宫超，宋长春，谭稳稳，张加双

1. 中国科学院东北地理与农业生态研究所，中国科学院湿地生态与环境重点实验室，吉林 长春 130102；2. 中国科学院大学，北京 100049

三江平原沼泽湿地垦殖对土壤微生物学性质影响研究

宫超1, 2，宋长春1，谭稳稳1，张加双1

1. 中国科学院东北地理与农业生态研究所，中国科学院湿地生态与环境重点实验室，吉林 长春 130102；2. 中国科学院大学，北京 100049

摘要：沼泽湿地垦殖对全球碳循环有重要影响，可以对全球气候系统产生反馈调节作用。土壤微生物学指标是反映不同土地利用方式最敏感的指示因子，可以在早期反映土壤有机碳的变化情况。以我国三江平原典型沼泽湿地、湿地垦殖为水田（15 a）和旱田（25 a）3种土地利用方式为研究对象，开展了沼泽湿地垦殖对土壤微生物学性质变化影响研究。结果表明，沼泽湿地垦殖为水田和旱田后土壤有机碳、全氮含量显著降低（P=0.001），其中有机碳平均降低了31.50%、51.38%，全氮降低了49.81%、63.88%，旱田减少量显著高于水田，垦殖后全氮损失量高于有机碳引起土壤质量的下降。湿地开垦后土壤微生物量碳和土壤基础呼吸显著降低（P<0.001），土壤有机质和养分可利用性下降，微生物活性降低，但开垦后二者在0～10和10～20 cm土层间的差异变弱；微生物熵总体表现为降低趋势，旱田和沼泽湿地0～10 cm土层差异不显著（P=0.728），10～20 cm土层差异显著（P=0.005），反映出农田土壤活性有机碳分配比例的降低；湿地垦殖后，水田土壤呼吸商（qCO2）升高，而旱田qCO2值显著降低（P=0.003），说明微生物在不同土地利用方式下对底物基质碳源利用策略发生改变；经回归分析发现，qCO2和土壤有机碳、全氮含量呈显著正相关，表明微生物对基质碳利用率随土壤质量的改善而降低。

关键词：沼泽湿地；土壤有机碳；微生物量碳；土壤呼吸商；三江平原；垦殖

引用格式：宫超，宋长春，谭稳稳，张加双. 三江平原沼泽湿地垦殖对土壤微生物学性质影响研究[J]. 生态环境学报, 2015, 24(6): 972-977.

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湿地生态系统仅占全球陆地表面积的4%～6%，却储存了高达全球土壤碳库1/3的有机碳，其微弱变化都会影响大气中温室气体浓度，在全球碳循环中发挥不可替代的作用（Roehm，2005；Gorham，1991）。湿地由于低温、厌氧（常年或季节性积水）及相对养分匮乏的条件造成土壤有机碳的大量积累，极易对外界环境改变产生反馈效应，加速或减缓全球变暖进程，湿地土壤碳库稳定性及其影响因子研究越来越受到重视（Aerts等，2006；Moore等，2007）。土地利用方式、人为管理措施以及环境因子的变化将对土壤在全球碳循环中源/汇功能产生重要影响，全球环境变化是自然因素和人为活动共同作用的结果，而由于人类活动导致的陆地生态系统土地利用方式改变比任何其他的全球变化内容都要强烈和深远（Sanneke和Peter，2013）。沼泽湿地的开垦过程，使湿地植被受到严重破坏，土壤环境受到剧烈扰动，导致大量碳排放到大气中，将加速全球变暖趋势，生态系统服务功能显著下降（宋长春等，2004；王丽丽等，2009）。土壤有机碳在微生物作用下，其稳定性与养分循环过程及其可利用性密切相关，已有研究表明微生物学性质对外部环境条件变化尤其敏感，是有机碳变化的重要指示因子。其中，微生物量碳可以快速有效的反映土壤有机质和养分可利用性的变化，微生物熵（微生物量碳/总有机碳）反映了土壤有机质向微生物量碳的转化情况，是评价土壤有机碳动态和质量的有效指标（Lagomarsino等，2009），土壤呼吸商（qCO2）可以用来评价土壤微生物利用有机碳的效率及土壤受干扰程度（Wardle和Ghani，1995）。以上各指标是土壤质量变化的敏感性指标，可以在早期预测土壤有机碳的变化趋势，在评价土地利用方式对土壤碳周转及其稳定性影响因素研究中有重要应用（周焱等，2009；张金波等，2006）。目前，土地利用方式改变引起的土壤碳收支动态变化、有机碳周转的微生物学作用机制仍需加以研究，在合理有效利用土地资源同时，适当通过人为措施来增加土壤固碳潜力，以减缓全球变暖效应。湿地生态系统在调节大气中温室气体浓度、涵养水源等方面起着不可替代的作用，但长期以来，尤其在我国东北地区，湿地垦殖现象严重，造成湿地生态系统功能的明显降低，包括土壤碳蓄积及养分的维持，对全球碳循环过程产生不可忽视的影响（Miras等，2014）。

