黄大明 胡习蓉 王瑜琪 张雪妍 Armand M. Kuris Kevin D. Lafferty

摘 要：在研究螺类寄生吸虫蚴虫群体时，观察到的多重感染现象比预期的要少。种间竞争和群落组合过程中异质性隔离作用也许可以解释这种群落结构的格局。本项研究从62项研究选出数据，比较双重感染率理论值和实际观测值。检查296，180只宿主螺，其中，62，942只螺被一种及以上的吸虫感染（总感染率23%，平均24%）。通过整理各项研究资料，估算出群落组合过程中异质性产生的隔离效应。值得注意的是：时空异质性和宿主大小等级的不同的感染强度都导致种间相互作用加强（分别增加19%，19%，23%），而宿主资源的分割往往导致潜在竞争者隔离。用自由组合方法计算出吸虫种间双重感染的期望值。在预期的14， 333例中，绝大多数并未出现相互作用，只观测到4， 346例双重感染现象。优势种间不同竞争机制造成观测到的种间相互作用极少。竞争究竟有多重要？总体估计有13%（10%的平均值）的被吸虫感染宿主种在种间作用中消失。感染亚优势种吸虫的螺类更严重。

关键词：群落结构；Meta分析；群落组合过程异质性；竞争

中图分类号：Q958.9 文献标识码：A 文章编号：1671-2064（2018）14-0001-07

1 引言

本文研究生态学家和寄生虫学家关于吸虫蚴虫群落结构的工作。May认为一组缺乏统计关联的物种是非结构群落。群落物种联系越不随机，群落越具有结构性[77]。同样，如果群落中物种联系偏离物种丰盛度和分布的空模式（null model）就是结构群落。要确定一个群落是否具有结构性，就需要检验是否物种组合随机的显著差异。例如，一些物种的特定组合可能比在随机情况下出现的频率要更高或者更低。基于自由组合的空模式（null model）可用于构建与观测群落相比较的空群落（null communities）。而实际观测群落与空模式的差异程度可作为检测群落结构性的量化指标[42]。

尽管分析方法简单，但是结构性群落与物种随机组合群落的区别还是很明显[94，98，107]。尽管干扰、物理胁迫、群落动态、捕食、竞争等几乎所有因素都可以改变群落中物种的分布和组成，但种间竞争一直是群落结构性争论的中心[15，16，17，26，43，96]。近来，一些研究海洋系统的生态学家发现，将影响群落组合格局的因素与那些出现在群落组合后的因素分离开，是有效的研究方法。尤其有趣的是，群落组合过程中的异质性能影响群落组合后的群落结构性因素的重要性[37，47]。

在第一软体动物中间宿主的吸虫蚴虫为检验群落结构理论提供了宝贵的系统资料。一些螺类和贝类是20多种吸虫蚴虫的宿主。在所有寄生生态学研究中，宿主提供了自然分散的生境单元。这些软体动物中间宿主数量丰富，随机取样能代表吸虫感染强度。在宿主体内，吸虫蚴虫大量无性繁殖，总重量能达到宿主组织重量的一半。吸虫通过影响宿主生殖系统的内分泌，使宿主丧失繁殖能力[50.55，58，59，93，116]。因此，除了极少数例外，吸虫蚴虫都会将第一中间宿主作为有限资源来利用。通常情况下，一个进入体内的毛蚴或一个被吞食的虫卵会在宿主体内大量无性繁殖，直至宿主死亡。

2 回顾

由于醫学和兽医学的需要，从二十世纪早期就开始研究第一中间宿主螺类的寄生吸虫蚴虫调查研究，包括在热带地区。即使在吸虫感染率很高，而且被多种吸虫感染的情况下，吸虫蚴虫种间双重感染的频率还是很低。可能的原因是：被吸虫寄生的螺类可能停止分泌吸引其它吸虫前来寄生的化学物质，也可能被吸虫感染会改变螺类生理特性以阻止之后的感染。或叫做伴随免疫（concomitant immunity）假说：初次感染后不再被感染与免疫有关。即初次寄生虫感染诱发宿主的免疫防御机制。还没有直接证据或是已知的机制来解释在同一螺类宿主中两种吸虫间的生物拮抗、免疫和不兼容现象。对印度尾蚴的大量调查总结：只有特定种类的吸虫组合才能够引发双重感染现象，其中涉及一些特定的尾蚴种类，如fucrocercariae，剑口尾蚴（xiphidiocercariae）和单口尾蚴（monostome cercariae）[29，97]。

