黄江南 陈雨萌 黄越 尉吉乾

摘要：旨在为害虫的综合防控提供理论指导，本文归纳了重金属积累对植物抗虫性的影响，总结了重金属积累影响植物抗虫性的作用机理，分析了植食性昆虫取食对植物重金属积累的影响。认为重金属影响植物抗虫性的作用机理仍不清楚，并提出开展自然环境下植物重金属积累对植食性昆虫影响研究的重要性和必要性。

关键词：重金属；植物；植食性昆虫；交互作用；植物防御反应

中图分类号：S19文献标志码：A论文编号：cjas2020-0220

The Effect of Heavy Metal Accumulation on Plant and Herbivore Interaction： A Review

Huang Jiangnan1， Chen Yumeng1， Huang Yue2， Wei Jiqian2

（1College of Agriculture and Biotechnology， Hangzhou 310058， Zhejiang， China；

2Hangzhou Centre for Agricultural Technology Extension， Hangzhou 310020， Zhejiang， China）

Abstract： The aim is to provide theoretical guidance for integrated pest management. We summarized the effect of heavy metal accumulation on herbivores， and concluded the mechanism of heavy metal accumulation affecting plant defense against herbivores. Meanwhile， we also analyzed the effect of herbivores attacking on the accumulation of heavy metal. We thought that the mechanism of heavy metal affecting plant and herbivore interactions is still unclear， and pointed out that the importance and necessity of studying the effect of heavy metal accumulation on herbivores in natural condition.

Keywords： Heavy Metal； Plant； Herbivore； Interaction； Plant Defense Response

0引言

随着城市化进程的加速以及自然灾害的破坏，全球可耕地面積呈现减少趋势。其中工业“三废”的不当处理、农药和化肥的大量使用以及生活污染物的随意排放造成了一部分耕地重金属超标。土壤中的重金属随着植物根系吸收进入地上部分的其他组织中，从而影响植物正常的生长发育。动物摄食含有重金属的植物后也会造成重金属在体内的积累，严重时造成重金属中毒。人类是植物最主要的消费者之一，农业生产中重金属污染已成为影响农产品产量和品质的重要因素。除此之外，植食性昆虫也是植物的另一大消费者，因此重金属积累也会在一定程度上影响植物和植食性昆虫的互作。目前，重金属积累对水稻生长发育的影响已经有一些报道，但重金属积累对水稻害虫及其天敌的影响研究相对较少。本文主要从重金属如何影响植物和植食性昆虫互作的角度，综述了最新的研究进展，以期为水稻害虫的综合防控提供理论指导。

1重金属积累对植物生长发育的影响

土壤中的重金属被植物根部吸收后通过各种转运蛋白运输到不同组织，当这些重金属积累过高时会抑制植物地上和地下部分的生长、影响水分和养分的分布、降低光合作用和呼吸作用、促进植物的衰老等[1-2]。比如重金属积累影响水稻的生长发育。实验研究表明，较高浓度的重金属处理可以抑制水稻种子的萌发和根系的发育；不同组织和器官对重金属的积累能力不同，并且与水稻的发育时期有关。重金属积累可以通过影响水稻的分蘖、颖花的数量结实率和千粒重来降低水稻的产量[3]。重金属导致的植物生长发育的变化会间接影响植食性昆虫的取食，比如重金属积累会影响植物中糖的含量发生改变[4]。

