Nauenetal., 1996)。

室内选育禾谷缢管蚜抗吡虫啉品系对噻虫嗪、啶虫脒和灭扑威产生了高水平交互抗性，对毒死蜱和马拉硫磷产生了低水平交互抗性，与高效氯氰菊酯和氟啶虫胺腈之间则无交互抗性；从化学结构来看，吡虫啉、噻虫嗪和呋虫胺均为N-硝基胍基团的新烟碱类杀虫剂，相互之间易产生交互抗性(Wangetal., 2018)。研究者发现部分杀虫剂致死中浓度(LC50)之间存在相关性，如毒死蜱、高效氯氰菊酯和啶虫脒3种杀虫剂之间具有极显著相关性，毒死蜱与溴氰菊酯、阿维菌素、噻虫嗪、溴氰菊酯及高效氯氰菊酯之间同样具有显著相关性，此外，研究发现禾谷缢管蚜对高效氯氰菊酯的抗性与对阿维菌素和联苯菊酯的抗性显著相关，麦长管蚜对高效氯氰菊酯与对联苯菊酯的抗性显著相关，且两种蚜虫对联苯菊酯与对氧化乐果的抗性显著相关。这表明麦蚜在不同杀虫剂之间存在不同水平的交互抗性(Zuoetal., 2016; Gongetal., 2020b)。

4 麦蚜抗药性机制

昆虫对杀虫剂产生抗性的机制主要有4种，分别为代谢解毒酶活性增强、靶标敏感性降低、表皮穿透性降低以及逃避杀虫药剂的行为抗性(高希武, 2012)。现有报道中，靶标抗性和代谢抗性是昆虫对杀虫剂主要的抗性机制。

4.1 靶标抗性

导致靶标位点敏感性降低的原因主要有两点，一是部分靶标位点突变引起蛋白三维结构发生变化，其功能特性发生改变，致使杀虫剂与靶标的结合能力下降；二是靶标本身的表达量增加或下降，影响了杀虫剂与靶标结合的亲和力(张懿熙和刘泽文, 2020)。电压门控钠离子通道上单个或多个位点突变，引起的击倒抗性(kdr)和超击倒抗性(super-kdr)是昆虫对拟除虫菊酯类杀虫剂的主要抗性机制，如麦长管蚜钠离子通道IIS6片段中携带(L1014F)点突变的蚜虫对高效氯氟菊酯的敏感性显著降低(Fosteretal., 2014)；在对我国南阳地区禾谷缢管蚜田间抗性种群的研究中发现，位于禾谷缢管蚜钠离子通道IIS4～IIS6区域的super-kdrM918L突变(ATG突变成TTG)以及P450基因上调表达，两者共同作用是导致田间禾谷缢管蚜对氯氟氰菊酯产生抗性的重要原因(Wangetal., 2020)。新烟碱类杀虫剂作用于昆虫的烟碱型乙酰胆碱受体(nAChR)，在禾谷缢管蚜对吡虫啉的抗性研究中发现，与敏感品系相比，抗性品系中虽然不存在对吡虫啉的靶标突变，但其nAChR的α1、α2、α3、α7-2和β1亚基的表达水平却显著降低，表明nAChR 5个亚基的下调表达参与了禾谷缢管蚜对吡虫啉的抗性(Wangetal., 2018)。

4.2 代谢抗性

与杀虫剂靶标抗性相比，解毒酶介导的代谢抗性则更为普遍，特别是在中低水平的抗性机制中。多项研究表明，谷胱甘肽-S-转移酶(GST)、羧酸酯酶(CarE)和细胞色素P450(CYP450)等解毒酶系，通过基因扩增、上调表达等方式介导害虫对杀虫剂的抗性。谷胱甘肽S-转移酶活性升高是棉蚜和桃蚜对吡虫啉抗性增加的主要因素，另外，桃蚜酯酶含量及活性变化与其对高效氯氰菊酯的抗性存在显著相关性(潘文亮, 2003; 陈亮等, 2005; 帅霞和王进军, 2005)，麦无网长管蚜细胞色素P450与其对吡虫啉的代谢抗性有关(Gongetal., 2020a)。综合增效剂和解毒酶活性测定结果显示，细胞色素P450单加氧酶和羧酸酯酶活力的增强是禾谷缢管蚜对吡虫啉产生抗性的重要因素，而在麦长管蚜对吡虫啉抗性机制的研究中，发现羧酸酯酶活性升高是其对吡虫啉抗性增加的主要因素之一(邱高辉等, 2008; 张蒙, 2016)。禾谷缢管蚜对吡虫啉的抗性品系中CYP6CY3-1和CYP6CY3-2基因以及Unigene 10092(CYP4 家族基因)基因相对表达量分别上升了2.24倍、2.23倍和2.91倍，显著高于敏感品系，由此可推测，禾谷缢管蚜CYP6CY3-1和CYP6CY3-2基因及Unigene基因的表达量上调与其对吡虫啉抗性的产生有关；通过注射dsRNA抑制CYP4CJ1基因的表达，提高了禾谷缢管蚜对氨基甲酸酯类杀虫剂的敏感性，这表明禾谷缢管蚜CYP4CJ1基因与对抗吡虫啉具有相关性(张蒙等, 2016; 王康, 2019)。

