杨 洁，单立山，苏 铭，张正中，解婷婷，李 毅

(甘肃农业大学林学院，甘肃 兰州 730070)

大气环流模型预测显示，未来100年内，全球总降水量会产生巨大变化，极端天气和干旱强降水事件的发生频率将增加，季节性降水也会发生非常明显的改变，总体表现为夏季单次降水量加大、降水时间延长[1]。西北干旱区降水的季节性波动表现更加明显，广泛分布于我国干旱和半干旱地区的荒漠生态系统由于自身的脆弱性和不稳定性，对极端干旱等气候条件的响应更为敏感[1-3]。水分作为荒漠生态系统中植被生长的主要限制因子，其变化会直接影响植物根系的形态特征及分布[4-5]，使植物不断调整自身根系形态以适应环境水分变化。因此，加强降水变化对荒漠植物根系形态变化特征的影响的研究，对干旱区荒漠植被的保护、恢复和重建等工作具有重要意义。

根系作为最先感应到水分存在及变化的器官[6]，水分不足或过量都会直接影响植物根系的形态特征、数量和空间分布，使根系各项生理生化功能受到阻碍并且生长异常[7]。良好的根系形态构型不仅提高了根系对土壤水分和养分利用效率，也间接反映了根系对环境变化的积极响应[8]。因此，在环境条件发生变化时，植物通过不断改变自身根系形态和生理生化特性以调整生长策略适应环境[9]。已有研究表明，随着水分条件的改善，植物根系细根长、根表面积[10]、根冠比[6]逐渐增大。但也有研究发现，随着水分梯度的下降，不同退化程度草地内的植物均表现为主根长、根系体积和根表面积逐渐增加[11]。还有研究指出，可能由于根系周转过快，随着降水量的增加，植物根系生产未发生显著改变[12]。可见，降水变化对植物根系形态特征的影响的研究结果因试验条件及物种的不同而存在差异。

植物种间主要靠地下根系与土壤之间的物理、化学和生物过程表现出的竞争来实现对资源的合理分配利用[13]。在判定资源竞争利用强度方面，地下部分明显重要于地上部分，从地下根系形态和分布特征来认识物种间竞争和互惠现象，才能更深入地了解种间关系的实质[14]。有研究表明种间关系会对植物根系形态产生影响，王政权等[15]发现水曲柳(Fraxinusmandshurica)和落叶松(Larixgmelinii)混栽显著增大了水曲柳细根、粗根生物量及根长，提高了水曲柳竞争效率；张彦东等[16]和廖利平等[17]对不同混交林的研究均得出类似的结论。然而由于荒漠生态系统的复杂性和植物地下部分的不可见性及研究方法的局限性，目前人们对荒漠植物根系间的相互作用关系了解甚少[18]。针对植物根系形态特征对不同降水量的响应的研究主要集中在某单一植物种，对荒漠灌木混生植物群落的相关研究极其缺乏。因此，结合种间关系开展不同降水量条件下荒漠植物的根系形态变化特征的研究，对揭示干旱荒漠区物种共存和生物多样性维持具有重要意义。

红砂(Reaumuriasoongorica)和珍珠(Salsolapasserina)是干旱荒漠和荒漠草原区分布最广的植物种之一，两者常互为共建种组成混生群落[19]。混生群落分布生境类型多样，珍珠主要见于年降雨量100～200 mm的低山丘陵、山间盆地和山前地带；红砂除此以外，还遍布于年降雨量100 mm以下的辽阔山前平原和广大的戈壁滩[20]。研究发现两者组成的混生群落适应极端环境变化的能力要显著高于单生群落[21]，混生群落对提高植物在极端环境内对水分和养分的吸收利用效率及维持生态稳定方面具有重要作用[22]。近年来，针对红砂和珍珠混生后根系分布规律有零星报道。例如，研究发现相同生境下红砂和珍珠混生后，混生红砂根系生物量大于单生红砂，珍珠则相反[23]。也有研究指出两种植物混生后，在适宜水分下红砂细根的生长得到促进，而珍珠是在水分胁迫严重时通过增加细根比重提高其竞争力；低水条件下混生后，红砂和珍珠的地下生物量以及根冠比显著降低，珍珠细根的比根长和比根面积显著降低[21]。可见，两种植物为适应不同的生境其各自的根系形态会产生不同变化。因此，本研究拟通过人工模拟自然降水变化，探讨不同降水量条件下两种生长方式的红砂和珍珠的根系形态特征变化，以此揭示两种荒漠植物根系形态特征变化对降水量和生长方式的响应机制，为深入开展胁迫环境下的混生植被群落间的相互作用关系的研究提供一定的理论依据。