相反，密西根道格拉斯湖（Douglas L.，Michigan）的椎实螺[Lymnaea（=Stagnicola）emarginata]中有高频率的多重感染[19]。提出用概率函数比较实际观测多重感染率（fo）和预期多重感染率（fe）。fe=（A×B）/N，其中A和B分别是实际观测到的被吸虫A和B的感染数目，N是总调查宿主数。如果A与B不是相互独立，那么实际观测到的双重感染率和预测双重感染率会有区别。Cort等人指出，Dubois和Sewell的研究是经过长时间从多个地方采集得到，有可能在他们样本中感染率太低所以观察不到多重感染。因缺乏相应的证据和机制否认了之前提出的解释（免疫力、改变的对吸虫的吸引力、吸虫种间拮抗）。他们发现许多群落组合感染率与空模式中预测频率差不多，但是某些吸虫蚴虫群落组合的感染率比预测值要少得多，甚至完全不出现。尽管他们否定“一些吸虫双重感染可能性很低”，但是他们并没有检测fe和fo之间的差异显著性。因此，在二十世纪三十年代之前的研究工作已经确立了寄生群落生态学的主要问题：吸虫蚴虫群落结构是随机的吗？如果不是，原因？

Lie等探讨吸虫群落双重感染少见现象[12，58，66，103-105]。研究马来西亚椎实螺（Lymnaea rubiginos）、印度扁卷螺（Indoplanorbis exustus）、光滑双脐螺（Biomphalaria glabrata，人类血吸虫宿主）中的吸虫蚴虫，发现有口器蚴虫期的优势种经常捕食亚优势种。另外一些无口器的胞蚴期吸虫蚴虫能间接抑制其它亚优势种的发育。还有一些吸虫蚴虫群落组合中，先入为主决定种间优势关系。在这些群落组合中，种间竞争优势等级是线性关系[61，66]（本文中，将一个物种对另一物种产生负面影响的所有相互作用关系称为竞争）。这些相互作用关系类似同类相食（intraguild predation）[82a]。研究表明初次感染会改变螺类对其它吸虫的易感性。然而，这种改变不是降低二次感染的概率，而是增加二次感染的概率。事实上，特瑞哥澳毕吸虫（Austrobilharzia terrigalensis）是专性的二次感染者[44，113]。时空因素确实会影响最终宿主（成虫寄生在脊椎动物）的行为。环境异质性会影响吸虫在第一中间宿主螺类群落组合过程的行为，并且阻止吸虫二次感染[5，19，32，34，35，54，99，102，104，105]。继Cort密西根淡水椎实螺吸虫系统研究工作后的50年里[19-21]，宿主多重感染研究工作很多，多数认为双重感染比较罕见[5，13，18，45，56，61，64，72，74，83，85，88，102，104，111，117]。一少部分研究估测双重感染率是随机的[23，46，54，89，99]。

