徐春燕，王涛，贾晨波，郭洋，苏建宇

宁夏大学生命科学学院/西部特色生物资源保护与利用教育部重点实验室，宁夏 银川 750021

中国是世界上荒漠化程度较为严重的国家之一，荒漠化直接影响着农牧业生产、生态环境、经济发展等多个方面，是中国较为严峻的生态问题，相关研究大多集中在荒漠化的成因、演变、监测、治理及荒漠植物多样性等方面（王涛，2009；魏婷婷等，2011；郭瑞霞等，2015；廖兴亮等，2020）。土壤是植物生长和微生物生存的基质，为植物生长提供必须的养分和水分，植物产生的凋落物和根系残体为微生物提供了更好的生存环境，能够被微生物和酶转化为营养物质储存于土壤中（海龙等，2019）。因此，土壤理化性质和酶活性容易受到微生物和植物的影响，其变化也直接影响着植物生长和微生物群落结构（Nacke et al.，2011）。植物对土壤质量的改善和维持至关重要，能够提高土壤肥力，防止土壤侵蚀，保护生态环境（许峰等，2000），不同植物所能适应的土壤环境不同，其凋落物及根系分泌物的性质也不同，会给土壤带来不同的影响，了解荒漠植物对荒漠土壤的影响对于荒漠治理和生态恢复具有重要意义。

有研究表明，干旱、半干旱生态系统中，乔木或灌木能够通过改变树冠下的物理环境，引起养分在冠下富集形成“肥岛”（任雪，2008）。例如，荒漠植物红砂（Reaumuria soongorica）能使荒漠土壤的含水量、有机质和氮含量显著增加（刘秉儒，2009；阿布拉江，2011）；灌木梭梭（Haloxylon ammodendron）、柽柳（Tamarixspp.）、沙拐枣（Calligonumspp.）、白刺（Nitrariaspp.）等使绿洲-荒漠过渡带灌丛植被下土壤肥力增加（任雪，2008）；囊肿草（Thylacospermum caespitosum(Camb.) Schischk）、垫状点地梅（Androsace tapeteMaxim）等对高山寒漠带的土壤养分也有典型的促进效应（刘晓娟等，2011）。但是，干旱、半干旱区生态系统中并不是每一种灌木冠下都能形成“肥岛”（陈广生等，2003），由于受海拔、地形、植被、根系分布情况等因素的影响，不同植被覆盖下土壤有机质和养分的积累存在差异（钟芳等，2010），因此不同物种对土壤养分和生物活性的影响也不尽相同（阿布拉江，2011）。土壤酶主要来自于微生物、植物和动物的活体或残体（刘红梅等，2018），直接参与土壤中的生化反应，对土壤中生化过程的响应较敏感（吴丽芳等，2019），常用于表征土壤质量和土壤微生物群落活性（王彦武等，2016），评价土壤营养物质循环转化的状况。研究荒漠地区灌丛对土壤的理化性质、酶活性的影响，将有助于了解灌木和土壤之间的关系（陈广生等，2003），探索荒漠生态系统的适应机制（贺纪正等，2013；Zhao et al.，2014），为荒漠生态系统的恢复提供参考。

本研究通过调研确定将贺兰山自然保护区内的 5种典型植物群落贺兰山丁香、斑子麻黄/鹰爪柴、灰榆/蒙古扁桃、松叶猪毛菜和红砂作为研究对象，采集7种植物冠下土壤及相应裸地土壤，测定含水量、pH值、有机质、氮、磷、钾等化学性质和蔗糖酶、脲酶、磷酸酶、漆酶4种土壤酶活性，比较7种典型植物对研究区土壤化学性质和酶活性的影响并探究其相互关系，以加深人们对贺兰山保护区荒漠草原植被恢复过程中土壤性质变化的了解，为贺兰山东麓干旱、半干旱区荒漠土壤的生物恢复与改良积累一定的基础。

1 材料与方法

1.1 研究区及样地概况

贺兰山位于银川平原和阿拉善戈壁荒漠之间，地理坐标为 38°27′—39°30′N，105°41′—106°41′E，属于典型大陆性气候，年均气温、降水量、蒸发量依次为0.8 ℃、420 mm、2000 mm（刘秉儒等，2013）。所选研究区及样地位于贺兰山自然保护区内，常年无人干扰。

