杨倩，刘艳琴，赵男，贾丽娜，张雪娇，张伟，*

（1.河北农业大学理工学院，河北沧州061100；2.河北省科学技术情报研究院，河北石家庄050021）

食品中展青霉素的研究进展

杨倩1，刘艳琴1，赵男2，贾丽娜1，张雪娇1，张伟1，*

（1.河北农业大学理工学院，河北沧州061100；2.河北省科学技术情报研究院，河北石家庄050021）

展青霉素作为一种广泛存在的、对人和动物健康有害的真菌毒素，是水果及其制品、谷物等食品中的天然污染物，尤其存在于变质的苹果及其制品中。研究表明，展青霉素具有致癌性、致畸性、致突变性、免疫毒性、生殖毒性等多种危害。目前关于展青霉素的脱除技术主要分为物理学方法、化学方法、生物学方法三类。将通过对展青霉素污染状况、生物毒性及脱除技术的研究进展进行综述，为后续深入研究提供理论依据。

展青霉素；生物毒性；脱除技术；研究进展

近年来，真菌毒素在食品中造成的污染事件频频 爆发，引发了公众的极大关注。展青霉素（Patulin，PAT）又称棒曲霉素，作为一种广泛存在的真菌毒素，是由曲霉属和青霉等真菌产生的对人和动物健康有害的次级代谢产物[1]。展青霉素的化学名称为4-羟基-4H-呋[3，2c]吡喃-2[6H]-酮，分子式C7H6O4，易溶于水、乙醇、丙酮、三氯甲烷和乙酸乙酯，微溶于苯和乙醚，不溶于石油醚，在酸性条件下较稳定[2-3]。关于动物实验或细胞试验的毒理学研究表明，展青霉素具有急性毒性、亚急性毒性、生殖毒性、免疫毒性等多种危害[4]。展青霉素被国际癌症研究机构（IARC）归为第三类可疑致癌物质[5]。世界卫生组织（WHO）和欧盟规定展青霉素在食品中的安全限量为50 μg/kg[6]。我国GB2761-2011《食品中真菌毒素限量》规定苹果、山楂制品中展青霉素的限量为50 μg/kg[7]。目前，国内外学者不仅对展青霉素理化性质、产毒条件、检测方法等进行了系统的研究，而且对其生物毒性及脱除技术进行了广泛研究。本文将通过对展青霉素污染状况、生物毒性及脱除技术的研究进展进行综述，为后续深入研究提供一定的理论基础和依据。

1 展青霉素造成的食品污染状况

研究表明展青霉素在水果及其制品、饲料、蔬菜、谷物等中均被不同程度地检测到[8-12]，尤其是苹果及其制品中污染较为严重[13]。

世界各国均在苹果及其他水果制品中不同程度地检出了展青霉素。Leggott等[14]对南非本地零售店采集的60个苹果制品进行展青霉素的分析测定，其中，31份苹果汁样品中有8份检测出了展青霉素，污染水平为5 μg/L～45 μg/L，平均含量为10 μg/L；6份全果制品中有2份检出展青霉素，其含量为10 μg/L；在10份婴儿饮用苹果汁样品中有6份检出展青霉素，水平为5 μg/L～20 μg/L；另外，13份婴儿苹果酱样品未检出展青霉素。Ito等[15]利用固相萃取-液相色谱-质谱联用技术对来自日本的76个苹果汁样品进行分析检测。结果显示15个样品中检出了展青霉素，水平从低于1.0 μg/L到45 μg/L之间不等。Oroian等[16]利用高效液相色谱法对从罗马尼亚市场购买的50个苹果汁样品中的展青霉素进行了检测。结果显示苹果汁样品中的展青霉素水平在低于0.7 μg/L和101.9 μg/L之间不等。其中6%的样品中展青霉素含量超出欧盟规定的最高限量。Rahimi等[17]报道了伊朗国内果汁和膳食中展青霉素的水平，被检测的161个样本（包括苹果果汁，菠萝、梨、桃、石榴、白葡萄和红葡萄果汁）中16.1%的样品存在展青霉素污染，2.5%的样品中展青霉素浓度比欧盟规定的展青霉素（50 μg/kg）的上限高。Lee等[18]利用液相色谱-质谱联用技术对采购自马来西亚的水果制品进行展青霉素的检测。结果发现56个水果制品（包括苹果、芒果、菠萝、番石榴、荔枝、罗望子、刺果番荔枝等）中有3个样品中检出了展青霉素，污染水平为13.1 μg/L～33.7 μg/L。