2重金属积累对植物抗虫性的影响

很多研究表明，在不同的物种中重金属积累均提高了植物对植食性昆虫的抗性。研究表明，鼠耳芥在自然环境下表现出对重金属有很高的忍耐力，利用高浓度的镉或锌处理后，鼠耳芥对三种广食性昆虫菜粉蝶幼虫、菜叶蜂幼虫和袁叶甲成虫的抗性显著性提高[5]。根据取食习性，咀嚼式口器的昆虫在为害时摄入更多量的植物组织，而刺吸式口器的昆虫只取食韧皮部汁液。利用镉和锌同时处理鼠耳芥后，植物对甘蓝夜蛾的抗性提高，同时对桃蚜的抗性也显著性提高[6-7]。在番茄中，重金属镉积累减弱了两种叶螨的产卵能力[4]。高浓度的镉或铜处理玉米提高了植物对草地贪夜蛾的抗性，草地贪夜蛾幼虫在重金属积累的玉米上生长明显缓慢[8]。褐飞虱在不同镉浓度处理的水稻上的取食、产卵和存活率明显降低，若虫期明显缩短，雌成虫体重降低，但对雄成虫体重无明显影响[9]。除了以上草本植物，木本植物滇杨中镉的积累也会提高植物对黄翅缀叶野螟和甜菜夜蛾幼虫的抗性[10]。也有研究表明重金属的积累对植食性昆虫抗性并无显著性影响。比如在芥菜中镉积累对粉纹夜蛾幼虫和桃蚜的抗性没有任何变化[11]。这可能与重金属处理的浓度和处理方式有关；也可能是由于不同植物对重金属的响应不同所导致。

3重金属积累影响植物抗虫性的作用机理

目前大部分觀点认为重金属影响植物抗虫性主要是通过元素防御假说，即重金属元素对植食性昆虫具有毒杀作用，当植物富集这些重金属时，其对植食性昆虫的抗性就会提高。研究表明，重金属相关的化学防御更确切的说应该称为无机化合物防御，主要是有别于植物中常见的次生代谢相关的化学防御[12]。另外的一些研究表明，重金属积累还可以提高植食性昆虫诱导的植物自身的防御反应。以下将对上述两种观点进行总结。

3.1重金属对植食性昆虫的直接毒害

重金属可通过土壤-植物的传递进入植食性昆虫的体内。实验证明水稻害虫褐飞虱体内检测到的重金属的含量与当地稻田的重金属含量成正比[13]。重金属在植食性昆虫体内积累过高会导致其存活率和繁殖力下降，生长发育减缓[14]。通过在昆虫人工饲料中加入不同浓度的重金属可以探讨重金属对昆虫的直接作用。在黏虫的人工饲料中加入低（0.15 mg/kg）、中（0.3 mg/kg）和高（0.6 mg/kg）浓度的镉对黏虫的影响各不相同。低浓度的镉会减缓黏虫体重的增加；而高浓度的镉会减小黏虫蛹的重量。随着镉浓度的增加，黏虫幼虫的存活率和成虫的繁殖力下降[15]。粉纹夜蛾幼虫取食高浓度镉添加的人工饲料后发育明显减缓[11]。在人工饲料中同时加入锌和其他重金属（镉、镍或铅）比单独利用一种重金属处理对小菜蛾的毒性要更强[16]。当鼠耳芥积累不同浓度的镉时，抗性物质芥子油苷的含量没有显著性变化[5]，另外番茄中镉的积累也不会影响植物体内与抗虫相关的蛋白酶抑制剂的含量[4]。这些证据表明重金属似乎不会影响植物体内抗性物质的积累，而植物表现出的抗虫性主要是重金属对昆虫的直接作用。相关研究对重金属如何直接影响植食性昆虫进行了很好的综述[14]。重金属在昆虫体内主要造成昆虫细胞结构的破坏和DNA损伤，降低昆虫体内能量物质的含量等。

3.2重金属积累诱导植物的防御反应

当植物受到植食性昆虫的攻击时，植物产生次生代谢产物或抗性蛋白来毒杀、趋避或阻止植食性昆虫的取食（表1）。这些抗虫相关物质的合成通常是由植物激素信号途径所调控，比如茉莉酸、水杨酸、乙烯等信号途径[17]。一些研究表明重金属积累也可以激活植物自身的防御反应，从而提高对植食性昆虫的抗性。玉米体内铜的积累可以增强斜纹夜蛾诱导的植物茉莉酸信号分子的含量以及挥发性物质的含量，从而增强了玉米对斜纹夜蛾的抗性[8]。锌和镉同时处理鼠耳芥增强了韧皮部中蚜虫诱导的芥子油苷的含量[6-7]。除了植食性昆虫，拟南芥中镉的积累还增强了灰霉菌诱导的茉莉酸下游PDF1.2基因的表达[18]。铜或镉处理早期内可以提高植物体内茉莉酸含量的增加[2，19]。一方面可能与植物的抗性相关，另一方面植物体内的茉莉酸信号途径也参与了重金属的胁迫响应。研究表明，茉莉酸可以通过抑制镉的吸收和转运来减轻拟南芥的镉毒性[2]。茉莉酸甲酯（methyl jsamonate， MeJA）处理可以减轻植物中重金属的积累[20-21]。