1.2 土壤样品的采集与处理

土样于2016年10月采集，各群落的存在年限大于10 a，以保证其能够产生较大的影响，所涉及的植物有松叶猪毛菜（Salsola laricifolia，ZMC）、灰榆（Ulmus glaucescens，HY）、蒙古扁桃（Amygdalus mongolica，MGBT）、斑子麻黄（Ephedra rhgtidospermaPachom，BZMH）、鹰爪柴（Convolvulus gortschakoviiSchrenk，YZC）、贺兰山丁香（Syringa pinnatifoliavar.alanshanica，DX）、红砂（HS）。每个群落设置3块约50 m×50 m样方，共采集7种植物冠下土壤及其对照土壤样品36个，以松叶猪毛菜为例详细说明各土壤样品的采集方法。在松叶猪毛菜生长地选取50 m×50 m左右的样方，所选样方的四角和中心有所需植株，样方内至少有1 m×1 m左右的裸地，用“五点采样法”在四角和中心用无菌铲收集冠幅中部0—20 cm深的土壤约2 kg，将5份土壤混匀用四分法收集土壤，编号为 ZMC2.1。从该样方中选择一块无植物覆盖、面积不小于1 m×1 m的裸地作为对照，在其中心采集深度及重量与冠下对等的土壤，混匀后收集土样，编号为 ZMC1.1。按上述方法选择另两个样方采集样品ZMC2.2和ZMC1.2、ZMC2.3和ZMC1.3。ZMC2.1、ZMC2.2和ZMC2.3即为3个生物学重复，ZMC1.1、ZMC1.2和ZMC1.3为对照的重复。各样品的采集信息及编号见表 1，从表可以看出各样品字母后的1系列均表示对照组样品，2系列均表示被植物影响的样品。

用20目标准筛除去各土样中大于0.9 mm的杂质，自然风干后用于测定各样品的含水量、pH值、N、P、K等化学性质及酶活性。

表1 各土壤样品的基本信息Table 1 The basic information of different soil samples

1.3 分析测试方法

土壤含水量、pH值和有机质分别采用烘干法、电位法和重铬酸钾容量法测定（鲍士旦，2000；Van et al.，2019）。土壤全氮、磷、钾以及速效氮、磷、钾的测定委托苏州科铭生物技术有限公司完成，全氮（TN）采用凯氏定氮法，全磷（TP）和速效磷（AP）采用钼锑抗比色法测定，全钾（TK）和速效钾（AK）采用火焰光度法，速效氮（AN）采用光谱法。

土壤蔗糖酶（SA）、脲酶（UA）、磷酸酶（ALP）依次采用 3, 5-二硝基水杨酸法、苯酚钠-次氯酸钠法、磷酸苯酚钠法测定，分别以24 h内水解生成1 mg葡萄糖、1 mg氨氮、1 mg酚所需酶量表示一个酶活力单位（U）（李彤等，2017；王玉琴等，2019）；土壤漆酶（LA）采用 ABTS法测定（苏宝玲等，2016），以1 h内生成1 μmol产物所需酶量表示一个酶活力单位（U）。

不同群落的养分富集率（E）计算式如下：

式中，CX表示植物冠下土壤中各养分的含量；CY表示相应对照土壤中各养分的含量。

1.4 数据处理方法

运用Excel计算36个样品的各项指标的3个重复的平均值与标准差，并用“平均值±标准差”表示各指标值；用SPSS 19.0单因素方差分析进行对照和相应植物冠下样品相关指标的差异显著性检验（P=0.05），即将每种群落的2系列与1系列进行比较和检验；用Origin 8.6绘图；用皮尔逊相关系数（Pearson correlation coefficient）分析土壤化学性质与酶活性的相关性；采用Canoco 5.0软件进行冗余分析（RDA）。

2 结果与分析

2.1 不同植物对土壤化学性质的影响

各土壤样品中的含水量、pH值、有机质、氮、磷、钾等9个指标的测定结果见表2和图1、2。

首先，各样品中的有机质含量介于 0.86%—3.33%之间，全磷含量介于0.21—0.31 g·kg−1之间，二者均远低于土壤中相应成分的全国最低水平（赵栋等，2020），说明采样地土壤贫瘠。比较不同对照样品之间的各项指标发现，来源于5种群落的对照土壤中有机质、全氮、全磷、速效氮、速效磷和速效钾等成分含量差别较大，其中红砂群落的水分、有机质、全氮、全磷和速效氮含量最低，而斑子麻黄/鹰爪柴群落的裸地土壤中这些成分含量较高。这说明虽然所有土壤样品都采自贺兰山东麓区域，但是由于自然生境异质性的存在，土壤养分的异质性非常明显。因此，欲分析每种植物对土壤的影响，需要依据各植物群落分别采集对照土壤进行比较。