在我国，中国预防医学科学院等单位对国内水果制品中展青霉素的污染情况进行调查的结果显示：水果制品的原汁、原酱等半成品展青霉素的检出率达76.9%，含量为18 μg/L～953 μg/kg，水果制品的成品中展青霉素的检出率达19.6%，含量为4 μg/L～ 262 μg/kg[19]。Yuan等[20]对中国东北地区采集的苹果制品进行了展青霉素含量的检测，结果显示16%的样品展青霉素浓度高于欧盟规定的展青霉素的上限（50 μg/kg）。

2 展青霉素毒性的研究现状

展青霉素对人和动物具有广泛和强烈的毒性作用。1984年，北京西郊某农场发生奶牛霉麦芽根中毒事件，经研究发现是由于霉麦芽根产生的以棒曲霉毒素（即展青霉素）为主的毒素引起的，奶牛中毒特征表现为反应过敏和肌肉震颤[21]。关于动物实验或细胞试验的毒理学研究表明展青霉素具有致癌性[22-23]、致畸性[24]、致突变性[25]、免疫毒性[26-27]、生殖毒性[28]等多种危害。

2.1 致癌性

Dickens等[22]发现对大白鼠皮下注射展青霉素后，注射部位诱发肿瘤，并相继发现了致畸性和致突变性。Schumacher等[23]研究了展青霉素对中国仓鼠细胞V79的次黄嘌呤-鸟嘌呤磷酸核糖转移酶（HPRT）基因的突变情况。在没有细胞毒性的浓度处理下，展青霉素引起正常的V79细胞内HPRT基因发生明显的突变，并呈现浓度依赖模式。在谷胱甘肽缺失的V79细胞中，展青霉素引起的这种突变率会增加3倍。但是在谷胱甘肽高表达的细胞中没有这种现象。这些结果表明展青霉素是一种具有致突变性的真菌毒素，尤其是在谷胱甘肽浓度比较低的细胞中作用明显。展青霉素能够引起哺乳细胞基因突变可能跟它的致癌性有关。

2.2 免疫毒性

Paucod等[26]研究了展青霉素对Balb/c小鼠免疫系统的作用。结果发现展青霉素在低浓度（1 nmol/L～ 10 nmol/L）处理下对脾细胞有刺激效应，而在高浓度（0.02 mmol/L～0.24 mmol/L）下对脾细胞有明显的抑制作用。Luft等[27]利用展青霉素处理人外周血单核细胞，发现50 ng/L的展青霉素能够引起细胞上清液中细胞因子IL-4、IL-13、IFN-γ和IL-10含量的下降，但细胞因子IL-8和IL-5含量并未受影响。这种细胞因子分泌物的减少并不是展青霉素的毒性决定的，而是具有细胞因子特异性。但是通过添加含巯基化合物后这些效应能够得到消除。同时研究还发现GSH水平的下降可能会影响Th1和Th2细胞之间的平衡。