1 材料和方法

1.1 材料培养

2017年3月底4月初土壤解冻之前，在甘肃省白银市景泰县(36°43′ N，104°43′ E)红砂和珍珠生长的山前戈壁进行样方调查。根据样方调查数据，以自然生境中红砂和珍珠的平均样株大小为标准，分别选取株高(10.0±0.2)cm、冠幅(10.0±0.2)cm，根系形态基本一致的一年生单生红砂、单生珍珠以及混生红砂和混生珍珠幼苗各36 株，将所有幼苗挖掘后带回校内试验地，对幼苗根系进行适当修剪后分别定植到自行设计的内径为15 cm、高度为80 cm的PVC管内，管内装入取自红砂和珍珠采样地的自然生境中的黄土，加入少量蛭石和珍珠岩混合，避免土壤板结影响植物根系生长。缓苗1个月，为保证幼苗成活对幼苗进行水分和病虫害管理。试验过程中为防止水分流失和土壤下沉，在管子底部均放置了面积稍大于管子底面面积的托盘。试验地位于甘肃农业大学校内试验场，场地周围开阔，无遮挡物，光照适宜。在试验地搭设了简易遮雨棚，出现降雨天气时对红砂和珍珠进行及时遮盖，降雨停止后，及时取走防水篷布，保证植物可以进行充分的光合作用和呼吸作用。

1.2 试验设计

因红砂和珍珠混生群落由东向西气候形成光-温-湿的明显梯度和多种多样的水热组合，在我国形成了从荒漠草原区、典型荒漠区到极端荒漠区的荒漠环境梯度分布格局，本试验模拟3种荒漠环境梯度下的降水条件，自西向东分别选取酒泉、张掖、武威、银川、白银、兰州6个地点的年均降水量作为参照(6个参照点的水热条件见表1)，人工模拟降水量分别设置为50，100，150，200，250和300 mm。6个选取点自西向东随着自然降水量的增加，自然生境中红砂和珍珠的植物密度(即平均每平方米上的株数)均逐渐增大，红砂植株密度范围为0.61 株·m-2～1.57 株·m-2，珍珠植株密度范围为0.08 株·m-2～1.02 株·m-2。调查研究发现，西北荒漠区气候干燥，降水少而不稳定，分配极不均匀，降水主要集中在夏秋季，占全年降水量70%～80%[24]。植物生长集中于夏季，在秋季进入凋零期。因此在模拟降水量变化的试验中，计算出6，7，8，9这4个月的月降水量占比并分别换算为浇水量。降水量换算方法参考闫建成等[25]和寇祥明等[26]。具体如下：在直径为20 cm的雨量器内，每降水31.4 mm相当于自然降水1 mm。

表1 试验设计参照的试验6个选取点的水热条件比较

(1)

式中，A代表降水量，S代表降水面积，即在面积为S的地面上降水AmL相当于1 mm降水。单生红砂、单生珍珠、混生红砂和混生珍珠分别设置6种降水处理，每种降水处理下设置3个重复。年降水量为50 mm和100 mm的浇水频次为4次·月-1，150 mm和200 mm的浇水频次为6次·月-1，250 mm和300 mm的浇水频次为8次·月-1，具体模拟的降水总量和单次降水量见表2。浇水时间从6月1日起至9月30日结束，降水时间设在19点，同时对植被进行等质精细化管理，及时除草和预防病虫害。

表2 降水量占比及浇水量换算

1.3 根系取样及相关指标计算

在植物的生长季末，将所有植株进行全根挖掘，以统计根系分布特征和植株生物量。收获时，首先将已经减去植株地上部分的PVC管小心倾倒至地面用小刀割开，至此可以看到完整含根系的土壤，用锋利的刀小心地将完整的、圆柱状的土壤切开，将每一次取得的含根土壤置于200 μm的筛一遍遍过滤，筛去土粒，挑出石子等杂质后将根系清洗干净，置于玻璃皿中。其中，混生红砂和珍珠的根系根据颜色、形态和柔韧性进行区分。将清洗干净后的根系用电子游标卡尺分成粗根(直径≥2 mm)和细根(直径<2 mm)，然后分装置于不同的信封并标记。将这些根样用扫描仪扫描，最后用根系分析软件(Win-RhIZO 2008a)得到植物根系的形态特征指标，如根长、根表面积等。将扫描过的根系重新装入信封，与植物的地上部分一同放入75℃的烘箱烘至恒重，得到植物地上和地下部分的干重。其余指标计算方法如下：

