戴 鑫，徐 青，余 静，李 燕，施海彬

（南京医科大学第一附属医院 江苏省人民医院放射科，江苏 南京 210029）

MRI在评估直肠癌局部淋巴结转移中的应用价值

戴 鑫，徐 青，余 静，李 燕，施海彬

（南京医科大学第一附属医院 江苏省人民医院放射科，江苏 南京 210029）

目的：分析直肠癌区域淋巴结的MRI影像学表现，评价MRI在评估直肠癌局部淋巴结转移中的应用价值。方法：回顾性分析2015年5—12月经手术治疗并经病理证实的94例直肠癌患者的MRI图像，观察并记录目标淋巴结的短径、边界、信号、ADC值及周围脂肪信号，以病理诊断转移淋巴结阳性为标准进行分组。对转移淋巴结和非转移淋巴结的边界、信号、周围脂肪信号进行卡方检验，短径和ADC值进行t检验。对有统计学意义的诊断指标进行多因素Logistic回归分析，并利用受试者工作特性（ROC）曲线评价诊断价值。结果：转移淋巴结与非转移淋巴结边界、信号及周围脂肪信号有统计学意义（P＜0.05），转移淋巴结和非转移淋巴结的短径分别为（6.25±2.25）mm和（4.80±1.38）mm，两者比较差异有统计学意义（P＜0.05）。多因素Logistic回归分析显示淋巴结短径、边界、信号、周围脂肪信号有统计学意义（P＜0.05）。ROC曲线显示淋巴结边界诊断价值最高，其次为周围脂肪信号、信号和短径，曲线下面积（AUC）分别为0.815、0.798、0.770、0.710。结论：综合分析直肠周围淋巴结短径、边界、信号特点及周围脂肪信号对诊断转移淋巴结有较大作用，其中边缘、周围脂肪信号的作用最为显著，信号、短径也有助于提高诊断。

直肠肿瘤；肿瘤转移；磁共振成像

直肠癌是最常见的消化系统肿瘤之一[1]，近年来发病率呈上升趋势。由于全直肠系膜切除术及新辅助放化疗的使用，降低了局部复发率，延长了患者生存率[2]。准确的术前TNM分期对治疗方案的制定十分重要，而淋巴结转移也是局部复发的重要危险因素[3]。MRI是目前常用并且有效的检查方法。既往的研究关注区域淋巴结大小、边界、信号以及ADC值等，然而其诊断淋巴结转移的敏感性及特异性均不高[4-5]，我们在临床工作中发现，部分转移淋巴结周围脂肪信号不均匀。目前，关于周围脂肪信号的研究较少，因此，本文拟探讨周围脂肪信号在淋巴结良恶性鉴别中的价值，并与淋巴结大小、边界、信号以及ADC值等征象行对比分析，旨在提高直肠癌区域淋巴结良恶性的诊断效价。

1 资料与方法

1.1 一般资料

收集本院2015年5—12月经手术治疗并经病理证实的94例直肠腺癌患者的临床资料，94例患者术后病理均行TNM分期，其中T1期9例，T2期38例，T3期 47例；N0期 46例，N1期 22例，N2期26例；M0期85例，M1期9例，9例M1期患者均为肝脏转移并行肝脏部分切除术。纳入标准：①术前未行新辅助放化疗；②术前接受MR常规及DWI扫描；③图像清晰。其中男53例，女41例，年龄30～83岁，平均（62±9.42）岁。

1.2 设备与扫描参数

采用Siemens MAGNETOM Avanto 3.0T超导型MR设备，采用16通道体部相控阵线圈，常规T1WI 轴位 （TR 722 ms，TE 11 ms），T2WI轴位（TR 4 550 ms，TE 99 ms），T2WI冠状位（TR 4 030 ms，TE 129 ms），T2WI矢状位 （TR 4 000 ms，TE 99 ms），矩阵 320×224，层厚 3 mm，层间距 0.6 mm，FOV 220 mm×220 mm。DWI扫描采用SE平面回波（Echo planar imaging，EPI）序列，b 值分别选取 0、1 000 s/mm2，TR 6 600 ms，TE 91 ms， 激励次数 3 次，FOV 250 mm×210 mm，矩阵 196×159，层厚 5 mm，层间距 0.5 mm。增强扫描，经肘静脉注射Gd-DTPA，剂量0.2 mL/kg，流率3.0 mL/s。