2.3 生殖毒性

Selmanogˇlu[28]利用展青霉素对鼠龄为5周～6周的雄性老鼠喂养60 d或90 d。经测定发现，与对照组相比，喂养60 d的老鼠精子数量上升，喂养90 d的老鼠精子数量下降。此外，展青霉素处理后对雄性老鼠的精子形态也产生了影响，精子尾部发生异常弯曲、盘绕、粘附等现象。展青霉素喂养组的老鼠病理结果显示附睾和前列腺发生了组织病变。此外，体外实验研究发现，在受体水平，0.5 ng/mL～5 000 ng/mL的展青霉素并不诱导任何特定的报告基因，但它影响了核转录活性。5 000 ng/mL展青霉素在激素水平产生了细胞毒性，使雌二醇水平增加了2倍多。500 ng/mL展青霉素处理下提高了孕酮水平，同时降低了睾酮水平[29]。

2.4 皮肤毒性

Saxena等[30]利用展青霉素对瑞士白化病老鼠进行皮肤暴露实验，发现展青霉素引起鸟氨酸脱羧酶呈剂量和时间依赖性升高。此外，引起DNA损伤、明显的G1/S期阻滞和细胞凋亡现象。此外，展青霉素还引起了p21/WAF1蛋白、促凋亡蛋白Bax和p53蛋白的过表达。展青霉素引发的细胞凋亡是由线粒体内源性途径介导的，表现为引起细胞质中细胞色素C释放以及半胱氨酸天冬氨酸酶-3活性增加。Guo等[31]利用人角化细胞HaCaT细胞作为模型，研究展青霉素对该细胞的毒性作用。结果发现，展青霉素处理引起自噬体的积累，这种积累并不直接由于增强自噬体形成，而是抑制自噬体降解。展青霉素抑制自噬体降解导致p62蛋白积累是一种促生存信号。p62的促生存功能与活性氧介导的细胞保护内质网应激反应有关。

2.5 肾毒性

Zhang等[32]研究表明，不同浓度展青霉素处理肾细胞HEK293后引起细胞增殖受到抑制，引发细胞凋亡、氧化损伤以及线粒体膜电势的下降。Yuan等[33]研究发现展青霉素可致HEK-293细胞DNA链断裂以及活性氧的产生。展青霉素通过溶酶体途径引起DNA链断裂，并由活性氧引起膜稳定性的破坏。

2.6 肠毒性

Mohan等[34]利用结肠癌细胞作为研究对象进行了展青霉素肠毒性的研究。文中测定了展青霉素对鼠结肠粘膜细胞渗透性、离子运输和形态学的影响。结果显示展青霉素引起了跨膜电阻的迅速下降以及渗透率的增加。同时，通过形态学观察能够看到展青霉素处理细胞后引起了粘膜损伤。还有研究发现展青霉素引起结肠癌细胞内ZO-1蛋白发生磷酸化，ZO-1蛋白含量降低以及跨膜电阻下降[35]。

3 展青霉素脱除技术的研究进展

近年来，国内外学者对展青霉素的脱除做了大量研究。食品中展青霉素常用的脱除技术主要分为物理学方法、化学方法和生物学方法等三类。

3.1 物理学方法

主要包括吸附法、辐照法、微波法和超声波法等技术。

硅胶、树脂及其他的多孔物质等具有良好的吸附作用，被广泛应用于降低液态环境中的毒素含量。Appell等[36]利用键合了丙基硫醇功能团的SBA-15硅胶来吸附液态环境中的展青霉素。结果表明在室温下硅胶吸附可以有效减少pH值为7.0的液态环境中的展青霉素含量。另外，在热的低pH值环境下，如60℃的苹果汁中硅胶吸附对展青霉素有很好的脱除效果。

研究表明紫外线辐照也可以减少或消除展青霉素[37-38]。Zhu[38]等对253.765 nm的单色紫外线用于苹果汁或苹果酒商业生产的可行性进行了研究。结果表明紫外照射能够不同程度减少苹果汁或苹果酒中展青霉素的含量。