1.4 数据统计分析

所有数据采用SPSS 22.0进行统计分析，生长方式和降水量对植物根系形态指标的影响采用双因素方差分析；对同一降水量不同生长方式下同种植物根系形态指标进行了单因素方差分析；对同一生长方式不同降水量下同种植物根系形态指标进行了单因素方差分析。作图采用Origin 2018，图中数值均为平均值±标准误差。

2 结果与分析

2.1 不同降水量下单生和混生红砂与珍珠的细根和粗根的生物量及其比重比较

由表3可知，生长方式对红砂细根生物量有极显著影响(P<0.01)，降水量对红砂细根和粗根生物量影响均显著(P<0.05)。生长方式对珍珠细根、粗根生物量、细根生物量比重、粗根生物量比重影响均为极显著(P<0.01)，降水量对其生长无显著影响。

表3 不同降水量条件下单生、混生红砂珍珠的细根和粗根生物量及其比重的双因素方差分析

随着降水量的增加，两种生长方式下的红砂细根生物量均呈现增-减-增的趋势，且同一降水量下的单生红砂细根生物量均大于混生红砂，100 mm和150 mm降水量下差异显著(P<0.05)，单生红砂细根生物量均值较混生红砂高81.21%(图1a)。由图1b可知，同一降水量条件下，单生珍珠细根和粗根生物量均分别大于混生珍珠，均在300 mm降水量下达到显著差异(P<0.05)，均值分别高210.35%和367.06%。单生珍珠细根生物量随降水量的增加呈增-减-增的变化趋势，300 mm降水量下的最大值比50 mm降水量下的最小值高82.73%。

在50 mm和100 mm降水量条件下，混生红砂细根生物量比重大于单生红砂，但随着降水量的增加，其余降水量下单生红砂细根生物量比重均大于混生红砂(图1c)。同一降水处理下的混生珍珠细根生物量比重均大于单生珍珠，粗根生物量比重均小于单生珍珠(图1d)。同一降水量下的单生红砂的细根生物量比重均大于单生珍珠；除250 mm降水量外，其余降水量条件下混生红砂的细根生物量比重均大于混生珍珠(图1c，1d)。

图1 不同降水量条件下单生、混生红砂珍珠的细根、粗根生物量及其比重

2.2 不同降水量下单生和混生红砂与珍珠的细根和粗根的比根长比较

由表4可知，生长方式、降水量及两者的交互作用对红砂比根长均无显著影响，但生长方式对珍珠细根比根长有极显著影响(P<0.01)。

表4 不同降水量条件下单生、混生红砂珍珠的细根和粗根比根长的双因素方差分析

由图2a可知，50 mm降水量下单生和混生红砂细根比根长差异显著(P<0.05)。在50～200 mm降水量范围内，单生和混生红砂细根比根长均呈现先增后减变化趋势。200～300 mm降水量范围内，单生红砂细根比根长先减后增，而混生红砂细根比根长先增后减。由图2b可知，150～300 mm降水量范围内，混生珍珠细根比根长显著大于单生珍珠(P<0.05)。在50～200 mm降水量范围内，单生珍珠细根比根长呈现减-增-减的变化趋势，而混生珍珠则呈现相反变化趋势(增-减-增)，200～300 mm降水量内，单生和混生珍珠细根比根长均先增大后减小。