表2 各土壤样品的pH值、水分和有机质含量Table 2 Physicochemical properties of different soil samples

进一步分析不同植物所引起的各项指标的变化发现，相对于各自的对照土壤，不同植物对不同营养成分的影响存在一定的差异。贺兰山丁香使土壤中的水分、有机质、全磷、全氮、速效钾和速效氮显著增加，分别使有机质、速效钾和速效氮增加了119.2%、127.8%和133.6%，使速效磷显著降低。鹰爪柴使土壤中pH和速效钾显著增加；斑子麻黄使土壤中速效钾显著增加，使全磷含量显著降低。灰榆使土壤中有机质、pH、全磷、全氮、速效磷、速效钾和速效氮显著增加，分别使速效钾和速效氮增加了 211.7%和142.9%；蒙古扁桃使土壤中有机质、pH、速效钾和速效氮显著增加，其中速效氮增加最多，增加了147.3%。松叶猪毛菜使土壤中水分、有机质、pH、全钾、速效钾和速效氮显著增加，速效磷显著降低，其中速效钾增加最多，增加了192.8%。红砂使土壤中水分、有机质、pH、全磷、全氮、速效钾和速效氮含量显著增加，其中速效氮增加最多，增加了148.8%。

从图 2可以看出，虽然 5种群落对照土壤的N/P存在较大差异，但各植物对土壤中N/P的影响规律基本一致，7种植物均使N/P和速效N/P增加，其中贺兰山丁香使N/P和速效N/P增加得最多，分别使ω(TN)/ω(TP)和ω(AN)/ω(AP)显著增加到 1.58 倍和3.16倍，这可能是灌丛下凋落物的增加及植物对磷的消耗所致。

图1 各土壤样品的营养成分Fig. 1 Soil nutrients of control and covered sites by different plants

图2 不同植物对土壤N/P的影响Fig. 2 Changes on the N/P ratio caused by different plants

为更直观地表示不同植物对土壤中各营养成分的影响，将不同植物对各养分的富集率在表3中展示。从表3可知，红砂、松叶猪毛菜、贺兰山丁香、蒙古扁桃、灰榆5种植物对有机质、全磷、全钾、全氮、速效钾和速效氮均有富集作用，其中贺兰山丁香对有机质、全氮、速效钾和速效氮的富集作用最显著，这与贺兰山丁香每年秋季大量的树叶凋落有不可分割的关系；灰榆对速效钾和速效氮的富集效果最好；红砂和蒙古扁桃对速效氮的富集作用最显著；松叶猪毛菜对速效钾的富集作用最好。而斑子麻黄和鹰爪柴仅对土壤中的速效钾有一定的富集作用。此外，红砂、松叶猪毛菜和贺兰山丁香还能显著增加土壤水分。由此可见，不同植物对冠下土壤中不同养分的富集作用存在差异，7种植物中，贺兰山丁香对土壤中营养成分的富集较明显，其次依次为红砂、灰榆、松叶猪毛菜、蒙古扁桃，斑子麻黄和鹰爪柴对土壤的改良效果较差。

表3 植物对土壤养分的富集率Table 3 The enrichment ratio of different soil nutrients under shrub canopy

2.2 不同植物对土壤酶活性的影响

图3 7种植物土壤及相应对照土壤的4种酶活性Fig. 3 Soil enzymes of control and covered sites by different plants

对不同土壤中蔗糖酶、脲酶、磷酸酶和漆酶活性的测定结果如图3所示。从图3可知，贺兰山丁香使土壤中蔗糖酶、脲酶、磷酸酶和漆酶活性显著增加；鹰爪柴使土壤中漆酶活性显著增加了131.0%，蔗糖酶活性显著降低；斑子麻黄使土壤中磷酸酶和漆酶活性显著增加，漆酶活性增加了114.6%，使蔗糖酶活性显著降低；灰榆使土壤中蔗糖酶、磷酸酶和漆酶活性显著增加；蒙古扁桃使土壤中蔗糖酶和磷酸酶活性显著增加，脲酶和漆酶活性变化不显著；松叶猪毛菜使土壤中蔗糖酶、磷酸酶和漆酶活性显著增加，其中，漆酶活性增加了295.4%；红砂使土壤中蔗糖酶、磷酸酶和漆酶活性显著增加，脲酶活性显著降低。综上，7种植物均使土壤中磷酸酶和漆酶活性增加；除斑子麻黄和鹰爪柴外，其他5种植物均使土壤中蔗糖酶活性增加。