三江平原是我国面积最大、沼泽湿地分布最集中的地区，也是近半个多世纪以来沼泽湿地被大面积开垦为农田的区域（Zhang等，2007；宋开山等，2008）。湿地垦殖后植物种类组成和土壤微生物群落组成及结构，土壤温湿度和理化性质上的差异，将对土壤微生物学性质产生很大影响，影响土壤碳库稳定性及其周转（Luo等，2013；宋长春等，2005a）。以往的研究中，已大量开展沼泽湿地垦殖对温室气体排放、土壤水热条件变化与碳、氮动态变化的影响研究等（宋长春等，2005b；张金波等，2006；郝庆菊等，2007，2005），但有关湿地垦殖后对土壤微生物学性质的影响还未见报道，这对土壤碳库稳定性影响机理研究产生一定的不确定性。本研究通过对三江平原沼泽湿地垦殖前后土壤微生物学性质变化的对比研究，明确沼泽湿地垦殖对土壤微生物学性质的影响及其原因，探讨该地区湿地开垦对土壤碳周转的微生物学作用机制，为全球气候变暖背景下土壤碳库稳定性及固碳潜力变化预测研究提供参考。

1　材料与方法

1.1研究区概况

研究区位于中国科学院三江平原沼泽湿地生态试验站（47°35′N，133°31′E，56 m a.s.l.），该区属于温带大陆性季风气候，年均气温2.5 ℃，1月平均气温-21 ℃，7月平均气温22 ℃左右，无霜期125 d左右，年降水量550～600 mm，多集中于7、8月；主要湿地类型为常年积水型毛苔草（Carex lasiocapa）沼泽和季节性积水小叶章（Calamagrostis angustifolia）沼泽化草甸；植被类型以草本植物为主，主要有毛苔草、漂筏苔草（Carex pseudocuraica）、乌拉苔草（Crex meyeriana）、小叶章等；土壤类型为草甸沼泽土、腐殖质沼泽土、泥炭沼泽土、潜育白浆土和草甸白浆土。

表1　不同土地利用方式土壤的部分理化性质Table 1 Soil chemical and physical properties of different land use types

1.2土壤样品采集与处理

在研究区域内选择沼泽湿地、沼泽湿地垦殖为水田和旱田3种土地利用方式的样地各一块，沼泽湿地优势物种为小叶章，土壤类型为草甸沼泽土；水田种植水稻（Oryza sativa），旱田种植大豆（Glycine max），采样时距离湿地开垦后15、25年。土壤样品采集于2013年9月下旬，按照“S”型在每块样地选择7个采样点，每两个样点间距不低于5 m，采样深度为0～10和10～20 cm两层，去除枯枝落叶层后用内径5 cm的土钻随机采取3个土柱，混合后得到一个样点的样品。所有样点取得的土样采好后带回实验室，将同层土样完全混合后分成两部分，一部分过2 mm筛后放入冰箱中4 ℃保存，以测定土壤基础呼吸、微生物量碳；另一部分自然风干后过0.25 mm筛，测定土壤有机碳、全氮、全磷含量和pH值。

1.3土壤样品分析方法

土壤基础呼吸测定：取20 g（干土重）鲜土平铺于500 mL培养瓶中，调节其含水量为60%田间持水量，在20 ℃下培养48 h，产生的CO2量作为土壤基础呼吸。CO2产生量在12 h内用HP4890气象色谱测定。土壤微生物量碳（MBC）采用氯仿熏蒸-K2SO4浸提法，计算公式为：MBC=EC(熏蒸土壤-未熏蒸土壤)/0.38，微生物商=MBC/土壤总有机碳，土壤呼吸熵（qCO2）为土壤基础呼吸与MBC的比值。土壤有机碳采用重铬酸钾氧化外加热法测定，全氮采用凯氏定氮仪法，全磷采用钼锑抗比色法，pH值采用无CO2水浸提（1∶2.5）电位计法（鲁如坤，2000）。本研究中的土壤基本理化性质如表1所示。