张小平等[39]利用微波处理法对苹果汁中棒曲霉素（即展青霉素）的含量变化进行了研究。实验从功率和时间两个方面对处理工艺进行了优化，并通过微波处理与普通热处理的对比，探讨了微波处理对展青霉素的破坏机理。结果表明，微波处理法对展青霉素的去除率随微波功率和处理时间的增加而增大；在较优处理条件（中火处理90 s）下，100 μg/L～1 000 μg/L的展青霉素可以得到100%去除；热效应对展青霉素的破坏作用占微波总功效的88%。

为了降低苹果汁中展青霉素的含量，提高苹果汁的安全性，高振鹏等[40]利用超声波处理法对苹果汁中展青霉素的降解效果及条件进行了研究。结果表明，超声波降解苹果汁中展青霉素的最佳工艺参数为超声波功率420 W、处理时间90 min、超声波频率28 kHz、处理温度30℃，在该条件下苹果汁中展青霉素降解率为69.43%，而且试验对苹果汁的关键质量参数影响不大。

3.2 化学方法

主要有臭氧处理法、添加其他物质等。

臭氧杀菌力强，且不产生二次污染，早已被世界上许多国家的学者所认同，并且对真菌毒素也有一定的氧化降解和解毒作用[41-42]。李艳玲等[43]研究了臭氧处理法对苹果汁中展青霉素的降解效果及对果汁品质的影响。结果显示臭氧处理对各浓度的展青霉素都有降解作用。其中臭氧对浓度为50 μg/L的展青霉素处理15 min降解效率最佳，在该条件下，臭氧对苹果汁的品质没有明显的影响，因此，臭氧处理是高效、安全、低廉的展青霉素降解方法，有待于进行深入研究。

果汁护色剂X（JPX）是经米糠、麦皮等天然物质发酵而成，其主要成分是维生素B盐及其衍生物。研究表明，该制品能对各类果汁饮料、茶饮料、啤酒等产品起到很好的护色作用。师俊玲等[44]研究了JPX对苹果汁中棒曲霉素（即展青霉素）的降解作用与条件。结果显示，在苹果浓缩汁生产过程中，用JPX控制展青霉素的较佳方法是，在榨汁阶段加入0.8 g/L，酶解阶段加入1.6 g/L，棒曲霉素的降解率可以达到70%～80%，而且对果汁有很好的护色效果。

总之，这些方法在一定程度上能够实现对展青霉素的降解，但存在效果不稳定以及反应后的降解产物不确定等缺点。

3.3 生物学方法

主要包括降解微生物、拮抗微生物以及失活微生物控制展青霉素等生物控制措施[13]。

对展青霉素具有降解作用的微生物主要包括细菌和真菌。近年来，研究表明乳酸菌对液态环境中展青霉素具有脱除作用。Fuchs等[45]研究了30株不同的乳酸菌对展青霉素及赭曲霉毒素A的降解活性。发现多株乳酸菌对展青霉素有降解活性，其中，动物双歧杆菌VM 12的降解活性最高，可去除液体中大约80%的展青霉素。自1977年Burroughs[46]发现酵母发酵可以去除大约90%的展青霉素后，真菌降解的研究对象主要为酵母菌。Shao等[47]用气相色谱-质谱联用分析了啤酒酵母降解展青霉素过程中的72种代谢物，发现通过酵母菌体发酵，展青霉素可以被转化为6种降解产物。还有研究发现酿酒酵母菌在25℃条件下培养143 h后，可以降解96%的展青霉素[48]。

近年来，拮抗微生物作为一种有效控制水果中真菌毒素的技术手段日益受到关注。研究发现部分酵母菌可以防治水果由致病霉菌引起的病害，这些酵母菌被称为拮抗酵母菌。Castoria等[49]研究发现黏红酵母和罗伦隐球酵母在体外培养情况下能分解展青霉素。还有研究表明[50]香菇培养液对于罗伦隐球酵母防止苹果中扩展青霉的生长及展青霉素的产生具有增强作用。