1.3 影像分析

MRI图像由2名具有相关经验的医师独立分析，分别记录淋巴结的短径、信号均匀与否、边界光滑与否、ADC值及周围脂肪信号均匀与否。当信号、边界、周围脂肪信号结果不一致时，通过讨论对结果达成一致；短径、ADC值取其平均值。

ADC值的测量：将T1WI及T2WI平扫图像作为参照，通过手动勾画和复制感兴趣区的方式，避开坏死区域，测量所有目标淋巴结的ADC值。

1.4 淋巴结筛选

与病理科、手术科室合作，将淋巴结按解剖位置进行分组：直肠旁淋巴结（251组），肠系膜下动脉远端、乙状结肠淋巴结（241组），直肠上淋巴结（252组），肠系膜下淋巴结（253组）。术后按组送病理检查，由病理科医生观察后记录每组淋巴结转移与非转移淋巴结个数。根据病理结果，若某组淋巴结全部为转移淋巴结，则将MRI图像中检出的该组淋巴结归入转移淋巴结组；若该组淋巴结全部为非转移淋巴结，则归入非转移淋巴结组，其余不确定淋巴结予以剔除。

1.5 统计学分析

采用SPSS 22.0统计学软件，对淋巴结信号、边界及周围脂肪信号采用卡方检验，ADC值及短径采用t检验，对有统计学意义的诊断指标进行多因素Logistic回归分析，并利用受试者工作特性（ROC）曲线评价诊断价值。P≤0.05为差异有统计学意义。

2 结果

根据术后病理，最终266枚淋巴结纳入分析，转移淋巴结93枚，其中251组淋巴结81枚，241组淋巴结12枚；非转移淋巴结173枚，其中251组淋巴结146枚，241组淋巴结27枚。非转移淋巴结在T2WI上表现为圆形或椭圆形结节，边缘光整，信号较均匀，呈等或稍高信号，ADC图呈等低信号，周围脂肪信号较均匀 （图1），173枚非转移淋巴结中有148枚边缘光整，164枚信号均匀，170枚周围脂肪信号均匀，ADC图均为低信号。转移淋巴结边缘呈毛刺或分叶状，部分淋巴结信号不均匀，ADC图呈低信号，部分周围脂肪信号不均匀（图2）。93枚转移淋巴结中有72枚边缘毛糙，55枚信号不均匀，57枚周围脂肪信号不均匀，ADC图均为低信号。

图1 女，66岁，直肠腺癌。图1a：T2WI轴位显示周围脂肪信号均匀，淋巴结（箭头）信号均匀，边缘光整。图1b：DWI显示淋巴结呈高信号，ADC平均值为1.05×10-3mm2/s，病理证实为非转移淋巴结。 图2 女，67岁，直肠腺癌。图2a：T2WI轴位显示周围脂肪信号不均匀，淋巴结（箭头）信号不均匀，边缘欠光整。图2b：DWI显示淋巴结呈高信号，ADC平均值为1.10×10-3mm2/s，病理证实为转移淋巴结。Figure 1. A 66-year-old female with rectal adenocarcionma.Figure 1a：Axial T2WI shows a nonmetastasizing lymph node(arrowhead)with smooth margin and uniform signal,and the signal of perirectal fat is uniform.Figure 1b：DWI image shows the node is high signal intensity,and the mean ADC value is 1.05×10-3mm2/s. Figure 2. A 67-year-old female with rectal adenocarcionma.Figure 2a：Axial T2WI shows a metastasizing lymph node(arrowhead)with irregular margin and mixed signal,and the signal of perirectal fat is not uniform.Figure 2b：DWI image shows the node is high signal intensity,and the mean ADC value is 1.10×10-3mm2/s.