Sousa承认种间竞争在螺类吸虫群落结构中起决定性作用[61，102]，从而再次关注这一群落结构问题。同时提出质疑：吸虫种间竞争是否会在螺类种群（群落分室）数量上显著影响群落结构。通过扩大调节干扰的方法研究珊瑚、热带树木和海藻生态系统中吸虫蚴虫群落的多样性模式，Sousa认为：如果竞争起决定性作用，则吸虫群落的最高多样性应该出现在中等大小的螺类中。随着螺类年龄的增长，越来越多的吸虫感染使得吸虫物种多样性起初会增加，然后调节作用会导致被双重感染的大个老年亚优势种消失。但是，在绝大多数调节作用活跃的观测研究中，物种多样性并没有在体积大的螺类中显著减少。因此Sousa认为：竞争对于这些群落并不重要，并且吸虫寄生在螺类群落组合过程中，时空异质性很可能是群落结构性的决定性因素。Fernàndez&Esch;，Snyder&Esch;，以及Curits&Hubbard;重复Sousa的测试，他们也发现在体积大的螺中吸虫的物种多样性并未显著减少。螺类宿主中吸虫群落组合过程，时空异质性学说与竞争假说截然不同，能有效解释多重感染稀少的现象。两种相互独立并且互相拮抗的因子形成异质性的吸虫蚴虫群落组合结构效应。首先，当每个吸虫种类相对感染率在单个研究间变化时，物种隔离就会产生。另一方面，单个的绝对总感染率（包括所有种）变化会增加双重感染的可能性。这两个因素各自独立作用决定宿主间感染率比期望的频度多少。如果多种脊椎动物终宿主在同一地点、多种吸虫利用一种脊椎动物作为终宿主、终宿主迁徙行为有季节性，三种情况下，时空异质性很可能出现在吸虫卵聚集的时间和地点[38，51，74，76，82，88，119]。这些自然史格局会增加在第一螺类中间宿主中多重感染的机会。此外，如下所述，Sousa夸张地预测竞争关系是如此激烈，以至于排除了螺体内的其它吸虫亚优势种[61，102]。这个方法对竞争分析明显不灵敏。要解决这一问题，就需要结合竞争假说来分析时空异质性。换言之，由于螺类群体中吸虫蚴虫群落组合过程中时空异质性会加强或者减弱竞争，有必要将组合与竞争方差分开。

考虑到影响吸虫感染螺类组合过程的影响因素在时间上先于螺体内种间相互作用的影响[47]，Lafferty等提出一个方法计算螺类寄生虫前期作用分布，并且分析异质性组合过程的可用信息。评估竞争影响，并且从程度和方向上量化环境异质性和吸虫种间竞争的关系（种间隔离与环境异质性增强，种间竞争与吸虫间相互作用）。本文假定单个研究中不存在异质性。这很可能使竞争估算计尺度过于保守。在此，我们运用Lafferty等人的方法来分析62套数据，并比较其他数据分析方法的结果。我们还运用meta分析来评估竞争、种间正相互作用和环境异质性（空间、时间、螺类大小，种类），这三个因素对第一中间宿主螺类的吸虫群落结构的影响[64]。

3 方法

搜集大量有关吸虫蚴虫文献和数据。数据包括：宿主总数目、各种吸虫蚴虫在初夏的数量，和双重感染、三重感染、四重感染数目。

将空模式fe=（A×B）/N应用于吸虫蚴虫在螺类群落分布是不够的，因为被感染宿主在随后的竞争中被淘汰，因此并未进入空模式。这就会低估双重感染的预测值。而且这一错误带来的影响还会随优势种的感染率而增加。纠正这个错误需要用每个吸虫种类在任何种间相互作用出现之前的组合过程中的感染率对空模式进行参数化。Lafferty等人提供了群落中所有种群相互作用前感染率的估测方法。大体来说，所有种群相互作用前的感染率与未出现优势种的群落中所有物种的感染率相同[64]。为了得到吸虫群落中相互作用前的感染率，按吸虫-宿主确定优势等级。例如拟蟹守螺、旋节螺、椎实螺和剑形旋节螺的吸虫-宿主体系。通过对强优势种（如棘口吸虫，嗜眼吸虫、异形吸虫等）、弱优势种（如背孔吸虫、血吸虫）以及从属种（如剑口尾蚴）进行分类，来推断优势种和从属种[23，25，34，61，104]。