重金属积累对植物抗虫性的影响很有可能是多种效应的叠加。重金属随着食物链直接进入昆虫体内对昆虫造成毒杀，另外重金属还增强了植物自身的防御反应。研究发现，镉处理植物比镉处理人工饲料对植食性昆虫的抗性要明显的多，暗示镉积累很有可能同时激活了植物的防御反应[22]，也有研究发现在人工饲料中添加重金属和植物来源的防御化合物比单独重金属处理对昆虫的影响更明显[16]。

4植食性昆虫取食对植物重金属积累的影响

研究表明，昆虫取食反过来也会影响植物中重金属的积累。在鼠耳芥中，菜粉蝶幼虫取食和机械损伤都会增强叶片中镉的积累[23]。蚜虫侵染也可导致植物韧皮部分泌物中镉和锌浓度的升高[6-7]。有学者认为损伤诱导的重金属积累是植物的一种防御机制，这种现象是否在其他物种中存在以及背后的作用机制还需进一步的研究[23]。

5展望

重金属积累问题俨然成为农业生产中的热点问题，一方面要解决土壤中重金属如何修复，如何有效的阻断重金属在种子或果实中的积累；另一方面要及时的认清重金属积累对农业害虫的影响，比如土壤中重金属浓度导致重金属超标的阈值以及提高植物抗虫性的阈值，通过各种综合研究更好的保证农产品的品质和产量。

（1）目前关于重金属如何影响植物的生长发育以及对植食性昆虫的抗性响应已经有了很多报道，但重金属影响植物抗虫性的作用机理仍不清楚，特别是对于一些粮食作物和经济作物。

（2）重金属积累对植物抗虫性影响的研究大都是在实验室完成，自然环境下相关报道还很少。自然环境是一个复杂的系统，土壤中所涉及的重金属浓度和种类各不相同，另外植食性昆虫的种类繁多，同时还涉及到天敌昆虫。开展自然环境下重金属积累对水稻害虫及其天敌的影响研究，不仅可以明确影响水稻产量的各因素之间的关系，更精确的反映重金属对植物以及与植物相关昆虫的影响，并且对害虫种群的预测预报具有一定的指导意义。

参考文献

[1]Maksymiec W， Wianowska D， Dawidowicz A L， et al. The level of jasmonic acid in Arabidopsis thaliana and Phaseolus coccineus plants under heavy metal stress [J]. Journal of Plant Physiology， 2005，162（12）：1338-1346.

[2]Lei G J， Sun L， Sun Y， et al. Jasmonic acid alleviates cadmium toxicity in Arabidopsis via suppression of cadmium uptake and translocation [J]. Journal of Integrative Plant Biology， 2019，62（2）： 218-227.

[3]徐顶峰，罗罡，孙飞，等.重金属对水稻生长发育和产量影响的研究进展[J].大麦与谷类科学， 2016，33（2）：6-9.

[4]Godinho D P， Serrano H C， Da Silva A B， et al. Effect of cadmium accumulation on the performance of plants and of herbivores that cope differently with organic defenses [J]. Frontiers in Plant Science， 2018， 9：1723.

[5]Ardeshir K D， Thomaschky S， Stein R J， et al. Zinc and cadmium hyperaccumulation act as deterrents towards specialist herbivores and impede the performance of a generalist herbivore [J]. New Phytologist， 2014，202（2）：628-639.