2.1 淋巴结周围脂肪与转移的相关性

淋巴结周围脂肪信号与淋巴结转移的相关性见表1。周围脂肪信号均匀与否的敏感性及特异性分别为61.3%和98.3%，卡方结果显示MRI表现与淋巴结转移有相关性（χ2=122.814，P＜0.001）。

表1 淋巴结边缘、信号及周围脂肪信号与转移的相关性

2.2 淋巴结边界、信号与转移的相关性

淋巴结边界、信号与淋巴结转移的相关性见表1。边缘光整与否的敏感性及特异性分别为77.4%和85.5%，卡方结果显示MRI显示边缘与淋巴结转移有相关性（χ2=103.514，P＜0.001）。淋巴结信号均匀与否的敏感性及特异性分别为59.1%和94.8%，卡方结果显示MRI与淋巴结转移有相关性 （χ2=96.308，P＜0.001）。

2.3 淋巴结短径、ADC值与转移的相关性

转移淋巴结及非转移淋巴结ADC值和短径的比较见表2。淋巴结短径平均值为（5.31±1.86）mm，P＜0.001；ADC 值平均值为 （1.05±0.21）×10-3mm2/s，P=0.061，P＞0.05，差异无统计学意义。

表2 转移淋巴结与非转移淋巴结短径和ADC值的比较

2.4 对淋巴结短径、边界、信号、周围脂肪进行多因素Logistic回归分析

结果见表3，淋巴结短径、边界、信号、周围脂肪信号有统计学意义（P＜0.05）。淋巴结边界诊断价值最高，AUC值为0.815，其次为周围脂肪信号、信号和短径，AUC值分别为0.798、0.770和0.710。

表3 MRI各诊断因素的Logistic回归分析

3 讨论

目前大部分文献报道将淋巴结形态学、DWI图像作为判断淋巴结转移的诊断指标[6-7]，关于淋巴结周围脂肪信号的研究较少，本文将肠周脂肪信号作为新的评价指标引入。本次研究中MRI共检出60枚淋巴结周围脂肪信号不均匀，206枚淋巴结周围脂肪信号均匀，其敏感性为61.3%，特异性为98.3%，阳性预测值为95.0%，阴性预测值为82.5%，准确率为85.3%，特异性及阳性预测值均较高，卡方检验显示其与淋巴结转移相关，有统计学意义。同时，周围脂肪信号的AUC值为0.798，具有较高的诊断效能。因此，肠周脂肪信号作为一个新的诊断指标，有助于提高对淋巴结转移的诊断准确性 （图3，4）。关于肠周脂肪信号不均匀的病理学基础，此类文献报道较少，笔者认为可能是肠周的血管、淋巴管受到癌细胞的浸润，细胞增多，纤维增生，导致肠周脂肪内出现较多混杂的异常信号影。本文的研究跟Kim等[8]的报道有相一致的地方，他们发现肠周脂肪信号混杂虽然并不常见，但有这一征象的患者都伴有淋巴结转移。

转移淋巴结的形态学表现，包括短径、边界、信号等[9]。淋巴结的短径大小是最常用的淋巴结转移指标，然而该指标并没有统一的标准[8，10-12]，增大的淋巴结可能是炎症反应的结果，淋巴结微转移也经常发生，两者具有一定的重叠。一些学者认为所有观测到的淋巴结都是阳性，而其他一些学者则给出了淋巴结大小的标准 （3 mm、5 mm、8 mm、10 mm），其诊断率各自不等。本研究结果显示其最佳分界值为5.05 mm，对应的敏感性和特异性分别为67.7%、64.2%，这与大多数学者研究结果相仿；Logistic回归分析则显示其P值小于0.05，差异有统计学意义。由于短径小于3 mm的淋巴结MRI图像显示欠清，对淋巴结边缘、信号及ADC值的测量评估有一定困难，故本研究未纳入短径小于3 mm的淋巴结，这亦是本研究的不足之处。淋巴结的信号与边界特点亦是转移淋巴结常用的诊断指标[6]，也有一些学者认为只有当淋巴结短径大于5 mm时，边界和信号的评估才更准确[12]，Akasu等[13]则提出形态学的诊断标准由于观察者不同，是不具有可靠性的。本研究中边缘毛糙的淋巴结97枚，信号不均匀的淋巴结64枚，主要分布在转移组中，淋巴结边界、信号的AUC值分别为0.815、0.770，因此边缘及信号情况对转移淋巴结诊断有着极其重要的意义，综合考虑淋巴结边界不光整、信号不均匀有助于检出转移淋巴结[14]。