异质性研究数据分类，有2项根据宿主性别，9项是根据宿主大小，8项根据宿主种类，31项根据地理位置，19项根据时间。为了研究在这些子样本中不同种类吸虫的分布是否会影响相互作用的预测值（如物种隔离、相互作用增强），我们运用Lafferty等人的方法来量化在群落组合过程中空间异质性的影响。有两个步骤：（1）在未分类的子样本中应用空模式，来计算出组合行为均匀发生情况下的双重感染出现数量。（2）若存在异质性，则对每个子样本分别应用空模式，计算出每个子样本中的双重感染数量，将这些数量相加，即为异质性影响下的双重感染数量。通过比较（1）和（2）中的双重感染预期数目，可以估算出组合过程中异质性对相互作用的影响。为比较不同研究中的结果，我们根据公式：[（1）-（2）]/（1）。对这一影响做了标准化处理。另一种数据分析方法要求：（1）统计子样本的异质性的种群的卡方分布来表示种群隔离的显著性；（2）子样本中所有物种感染率的卡方分布。缺点是这种方法不能量化异质性对双重感染预测值的净影响[64]。

对于15项关于多来源（如地点和时间）异质性的研究，估算每一种异质性独立作用时的影响。举例来说，对于一项针对时间和地点的研究，首先计算每种吸虫组合过程中的预估感染率。其次，为确定空间异质性的影响，整理每个时间点内所有地点的数据。然后，计算每一时间点内的预期双重感染数目。将左右时间点的数值相加，这样得到的就是排除空间影响的双重感染估算值。同样也可以用同一地点内的所有时间点的數据来得出排除时间影响的双重感染的估算值。

为了量化在多重感染中种间竞争的影响，比较子样本总体的双重感染估算值和实际观测到的双重感染计算值。由于空模式只计算双重感染，所以把观测到的三重感染（实际几乎不可能出现）计为三次双重感染，把四重感染计为六次双重感染。同样的，为便于不同研究结果的比较，我们用公式：（观测值-总预测值）/总预测值。对结果进行标准化处理。

为量化种间相互作用对整个群落的影响，估算竞争中被淘汰的吸虫所占比例。显然，如果群落中只有极小的一部分进行相互作用，那么，即使竞争对个体影响很大，也不会对整个吸虫群落形成很大影响。由于吸虫种间相互作用更有可能对从属种带来负面影响，对25项以滨螺为宿主的吸虫研究进行更为详细的估算。根据优势等级的四个层次对吸虫种类进行了分类，然后根据所属的层级，量化每项研究中每种吸虫蚴虫被淘汰的个体所占比例。

通过计算吸虫种间作用占比的置信区间，估算每项研究中相互作用或异质性是否显著影响吸虫群落的结构性。具体：比较组合过程中异质性作用前后有相互作用的吸虫蚴虫所占比例[43，64]。用meta分析作为卡方检验的独立重复手段，探讨种间相互作用和异质性是否对吸虫群落的结构性有显著影响。因为meta分析可以包含那些低统计功效（statistical power）的研究，因此我们在meta分析时也将之前排除的15项研究囊括进来了。但是，从这些研究中汇总信息，使之符合卡方检验的条件（预期双重感染数量>5）也是很有必要的。为了检验相互作用的影响，计算每项研究中观测值与期望值的方差（observed-summed）2/summed。在检验异质性四种不同来源的影响时，也采取了类似的方法，不过方差计算公式稍有不同：（summed-pooled）2/pooled。

4 结果

数据包括了300，000多只螺类，时间跨度80多年。总数据资料如表1所示。在四种子样本中，都出现显著的种间隔离与种间组合（图1）。对每一种异质性的meta分析都有很好的卡方检验结果（表2）。研究表明宿主性别差异不影响吸虫蚴虫种间关系。宿主种类没有显著影响，但时空异质性和宿主大小的不同的感染率显著增加种间相互作用的可能性（表1）。许多预期的相互作用并未出现（图1，表1）。由于缺乏统计功效（预期双重感染数量小于3）而被我们排除在外的那些研究则表明他们也有相似的影响（表1）。总体而言，种间相互作用使得双重感染数量很低。出现一个种间互惠（facilitation）案例，即出现比预期更多的双重感染。对于种间相互作用的meta-分析也得出一个很好的卡方检验结果（表2）。在不同种类宿主之间的竞争并没有显著区别（ANOVA，F=.987，df=7，47，p=.452）。异质性对群落结构性的影响与竞争对群落结构性的影响并没有相关性（图1，r=0.15，N=59，p>0.05）。通过比较预期的吸虫总数和实际观测到的吸虫数量，估计竞争大概淘汰13%（总数）或者10%（各研究平均值）的吸虫。图2显示了淘汰的吸虫数量是如何在各项研究中分布的（有些研究表明，由于种间互惠种群数量实际有微小上升）。图3也显示了相似的结果，在滨螺中，从属种被淘汰的数量更多。