图2 不同降水量条件下单生、混生红砂珍珠的细根、粗根比根长

2.3 不同降水量下单生和混生红砂与珍珠的细根和粗根的比根面积比较

由表5可知，生长方式对珍珠细根比根面积影响显著(P<0.05)，降水量及两者的交互作用对两种植物根系比根面积均无显著影响。

表5 不同降水量条件下单生、混生红砂珍珠的细根和粗根比根面积的双因素方差分析

两种生长方式下，红砂细根比根面积变化均未呈线性变化，单生红砂细根比根面积在100 mm降水量下的最大值与200 mm降水量下的最小值差异显著(P<0.05)，最大值比最小值高89.24%。混生红砂粗根比根面积随降水量的增加逐渐减小(图3a)。由图3b可知，对珍珠而言，在100～300 mm降水量范围内，混生细根比根面积均大于单生，其均值较单生增加了84.00%。单生珍珠细根比根面积在50 mm处的最大值与在300 mm处的最小值差异显著(P<0.05)，最大值较最小值高137.36%；混生珍珠细根比根面积在200 mm处的最大值与降水量为50 mm时的最小值差异显著(P<0.05)，最大值较最小值高180.25%。

图3 不同降水量条件下单生、混生红砂珍珠的细根、粗根比根面积

2.4 不同降水量下单生和混生红砂与珍珠的根冠比比较

由图4a可知，在同一降水量条件下，混生红砂根冠比均小于单生红砂。随着降水量的增加，混生后红砂根冠比较单生分别降低了5.00%，12.50%，28.81%，21.43%，41.46%，14.55%。在150 mm降水量条件下，单生红砂根冠比达到最大值(0.59)。

由图4b可知，混生珍珠在250 mm降水量处理下根冠比达到最大值(0.58)，与其他降水量条件下的根冠比值均差异显著(P<0.05)，比其它降水量条件下的根冠比分别高58.62%，58.62%，60.34%，70.69%，48.28%，比该降水量处理下的单生珍珠根冠比高56.90%。同一降水量下单生红砂的根冠比均大于单生珍珠，其均值较单生珍珠高44.90%(图4a，4b)。

图4 不同降水量下单生、混生红砂珍珠的根冠比

3 讨论

3.1 混生对红砂-珍珠根系形态特征的影响

物种共存的一条重要策略是相邻同种和异种个体由于根系竞争调整其根系的空间分布格局[23,27]，这样的共存机制总体上有利于两种植物协同适应各种胁迫生境[28]。但也有研究指出，干旱环境中紧密共存的物种之间的根系分离不是普遍现象[29]。研究表明，相邻植物可通过改变比根长和比根面积来适应根系间的相互竞争实现共存[30-31]。本研究发现，红砂和珍珠混生显著提高了珍珠的细根比根长和比根面积，降低了红砂细根比根长和比根面积，这与张海娜[21]对红砂和珍珠的研究结果一致。同样，对草本、乔木和农作物的相关研究也发现混交或混播会提高其中一种植物的细根比根长和比根面积[32-34]。说明红砂和珍珠混生后，珍珠通过不断增大细根比根长和比根面积来扩大根系与水分和养分的接触面积，提高自身竞争力以获取适合自身生长所需的水分和养分。红砂细根比根长和比根面积降低，这可能是因为两种植物混生后根系的重叠主要促进珍珠根系的生长，并改善了其周围土壤的紧实度，从而对红砂根系产生庇护效应[21]，因此红砂没必要通过增加自身根长和根表面积等形态特征指标来消耗更多的水分和养分对根系进行重建投资[35]，而是选择将更多的水分和养分输送至地上部分以满足地上部分的生理需求。可见，不同植物混生生长时，植物会通过整合资源和相邻植物信息来调整自身根系形态和资源分配策略[36]。