失活微生物因其吸附效果好、使用更安全等优点，近年来也得到了一定的应用。董媛等[51]利用固定化失活酵母、磁性固定化失活酵母和失活酵母粉进行了苹果汁中展青霉素的去除研究。结果表明，三种处理方法中固定化失活酵母对展青霉素的去除率最高可达70.4%，而且固定化失活酵母处理对苹果汁感官品质无显著影响。磁性固定化失活酵母处理后苹果汁的色值和透光率显著下降。Yue等[52]利用10株失活的酵母菌株研究了苹果汁中展青霉素的含量变化情况，发现酵母菌能够成功降低苹果汁中展青霉素的含量，最大吸附量可以达到70.28%，并且苹果汁的基本理化指标未发生变化。

4 结论与展望

食品质量与安全问题已成为社会关注的焦点，因为这直接关系到人类的身体健康和生命安全，关系到经济发展和社会和谐。我国是世界上水果产量最大的国家，其中苹果及其制品中展青霉素的污染已成为我国水果及其制品出口创汇的技术性及贸易性壁垒，因而控制水果制品中的展青霉素具有重要的现实意义。目前关于展青霉素的脱除技术中生物手段较为安全有效，虽然已有许多关于微生物及菌体脱除展青霉素的研究报道，但尚未实现工业化应用，且未研究展青霉素脱除后是否会产生有毒物质及是否会造成二次污染的安全问题。因此，未来应重点探索有效脱除展青霉素且能保持食品原有品质的脱除技术，实现真正意义上的安全、高效、绿色的生物防治。

目前，既往的研究已经从免疫毒性、生殖毒性、皮肤毒性、肾毒性以及肠毒性等多个角度解读了展青霉素的毒性作用，其研究成为近年来真菌毒素领域的研究热点。但关于展青霉素的致毒机制尚不完全清楚，因此，还需对展青霉素的致毒途径、生物学作用及其作用机制做更深入的研究，这些研究工作对于降低展青霉素对人类健康的危害显得尤为重要和紧迫。

当前，各国对食品中的展青霉素都做了限量规定，并要求严格执行，有关展青霉素的检测手段也在快速发展。国内外关于展青霉素的检测方法的研究也取得了一些进展，主要有薄层色谱（TLC）、高效液相色谱（HPLC）、液质联用（LC-MS）、气相色谱（GC）、气质联用（GC-MS）等方法[53]。此外，还有关于免疫检测方法的研究。免疫检测方法可实现现场检测，但该法仅为一种定性测定方法，因此需要科研工作者开发免疫检测与其他技术联用的快速检测技术，实现对大量样品更加快速、稳定、准确的检测方法。

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Research Progress on Patulin in Food Products

YANG Qian1，LIU Yan-qin1，ZHAO Nan2，JIA Li-na1，ZHANG Xue-jiao1，ZHANG Wei1，*
（1.College of Science and Technology，Hebei Agricultural University，Cangzhou 061100，Hebei，China；2.Hebei Provincial Institute of Scientific and Technical Information，Shijiazhuang 050021，Hebei，China）

As a kind of widespread and harmful mycotoxin to human and animal health，patulin is the natural contaminants in fruit and its products，grain and other food products，especially existing in putrid apple and its products.Studies have shown that patulin possesses carcinogenicity，teratogenicity，mutagenicity，immunotoxicity，reproductive toxicity and other hazards.At present，the removal technology of patulin were mainly divided into three categories，including physical method，chemical method and biological method.This article summarized the research progress on contamination status，biological toxicity and removal technology of patulin，and provided certain theoretical basis for subsequent research.

patulin；biological toxicity；removal technology；research progress

10.3969/j.issn.1005-6521.2017.08.049

2016-07-27

河北农业大学理工基金重点项目（ZD201620）；河北农业大学引进博士专项（ZD201623）

杨倩（1986—），女（汉），讲师，博士，研究方向：真菌毒素致毒与防控。

*通信作者：张伟（1963—），男（汉），教授，研究方向：有害微生物检测与控制。