图1是异质性和种间相互作用对预测的和观察到的双重感染率的影响的散点图和柱状图。每一个点代表了一项独立的研究。种间相互作用对双重感染的影响通过公式：（observed-sum of expected）/（sum of expected）來计算，而异质性对双重感染的影响通过公式：（sum of expected expected of pooled）/（expected of pooled）来计算。0代表无影响，-1表示双重感染完全消失。实心柱状图表示存在显著影响的研究，空心柱状图表示几乎无影响的研究。有些研究根据取样地点、宿主大小、取样时间和宿主种类被分成了不同的类别。

每项研究中每一吸虫种类丰盛度变化都计算出来，用百分数表示。物种根据竞争优势的不同分为四个等级，1是最有竞争力的。每一条表示在某一等级下被竞争所淘汰的物种所占比例。

5 讨论

宿主时空异质性所造成的种间隔离并不能解释吸虫多重感染罕见的现象。影响吸虫群落结构性最常见的因素是在吸虫群落组合过程中异质性导致种间相互作用加强，其次是种间竞争能显著减少从属种的数量。

5.1 异质性

宿主大小并不显著影响吸虫群落结构，种间排斥大大降低种间负相互作用，地区差异会促进相互作用的物种发生物种隔离，在群落组合过程中时空异质性会大大增加吸虫的种间竞争。不同地点和时间的感染率变化很大（地区：22%-14%；时间：某一地区12%-54%，另一地区5%-26%）。一般螺类宿主年龄与个体大小成正比。很多研究表明随着螺类个体增大，对吸虫感染的抗性也随之提高，而且这种抗性在光滑双脐螺内的遗传基础也已得到充分解释。不同年龄宿主对寄生虫抗性的不同可能导致某一个体大小等级感染率高。个体对栖息地的利用和行为的变化都可能影响感染率。如果吸虫是通过虫卵传播，那么大的螺类相对于小的其瞬时感染率会更高。其原因可能是大螺会捕食更多虫卵。也有可能是大螺相对目标较大。总之，个体大小与感染强度的关系很复杂，而且具有系统特异性。有些研究显示被感染螺类生长较快，而另一些则相反。还有研究显示吸虫蚴虫感染会导致宿主螺高死亡率。这会影响螺类宿主大小与感染强度的关系。除非不同性别的个体大小差异过大，否则不认为性别是异质性来源之一[18，34，3540，76，82，104，105，118]。

终宿主的季节性迁徙可能是时间异质性的原因。当季节性与终宿主，如迁徙涉禽间正相关时，群落组合会周期性出现，而且会加强种间相互作用。只有当终宿主之间季节性行为不相同时，被种间隔离的吸虫表现出时间异质性。这样的异质性可能不会显著改变种间相互作用的频率。优先感染宿主是决定吸虫优势种的一个重要因素。在周期性群落组合过程样本中，会发现许多双重感染。Heyneman和Umathevy将棘口尾蚴的虫卵放入池塘中，而这个池塘中存在他们事先放置的高感染率的从属种：牛裂体吸虫[19，45，46，50，54，60-62，69-71，75，81，87，88，92，93，101，108，116]。