DWI探测的是组织内水分子自由扩散所产生的信号，因此当淋巴结发生转移时，区域淋巴结的细胞密度增高，水分子弥散受限，其在DWI图像上信号增高。由于上述变化的产生，DWI也成为了评估淋巴结转移的指标之一，但其诊断转移淋巴结的作用亦有争议[15-18]。本研究发现，直肠癌转移淋巴结与非转移淋巴结ADC平均值分别为 （1.08±0.19）×10-3mm2/s、（1.03±0.22）×10-3mm2/s，差异不具有统计学意义，这与某些学者研究结果相同[18]。

综上所示，随着临床对直肠癌TNM分期要求的提高，影像对直径越来越小的转移淋巴结诊断要求也在提高。仅仅依靠淋巴结的形态学表现诊断淋巴结是不够的，周围脂肪信号作为新的评估指标有着重要的作用，MRI功能序列的应用也有助于提高诊断准确性。

图3 女，56岁，直肠腺癌。T2WI轴位显示周围脂肪信号不均匀，淋巴结（箭头）信号均匀，边缘光整，DWI呈高信号，ADC平均值为1.31×10-3mm2/s，病理证实为转移淋巴结。 图4 男，73岁，直肠腺癌。T2WI轴位显示周围脂肪信号均匀，淋巴结（箭头）信号不均匀，边缘毛糙，DWI呈高信号，ADC平均值为0.93×10-3mm2/s，病理证实为非转移淋巴结。Figure 3.A 56-year-old female with rectal adenocarcionma.Axial T2WI shows a metastasizing lymph node(arrowhead)with smooth margin and uniform signal,but the signal of perirectal fat is not uniform.DWI image shows the node is high signal intensity,and the mean ADC value is 1.31×10-3mm2/s. Figure 4. A 73-year-old male with rectal adenocarcionma.Axial T2WI shows a nonmetastasizing lymph node(arrowhead)with irregular margin and mixed signal,but the signal of perirectal fat is uniform.DWI image shows the node is high signal intensity,and the mean ADC value is 0.93×10-3mm2/s.

[1]Samee A,Selvasekar CR.Current trends in staging rectal cancer[J].World J Gastroenterol,2011,17(7)：828-834.

[2]陈慰慰，李增军，徐忠法.直肠癌新辅助治疗的进展[J].中国医药导报，2013，10（15）：40-42.

[3]Lahaye MJ,Engelen SM,Nelemans PJ,et al.Imaging for predicting the risk factors-the circumferentialresection margin and nodal disease of local recurrence in rectal cancer：a Meta-analysis[J].Semin Ultrasound CT MR,2005,26(4)：259-268.

[4]李亮，韩悦，白玫，等.MRI对直肠癌术前诊断的价值[J].实用放射学杂志，2012，28（5）：706-709.

[5]容蓉，孙晓伟，王霄英，等.MRI和CT对原发直肠癌术前N分期的诊断研究[J]. 实用放射学杂志，2011，27（10）：1495-1498.

[6]Brown G,Richards CJ,Bourne MW,et al.Morphologic predictors of lymph node status in rectal cancer with use of high-spatialresolution MR imaging with histopathologic comparison[J].Radiology,2003,227(2)：371-377.

[7]刘影，张茜.高分辨率MRI、DWI序列对直肠癌术前TN分期的价值[J]. 中国临床保健杂志，2014，17（5）：498-501.

[8]Kim JH,Beets GL,Kim MJ,et al.High-resolution MR imaging for nodal staging in rectal cancer：are there any criteria in addition to the size?[J].Eur J Radiol,2004,52(1)：78-83.

[9]Al-Sukhni E,Milot L,Fruitman M,et al.Diagnostic accuracy of MRI for assessment of T category,lymph node metastases,and circumferential resection margin involvement in patients with rectal cancer：a systematic review and Meta-analysis[J].Ann Surg Oncol,2012,19(7)：2212-2223.