[6]Stolpe C， Giehren F， Ute Kr？mer， et al. Both heavy metalamendment of soil and aphid- infestation increase Cd and Zn concentrations in phloem exudates of a metal- hyperaccumulating plant [J]. Phytochemistry， 2017，139：109-117.

[7]Stolpe C， Kr？mer U， Müller， et al. Heavy metal （hyper） accumulation in leaves of Arabidopsis halleri is accompanied by a reduced performance of herbivores and shifts in leaf glucosinolate and element concentrations [J]. Environmental and Experimental Botany， 2017，133：78-86.

[8]Winter T R， Borkowski L， Zeier J， et al. Heavy metal stress can prime for herbivore-induced plant volatile emission [J]. Plant， Cell& Environment， 2012，35（7）：1287-1298.

[9]于晓红.重金属镉对水稻及其主要害虫褐飞虱的影响[D].福州：福建农林大学，2008.

[10]Lin T， Chen J， Zhou S， et al. Testing the elemental defense hypothesis with a woody plant species： Cadmium accumulation protects Populus yunnanensis from leaf herbivory and pathogen infection [J]. Chemosphere， 2020， 247：125851.

[11]Konopka J K， Hanyu K， Sheila M， et al. Does the Response of Insect Herbivores to Cadmium Depend on Their Feeding Strategy？[J]. Journal of Chemical Ecology， 2013，39（4）：546-554.

[12]Boyd R S. Plant defense using toxic inorganic ions： Conceptual models of the defensive enhancement and joint effects hypotheses[J]. Plant Science An International Journal of Experimental Plant Biology， 2012，195（195）：88-95.

[13]Wan T L， Liu S， Tang Q Y， et al. Heavy metal bioaccumulation and mobility from rice plants to Nilaparvata lugens （Homoptera： Delphacidae） in China [J]. Environmental Entomology， 2014， 43（3）： 654-661.

[14]陈瑾，王建武，舒迎花.重金屬污染影响植食性昆虫的研究进展[J].应用生态学报，2020，31（5）：1773-1782.

[15]Wei Z H， Wang X Q， Li P R， et al. Diet- mediated effects of cadmium on the fitness- related traits and detoxification and antioxidative enzymes in the oriental armyworm， Mythimna separate [J]. Entomologia Generalis， doi：10.1127/entomologia/2020/ 0869.

[16]Jhee E M， Boyd R S， Eubanks M D. Effectiveness of metal-metal and metal- organic compound combinations against Plutella xylostella： implications for plant elemental defense [J]. Journal of Chemical Ecology， 2006，32（2）：239-259.

[17]Schuman M C， Baldwin I T. The layers of plant responses to insect herbivores [J].Annual Review of Entomology， 2016，61：373-394.

[18]Cabot C， Gallego B， Martos S， et al. Signal cross talk in Arabidopsis exposed to cadmium， silicon， and Botrytis cinerea [J]. Planta， 2013，237：337-349.

[19]Koeduka T， Matsui K， Hasegawa M， et al. Rice fatty acid- dioxygenase is induced by pathogen attack and heavy metal stress： activation through jasmonate signaling [J]. Journal of Plant Physiology， 2005，162：912-920.

[20]Keramat B， Kalantari K M， Arvin M J. Effect of methyl jasmonate treatment on alleviation of cadmium damages in soybean [J]. Journal of Plant Nutrition， 2010，33（7）：1016-1025.

[21]Yan Z， Zhang W， Chen J， et al. Methyl jasmonate alleviates cadmium toxicity in Solanum nigrum by regulating metal uptake and antioxidative capacity [J]. Biologia Plantarum， 2015，59（2）：373-381.

[22]Li K， Chen J， Jin P， et al. Effects of Cd accumulation on cutworm Spodoptera litura larvae via Cd treated Chinese flowering cabbage Brassica campestris and artificial diets [J]. Chemosphere， 2018，200： 151-163.

[23]Plaza S， Weber J， Pajonk S， et al. Wounding of Arabidopsis halleri leaves enhances cadmium accumulation that acts as a defense against herbivory [J]. BioMetals， 2015，28：521-528.