寿命长的螺类受感染时间长，经历多种吸虫侵染过程整合变化。能显示吸虫种间拮抗作用。有相对规律的季节性感染模式，模式包括吸虫感染频率、周期、数量以及螺类季节动态变化。在被吸虫感染寿命长的螺类中，研究最多的是加利福利亚拟蟹守螺，即滨螺和东泥织纹螺。在大个螺类中，感染率经常接近100%。许多生活在淡水的吸虫寿命只有几个月，因此感染常呈季节性变化。如果比较加利福利亚拟蟹守螺和位于佛罗里达大西洋海岸的折纹拟蟹守螺（Cerithidea scalariformis）中的吸虫蚴虫的群落结构和季节性变化，是一个非常有趣的问题，前者寿命高达6-10年，而后者只有1-2年[13，19，34，35，48，51，61，73，76，88，99，102，104，115]。

宿主的适感性（suitability），即它被吸虫感染的可能性，与宿主的专一性（specificity），即吸虫会在多大程度上将它作为专一宿主，都会改变异质性的影响。吸虫蚴虫对某些螺属宿主的专一性会造成吸虫群落组合过程中的异质性。某些宿主会选择特定种类的吸虫，而吸虫对宿主的选择性更甚。因此，当每一种宿主都有它自己特有的吸虫群落时，隔离就产生[64]。

探讨吸虫蚴虫群落结构多用被大家反复研究的常见种，如滨螺等。生态学家通常忽视那些很少被寄生的种类。因此将对宿主有高度选择性的吸虫种类的隔离所带来的对群落结构的影响最小化。而分类研究的样本则展现相反的偏见。罕见种类的吸虫通常感染不易被寄生的宿主。关于涉禽宿主的吸虫问题研究最多。首先，数量极其庞大的螺类给大多数吸虫提供寄生环境，包括生活在海滨泥地的东泥织纹螺，在盐碱沼泽地和红树林的多种拟蟹守螺和在岩石潮间带生活的多种滨螺。其次，在物种组成上非常相似的吸虫蚴虫群落会在距离较远的地方出现，有时也会在不同宿主间出现。在15项滨螺研究中，至少有10项包括舌隐穴吸虫、Renicola roscovita、cercaria lebouri以及鞭带吸虫（Himasthla）。四种拟蟹守螺出现在美国大西洋沿岸、墨西哥海湾、美国太平洋沿岸和科尔特斯海附近。但是，所有研究都报道了老鼠簕睾吸虫（Parorchis acanthus）、三种类似renicolids，一种鞭带吸虫（Himasthla），一种澳血吸虫和三种类似的异形吸虫的存在。表明它们可能是这些群落的重要组成成分，协同寄生，协同进化。第三，这些群落在地域上的广泛分布能解释每个宿主-寄生虫系统受外在群落分布和组合的大系统制约。因为寄生物经常全球性分布，就像洋流对螺类影响，脊椎动物宿主也是基本全球性传播。

与竞争相比，尽管在群落组合过程异质性一直被认为是对群落结构性影响较小的因素，但是某些异质性共同作用可改变整体的种间相互作用频率。既然总体来说异质性会加强种间相互作用，因此与竞争排除相反，无法用异质性解释观测到的低双重感染率[44，69]。

5.2 竞争

一些研究表明，吸虫感染的种间互惠作用（facilitation）能促进其它种类吸虫数量的增加。这指的是专性继发性感染源。如：澳毕吸虫（Austrobiharzia terrigalensis）。会根据实际情况去利用被其它吸虫感染宿主。一些研究表明观测到吸虫种群之间存在正相互作用、负相互作用和中性相互作用的结合。在所有研究中，种间相互作用的净效果是降低双重感染数量。本研究表明竞争的影响比种间互惠影响更大[3，5，19，20，2124，35，36，51，54，，65，80，88，89，111-113，115，119，]。

以下四种因素提高竞争出现的频率：高密度均匀分布的物种、高感染率、由于在群落组合过程中的异质性导致的高种间相互作用、以及优势等级。竞争会排除大多数竞争者。这样强烈的竞争为什么能持续存在？对封闭群落组合系统的竞争物种的解释不适用吸虫蚴虫。同样，这些理论也无法解释海洋系统中开放群落组合过程中的种间相互作用。吸虫复杂的生活史，以及终宿主生活区域分散，决定吸虫群落组合的性质，使许多凶猛的竞争者生活在同一资源丰富，种间作用强的群落[37]。