2.3 土壤化学性质和酶活性的相关性分析

基于皮尔逊相关系数分析了土壤的化学性质和酶活性的相关性，结果见表 4。从中可知，在对照土壤中，蔗糖酶与全磷、脲酶与有机质显著正相关，磷酸酶与水分、有机质、全氮、速效氮显著正相关。在冠下土壤中，蔗糖酶与有机质、全钾、全氮、速效氮、速效钾显著正相关，与速效磷呈极显著负相关关系；脲酶与水分、有机质、全氮、速效氮呈极显著正相关关系，与速效磷显著负相关。磷酸酶与水分、有机质、全氮、速效氮显著正相关；漆酶与有机质、速效钾显著正相关，与速效磷显著负相关。综上，土壤的化学性质与酶活性之间有一定的联系，并不是互相独立的，冠下土壤中的蔗糖酶、脲酶和漆酶与化学性质的相关性比裸地土壤中酶与营养成分的相关性显著增强，土壤肥力是影响冠下土壤酶活性的重要因素，说明植物群落不但显著提高土壤酶活性，增加土壤生化反应的强度，而且使土壤酶活性与化学性质之间的联系更密切。

表4 土壤化学性质和酶活性的Spearman相关性分析Table 4 Spearman analysis between enzyme activities and soil nutrients

图4 土壤酶活性与化学性质的RDA排序图Fig. 4 Redundancy analysis (RDA) of the effect of soil environmental factors on soil enzymes

根据土壤化学性质和酶活性相关性分析的结果，选择冠下土壤作为研究对象，以4种土壤酶活性为响应变量，以土壤化学性质为解释变量进行冗余分析（RDA），以探究土壤化学性质和酶活性之间的相关关系，如图4所示。从图4可见，第一排序轴包含了大多数的土壤信息，主要由蔗糖酶、漆酶和磷酸酶 3种酶控制，可以解释酶活总变异的93.6%。由环境因子连线的长度可以看出，速效钾和有机质与第一排序轴呈显著正相关关系，是主控因子，说明土壤酶活性主要受速效钾与有机质的影响，二者分别解释了土壤酶活的62.8%（P=0.036）和34.2%（P=0.002）。此外，土壤各化学性质之间也不是孤立的，pH、含水量、速效氮的连线与有机质的连线夹角很小甚至重叠，说明土壤的pH、含水量、速效氮与有机质紧密相关，有机质与总氮和速效钾之间也紧密正相关。4种酶中，蔗糖酶与土壤化学性质之间的相关性最大，可以用其表征土壤养分。延长箭头连线并作某一样品与环境因子的垂线，沿着变量箭头方向，环境变量值变大。综合多种化学性质的结果显示DX值最大，其次为HY和ZMC，说明贺兰山丁香、灰榆和松叶猪毛菜对土壤的化学性质影响较大，该结论与富集率分析结果基本一致，但由于红砂土壤中各营养成分本底水平太低，RDA分析未能把红砂的作用较好地呈现出来。

3 讨论

自围栏封育以来，贺兰山自然保护区的植被恢复效果显著，但不同类型的植物恢复速度与土壤性质、植物特征等因素有关（郑敬刚等，2008），明确不同荒漠植物土壤的影响对于生态环境的恢复有一定的指导意义。