有研究指出不同种的植物，其根系交错会促进细根的生长，更有利于植物从周围环境中获取养分和水分，对粗根却几乎不产生促进作用[37]；Dudley和File[38]发现某些植物在与其它植物发生种间竞争时会分配给细根更多的生物量；Padilla等[39]的研究发现植物对水分和养分的吸收与土壤单位体积中细根生物量之间存在着很强的关系，但与粗根生物量无关。本研究发现，混生显著提高了珍珠细根生物量比重，降低了粗根生物量比重，这与张海娜[21]研究发现将红砂和珍珠混生，细根会产生更多的重叠，促进了珍珠细根的伸长生长的结果一致。说明两种植物混生后，珍珠地下部分的竞争能力增强，珍珠将更多的养分水分分配到细根，促进细根的生长发育，细根数量的增加使总根系对水分和养分的获取能力得以补充，根系地下部分的生物量增大，使植物能够更好的利用地下资源促进自身生长发育，体现了珍珠为适应环境变化对自身粗细根的资源投入产生的一种分配策略。究其原因可能是因为混生加剧了两种植物对资源的竞争利用强度，而根系木质化程度会影响植物对胁迫条件的抵抗能力[40]。细根(直径<2 mm)作为植物组织中的幼嫩部分，多数未木质化，其对土壤环境因子的变化反应极其敏感，粗根多为木质化组织，其对环境变化的敏感程度较低[40]。红砂和珍珠混生后根系对地下资源的竞争作用加强，珍珠作为浅根性植物，由于土壤表层水分养分资源丰厚[23]，其细根能吸收充足的水分养分促进自身细根生物量增加，从而提高了细根比重。而深根性植物红砂的细根在养分水分较少的深层土壤中获取资源则处于一定的劣势[23]，只能不断下扎自身根系探索更深层能够促进自身发育的资源，越深层的土壤中细根生物量越小，这也体现了两种植物混生后根系发生的生态位分离。可见，细根在植物根系竞争过程中在吸收养分水分方面展现的较强的可塑性和活跃性。

3.2 降水量对红砂-珍珠根系形态特征的影响

荒漠环境中植物生长所需水分主要来源于自然降水，根系作为最先感知到水分存在及变化的器官，当生境中水分减少时，根系首先产生化学信号并迅速传递至地上部分促使气孔关闭，减少水分蒸腾散失；与此同时，地下根系也会通过调整自身形态特征和生物量分配策略来适应环境水分变化[5]。比根长和比根面积是指示根系功能的重要指标，可综合反映植物吸收资源的能力与生态适应性[41]，其值越大，根系吸收水分和养分的能力越强，表明投入相同的成本会产生更高的养分利用效率[23]。很多研究发现，在降水减少的情况下，植物根系的比根长和比根面积会显著增加[42-45]。但也有研究[46-47]指出，干旱条件下植物保存水分的策略之一是降低比根长，减少细根生长。本研究发现，随着降水量的增加，单生红砂细根比根长和比根面积均呈现增-减-增的趋势，这与种培芳等[48]研究发现降水量增多，单生红砂比根长和比根面积逐渐降低的结果不一致，这可能是试验处理和降水梯度不同导致的差异。自然界中红砂主要分布在100 mm～200 mm降水量范围的生境中，本研究发现在该降水范围内，单生红砂细根比根长和比根面积均随降水量的增加逐渐减小，这与前人研究结果一致[48-49]。此外，本研究发现，相同降水量下的单生红砂根冠比均大于单生珍珠。这可能是因为红砂为深根型植物，维持其生长的水源主要来自于地下水，且红砂在胁迫条件下其根系会不断下扎拓宽生长区域，从而增大地下生物量；大气降水作为维持非深根型植物珍珠生长的主要水源[23]，会对珍珠地上生物量的增加产生促进作用，导致相同生境中单生珍珠的地上部分生物量显著大于单生红砂[21]。因此，在相同降水条件下，红砂深层的地下根系吸收水分养分能力较强，导致地下生物量显著大于珍珠[50]，而地上生物量小于珍珠，更易于形成大的根冠比促进根系发育。这与Schwinning等[51]发现在干旱区，以深层土壤水为主要水源的植物，一般以深根性、大根冠比为主要表现特征；以不定降水为主要水源的植物则表现为浅根性、小根冠比的结论一致。Passiour等[52]研究也指出植物根冠比大，将会有更多的同化产物分配到根系，更有利于根系的快速扩张。但无论环境如何变化，植物会通过调整自身根系形态，增加对养分和水分吸收的有效性，以期最大化地满足自身的生长需求[53]。

4 结论

混生降低了红砂各根系形态特征指标的大小，而显著增加了珍珠根系形态特征各指标的值，说明两者混生时红砂在根系竞争中表现出一定的劣势，而混生提高了珍珠的竞争能力，更有利于珍珠塑造良好的根系形态特征以提高其根系对水分养分的吸收利用效率。两种植物混生生长后，与粗根相比，珍珠细根的各形态指标均随水分条件变化明显，说明其细根对根系间相互作用的敏感程度高于粗根，混生生长过程中主要通过调整细根根系形态发育来适应水分变化。可见，在我国西北广泛分布的红砂-珍珠混生群落中，两种植物均可通过各自的生存策略调整根系形态特征，从而降低竞争强度形成共存。