如果竞争是群落结构性重要的影响因素，那么应该在中等尺寸（或感染率位于中间）的螺属生物中出现物种多样性最高的吸虫群落，因为竞争会使得在大尺寸或高感染率的螺属生物中的从属种被排除。遗憾的是，这一预测具有局限性。对于任意群落来说，当从属种的个体数量很多时，竞争会带来与Sousa预测相反的结果——物种多样性会增加。因此，感染率与物种多样性的负相关性只存在于某些特定情况下。在那些情况下，竞争会导致某些物种的完全消失。这种情况就出现在Sousa所收集的38个地区数据中的2个地区。吸虫物种多样性和螺类大小之间的双曲线关系只有在一些简化的前提下才能成立，但是螺类-吸虫系统并不满足这样的前提。群体中螺类生长速度的不同或者被感染与未被感染的螺类之间的区别，都使得大小并不能表征被感染的螺类的年龄。因此，吸虫物种多样性和螺类大小之间的关系很难解释。Sousa的假设也预言了在高感染率的宿主种群中，竞争会更加激烈，相应的物种多样性会下降。这其实很难去检测，因为最终宿主多样性与寄生在这些宿主身上的吸虫多样性存在关联。Fernandez和Esch指出，即使预测的多样性双曲线出现了，也可能是其它一些原因造成的，如寄生所引起的宿主的死亡可能會掩盖了竞争的影响。最后，关于预测群落物种多样性指标一个重要问题，就是很难检测到它们之间的区别。因此，多样性指标缺乏显著的统计学上的数据变化可能是这种方法的一个缺点[6，35，61，62，81，101，102]。

尽管种间竞争会降低在同一宿主体内种间相互作用的数量，但是它会影响整个宿主群体中吸虫群落的组成吗？一个有趣的观点是，竞争可能是单个螺类中影响结构性的主要因素，但不是整个螺群落中影响结构性的主要因素。这一系统不具有累加效应吗？是因为外在的时空异质性的影响过于巨大以致于掩盖了内在竞争的影响吗？总体来说，我们的分析表明，下群落内的相互作用在群落层级上也是具有累加效应的，因为种间相互作用只有在群落组合过程中某些可能的隔离出现后才会起作用。“重要（important）”是一个有深意的词，它是由非优势种决定的。竞争促进群落形成。竞争对非优势种影响非常重要，因为优势种和非优势种的竞争会大大降低非优势种数量[32，35，90，102，104]。

5.3 吸虫群落研究

对吸虫向第二中间宿主和最终宿主转移的影响的研究也有助于确定异质性是否会随吸虫的生命周期而转移。这些宿主与螺类属相比，活动范围更广，也可能使在螺类中异质性的不同影响趋于相同[64，102，104]。

5.4 环境生物监测

感染率与环境有一定关系。例如，Lafferty指出从未受干扰（25%）和受高度干扰（1%）的盐碱性湿地中，螺类感染率也有细微差别。尽管很难解释不同地区之间的区别，对同一地区不同时间的区别的分析也很有意思。Cort等比较密西根道格拉斯湖的吸虫蚴虫。经过20年的时间，感染率和物种多样性都大大降低，感染率从38%-37%降至12%-15%；物种丰富度从12-15spp.降至3-4spp.。他们认为，假日别墅数量的增加导致脊椎动物数量的降低，特别是生活在海滩附近的涉禽[18，39，63]。

5.5 生物防治

过去研究普遍低估了竞争在以螺类为宿主寄生吸虫群落的影响。对人类危害极大的血吸虫是非常有竞争性的从属种。有研究利用有竞争优势的种类（如棘口吸虫和蹲茎吸虫）作为生物防治剂。生物防治与其他通过降低血吸虫感染人类的风险的手段一样，并未广泛采用，因为全球感染率太低，只有1%-2%。分析表明，导致时空异质性的因素能显著通过局部感染来提高被感染的螺属生物的数量[4，10，12，58，66，72，80]。

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[文獻11-122由于版面有限省略]