5 麦蚜抗药性治理

化学防治是控制麦蚜的重要手段，对麦蚜进行抗性治理的最终目的是保持田间麦蚜对杀虫剂的敏感性从而保持在使用低剂量药剂的情况下控制虫害(张懿熙和刘泽文, 2020)。近年来麦蚜对杀虫剂抗药性逐渐增加，给防控治理带来了很大的挑战，结合害虫抗性治理方法以及文献报道，麦蚜抗药性综合治理可采取如下措施。

5.1 加强麦蚜抗药性监测，开展新型杀虫剂抗性风险评估

加强麦蚜对杀虫剂的抗性监测，明确其抗性水平，结合麦蚜田间发生规律，因地制宜为各麦区制定更为合理的抗性治理对策；对市场推出的新型杀虫剂进行抗性风险评估，合理发挥新型杀虫剂的防控作用，根据风险评估与其他杀虫剂抗性监测数据，合理搭配使用不同杀虫剂，延缓麦蚜抗药性的发展。

5.2 杀虫剂的合理选择及使用

不同杀虫剂由于不同的作用方式，对麦蚜的毒力也不同，各麦区可以通过减少施药次数、采用较低剂量药剂使蚜虫保持一定比例的敏感基因，以及限制使用已经产生明显抗性的杀虫剂等方法来延缓抗性的发展。例如在2017年全国农业有害生物抗药性监测中，发现各监测点的禾谷缢管蚜对氟啶虫胺腈均处于敏感状态，但2018-2019年抗药性监测中则报告了禾谷缢管蚜抗性倍数呈逐渐增加的趋势，建议在麦蚜产生抗药性的地区严格限制氟啶虫胺腈的使用次数，以延缓麦蚜的抗药性发展(张帅, 2017；2018； 2019)。值得注意的是，杀虫剂的合理使用应在麦蚜发生早期就开始实施，且各麦区应根据当地麦蚜不同的抗性现状因地制宜科学合理的选用杀虫剂(张云慧, 2020)。

5.3 协同增效延缓抗药性

不同作用机制的杀虫剂混用有助于形成多作用位点机制，具有明显的增效作用，是延缓麦蚜抗药性最佳的治理方法。有研究表明，氟啶虫胺腈与吡蚜酮1 ∶3、与高效氯氟氰菊酯1 ∶5等组合对瓜蚜的防治上效果显著(王欢欢等, 2019)。此外，增效剂也以其安全有效的特性备受关注，将22%氟啶虫胺腈和激健助剂按一定比例混合施用后，对棉蚜的防效更高、持效期更长，与两倍剂量的22%氟啶虫胺腈防效相当，效果显著(王映山等, 2018)。增效剂的使用能够很大程度上在维持单剂药效的同时延缓抗性发展，是抗性治理的重要方向，但目前尚未见到田间使用增效剂与农药混配防治麦蚜的相关报道。

5.4 综合运用其他各项措施，延缓抗药性

在麦蚜的防治中，综合运用其他措施，将麦蚜防控在经济允许水平之下，如农业防治、生物防治、物理防治等。农业防治包括加强麦区水肥管理，选育抗蚜品种，及时清除田间杂草以及4-5月份时灌溉农田，缓解干旱和抑制土温升高，来有效抑制当地麦蚜的发生；生物防治主要包括昆虫病原微生物侵染、寄生性天敌寄生以及捕食性天敌捕食，其中捕食性天敌昆虫数量、种类均较多，必要时可人工繁殖释放以控制蚜虫；物理防治则主要是在麦蚜危害盛期前，采用黄板对蚜虫进行诱杀，以降低其迁入基数，应注意尽量不要误伤天敌(张云慧, 2020)。

6 展望

麦蚜是小麦上的主要害虫，每年对小麦的生产造成重大经济损失，目前已针对多种常用杀虫剂在麦蚜的抗药性机制开展了系列研究，取得了一定的成果，但其内在的调控机制是什么，如何将这些调控机制与新技术相结合，应用到害虫的防治与抗性治理中，这一系列问题仍待进一步深入研究。nAChR和AChE等作为昆虫中枢神经系统中重要的神经递质受体，一直是国内外研究的热点，靶标抗性将成为麦蚜抗性研究的重要方向，阐明麦蚜抗药性深层机理，不但能够为麦蚜的科学防治及新型药剂的研发提供理论依据，还能为其他害虫抗药性研究提供有力参考。在麦蚜防治过程中，除化学防控外，还要与绿色防控相结合，注意减量控害，使麦蚜抗药性得到有效控制，确保小麦产量和品质安全，实现化学防控的可持续发展。在实践中，当地政府应进行有效的法律法规干涉，加强农药生产和农药市场的管理，以保障抗药性治理行动的顺利实施。