氮和磷是限制陆地生态系统中植物生长的主要营养元素（Smith，1992），N/P是确定土壤营养成分的重要诊断指标，土壤氮和磷相对有效性的改变对生态系统具有重要意义（Stock et al.，1990；Reich et al.，2004）。本研究所采集土壤样品的总体N/P水平高于中国平均水平（赵栋等，2020），说明研究区的土壤受到较为严重的磷限制，处理组土壤中的ω(TN)/ω(TP)和ω(AN)/ω(AP)比对照组显著增加提示植物对土壤养分的影响显著。7种植物中，不同植物群落类型对土壤化学性质的改善程度不同，该差异可能与其凋落物的丰富程度及组成具有很大的相关性。红砂、松叶猪毛菜、贺兰山丁香、蒙古扁桃、灰榆对有机质、全磷、全钾、全氮、速效钾和速效氮均有富集作用，而斑子麻黄和鹰爪柴仅对速效钾有显著富集作用，可见荒漠植物对土壤不同养分的富集作用差异较大，这可能是不同植物凋落物的成分、分解速度与养分归还效率不同所致（朱莎等，2016）。自然环境下，植物主要通过根系分泌物和凋落物分解对土壤产生影响（Qi et al.，2018），采样所涉及的7种植物均已生长10年以上，其根系分泌物、凋落物和组织渗滤液等对土壤多年的输入必然深刻影响着土壤的性质和酶活力。本研究主要采集了植物冠下主根与冠幅边缘中间部分的土壤，该区域土壤受植物凋落物的影响比受根系分泌物的影响更大。对比发现，贺兰山丁香对荒漠土壤质量的改善最明显，这可能与其凋落物的营养元素淋失率高、营养归还到土壤的速度快有直接关系（海龙等，2019）。在样品采集过程中，我们可以明显感受到贺兰山丁香群落与其他植物群落差别较大，其中的一年生草本植物较多且生长旺盛，主要为长羽针茅（Stipa kirghisorumP. Smirn.）。虽然贺兰山丁香群落在几个采样群落中所具有的海拔最高，但其植株最高，在2 m以上，枝叶较为茂盛，凋落物丰富，采样时正值落叶季，冠层结构下捕获并保存了较多的凋落物，冠下可见厚厚的一层枯枝落叶，且在当年凋落物的下层还有一层腐烂被降解的陈年凋落物，再往下一层的土壤即为采样层，其湿度较大，土质较好。相较之下，灰榆和松叶猪毛菜对土壤质量的改善效果仅次于贺兰山丁香，可能也与其冠下有一些枯枝落叶有一定的联系；而斑子麻黄和鹰爪柴改良土壤的微弱作用可能与其植株较小、冠下几乎没有凋落物有关。

7种植物均使漆酶和磷酸酶活性显著增加，促进木质素降解和磷的循环；除斑子麻黄和鹰爪柴外，其他5种植物还能显著增加蔗糖酶活性，促进碳素循环；但是荒漠植物对脲酶的影响不大，仅贺兰山丁香使脲酶活性显著增加。这可能是因为贺兰山丁香丰富的凋落物给土壤带来了大量的有机质，有机质中大量的氮素促进了土壤酶活性，尤其是脲酶的活性，该结果与之前的报道（刘星等，2015；张成君等，2020）相吻合。由此可见，虽然不同植物所影响的酶的种类不尽相同，但各种植物均能有效提高土壤酶的整体活性，该结果与王彦武等（2016）对于固沙林中土壤酶活性的研究结果一致。

分析所有裸地土壤的酶活性与化学性质的相关性可以发现，虽然裸地土壤的酶活性与化学性质存在一定的联系，但由于采集裸地样品的样方内寸草不生，土壤养分含量低，二者之间的相关性不大，仅部分酶与个别营养成分有一定的正相关关系。而在不同植物群落类型中，土壤、植物和酶活性之间互相影响，关系密切，使得土壤营养成分与酶活性的变化息息相关，蔗糖酶、脲酶和磷酸酶分别与 5种或6种化学性质具有显著或极显著的关系，漆酶也与有机质和速效钾呈显著正相关关系，与速效磷呈极显著负相关关系，其中蔗糖酶与土壤化学性质之间呈极显著正相关，可用来表征土壤养分。4种土壤酶活性均与有机质呈显著或极显著正相关关系，速效钾和有机质是影响不同植物群落下土壤酶活性的最重要因素，这一结果与刘晓星等（刘晓星等，2012）关于艾比湖流域荒漠土壤中土壤酶活与有机质的相关性基本一致。由此可见，7种不同荒漠植物群落均能提高土壤酶活性，增加土壤生化反应的强度，并使酶与化学性质间建立更为密切的联系，其中，凋落物较为丰富的植物类型对土壤的改良效果更好。因此，在荒漠草原的生态恢复过程中，可以适当偏重对此类植物的恢复和保护，或者研发以植物凋落物等生物质为主体的沙漠修复剂。

4 结论

贺兰山丁香、松叶猪毛菜、灰榆、蒙古扁桃、红砂能够使土壤中的多种营养成分（如有机质、氮、磷、钾等）及氮磷比显著增加，但并不是所有植物都能显著增加土壤肥力，斑子麻黄和鹰爪柴对营养成分的富集效应并不明显。7种植物中，贺兰山丁香、灰榆和松叶猪毛菜对土壤改良作用较好，是较理想的植物类型。荒漠植物能够增加土壤酶活性，加强土壤酶与理化性质之间的相关关系，使土壤酶与有机质、全钾、全氮、速效钾、速效氮等营养成分都具有显著正相关关系，其中速效钾和有机质是影响不同植物群落下土壤酶活性的最重要因素。