[10]张浩波，张欢，陆兴生，等.MRI在直肠癌术前分期中的作用[J].外科理论与实践，2010，15（6）：647-650.

[11]Ogawa S,Hida J,Ike H,et al.Selection of Lymph Node-Positive Cases Based on Perirectal and Lateral Pelvic Lymph Nodes Using Magnetic Resonance Imaging：Study of the Japanese Society for Cancer of the Colon and Rectum[J].Ann Surg Oncol,2016,23(4)：1187-1194.

[12]Beets-Tan RG,Beets GL.Local staging of rectal cancer：a review of imaging[J].J Magn Reson Imaging,2011,33(5)：1012-1019.

[13]Akasu T,Iinuma G,Takawa M,et al.Accuracy of high-resolution magnetic resonance imaging in preoperative staging of rectal cancer[J].Ann Surg Oncol,2009,16(10)：2787-2794.

[14]Koh DM,Brown G,Husband JE.Nodal staging in rectal cancer[J].Abdom Imaging,2006,31(6)：652-659.

[15]张森，康钰，杜湘珂.扩散加权成像评估结直肠癌区域淋巴结转移预后相关因素分析 [J].中国医学影像学杂志，2015，23（7）：513-516.

[16]亓俊霞，白人驹，张翔，等.薄层MRI联合MR扩散加权成像对直肠癌术前局部分期的价值 [J].临床放射学杂志，2011，30（12）：1783-1787.

[17]马二奎，梁宇霆，郑晓丹.MR扩散加权成像对结直肠癌区域淋巴结转移的诊断价值[J].国际医学放射学杂志，2013，36（5）：418-421.

[18]Heijnen LA,Lambregts DM,Mondal D,et al.Diffusion-weighted MR imaging in primary rectal cancer staging demonstrates but does not characterise lymph nodes[J].Eur Radiol,2013,23(12)：3354-3360.

The application value of MRI in the diagnosis of regional lymph node metastasis in rectal cancer

DAI Xin,XU Qing,YU Jing,LI Yan,SHI Hai-bin
(Department of Radiology,Jiangsu Province Hospital,Nanjing Medical University,Nanjing 210029,China)

Objective:To evaluate the application of MRI in the diagnosis of regional lymph node metastasis in rectal cancer.Methods:During the period from May to December 2015,94 patients with pathologically-proved rectal underwent MRI were included.The clinical data were retrospectively analyzed.The short-axis diameter,margin,signal and ADC values of the target node and the signal of perirectal fat were observed and recorded.Patients were assigned to the malignant node or benign node group according to pathological analysis.Chi-square(χ2)trend test was used to test the margin,signal and the signal of perirectal fat of metastasizing lymph nodes and nonmetastasizing lymph nodes,short-axis diameter and ADC values were compared using the t-test.Multivariate analysis to determine independent significant individual variables by multiple Logistic regression analysis.ROC curve analysis was done to evaluate the diagnostic efficiency.Results:The margin,signal of lymph nodes and signal of perrectal fat showed correlation with the lymph node metastasis(P＜0.05).The short-axis diameter of metastatic nodes and non-metastatic nodes was (6.25±2.25)mm and(4.80±1.38)mm respectively,the differences between the two groups were significant(P＜0.05).The short-axis diameter,margin,signal and the signal of perirectal fat were proved to be significant independent predictors of lymph node metastasis by Logistic regression analysis.The AUC value showed that margin carried the highest credibility for the diagnosis of lymph node metastasis,and the next were the signal of perirectal fat and signal.Conclusion:It was helpful to improve the diagnosis of lymph node metastasis by considering the short-axis diameter,margin and signal of the lymph nodes and the signal of perirectal fat,especially the margin and the signal of perirectal fat.

Rectal neoplasms;Neoplasm metastasis;Magnetic resonance imaging

R735.37；R73-37；R445.2

A

1008-1062（2017）02-0112-04

2016-05-19；

2016-07-08

戴鑫（1992-），男，江苏泰州人，在读硕士研究生。E-mail：dx15950531913@sina.cn

徐青，南京医科大学第一附属医院 江苏省人民医院放射科，210029。E-mail：13776683209@163.com