1.4数据处理

本实验中所有数据采用SPSS16.0数据统计分析软件进行分析处理，采用单因素方差分析法（one-way ANOVA）和最小显著差异法（LSD）比较沼泽湿地垦殖对土壤微生物学性质变化的影响，文中图通过Origin 8.5获得。

2　结果与分析

2.1湿地垦殖对土壤有机碳和全氮含量的影响

沼泽湿地垦殖后土壤有机碳和全氮含量均表现出明显降低的特点，垦殖前后土壤碳、氮含量分别位于37.61～95.64、1.76～6.26 g·kg-1之间，0～10 cm土层高于下层10～20 cm，具体表现为旱田<水田<湿地（表1）。湿地开垦为水田、旱田后有机碳含量平均降低了31.50%、51.38%，氮含量则降低了49.81%、63.88%，旱田土壤碳、氮损失量高于水田，且氮素相对损失量高于碳损失量。其中，0～10 cm土层有机碳含量分别降低了39.40%、57.72%，10～20 cm土层则减少了19.86%、42.07%，相应的土壤氮含量在0～10 cm土层降低了53.99%、67.41%，10～20 cm降低了43.90%、58.69%（表1）。0～10 cm土层碳、氮减少量均高于平均值，而下层10～20 cm土层减少量要低于平均值，0～10 cm土层受外界环境条件变化扰动较大。湿地开垦为农田后，由于氮素的损失量相对高于碳，使得土壤C/N比值显著升高（P<0.001），而水田和旱田间差异不显著（P=0.528，表1）。垦殖后C/N比值的升高，表明湿地垦殖为农田后土壤质量的下降。

2.2湿地垦殖对土壤微生物量碳（MBC）和微生物熵影响

微生物量碳仅占土壤有机碳很小一部分，与土壤碳、氮循环密切相关，也是有机碳动态变化的敏感性指标，本研究中垦殖前后MBC和微生物熵变化如图1中a、b所示，表现出相似的变化特点。由图1a可知，MBC在开垦后显著降低（P<0.001），而水田和旱田间无显著差异（P=0.269）；水田和旱田0～10 cm土层MBC开垦后分别减少了63.25%和61.14%，10～20 cm土层则减少了68.98%和56.12%，都以水田减少最多；湿地和水田0～10 cm土层MBC均大于10～20 cm土层（P<0.001，P=0.038），而旱田差异不显著（P=0.498）。微生物熵是MBC占土壤总有机碳的比例，反映了输入的土壤有机质向MBC的转化情况，是土地利用方式改变引起土壤总有机碳变化的前期敏感指标。湿地开垦前后不同土层间微生物熵变化情况如图1b所示，也表现出降低的趋势。沼泽湿地和旱田0～10 cm土层微生物熵（2.75%和2.62%）差异不显著（P=0.728），但是显著高于水田（1.66%，P<0.001）；10～20 cm土层中沼泽湿地土微生物熵最大（3.35%），分别是水田和旱田的2.32和1.42倍，三者间差异显著（P=0.005），开垦后水田土壤微生物熵显著降低，活性有机碳分配显著减少。

图1　垦殖对土壤微生物学性质变化影响Fig. 1 Effects of reclamation on soil microbial properties (mean ± SE, n=3)

2.3湿地垦殖对土壤基础呼吸和呼吸商（qCO2）影响

土壤基础呼吸是微生物活性的重要指标，反映了土壤碳代谢活动强弱，是有机质周转强度的重要表征。湿地开垦后土壤基础呼吸显著降低，由开垦前的2.28 mg·kg-1·h-1降为开垦后的0.81和0.44 mg·kg-1·h-1（以CO2-C计），具体表现为旱田<水田<湿地（图1c）。沼泽湿地0～10和10～20 cm土层基础呼吸差异显著（P<0.001），而水田、旱田间差异不显著（P=0.304，0.941）。qCO2是用来评价土壤微生物利用有机碳效率的重要指标，qCO2值越高，表明微生物对底物碳源利用率越低，利于土壤碳排放；反之，则说明有机质在周转过程中，多数用于构建微生物体。本研究中，0～10和10～20 cm土层qCO2值分别位于0.42～0.89、0.44～1.08 mg·g-1·h-1之间，最大值均出现在水田中，表明水田土壤微生物对碳源利用率较低（图1d）。旱田qCO2值显著低于湿地和水田（P=0.003），微生物对底物碳源的利用率相对较高；湿地和水田0～10 cm土层qCO2值差异不显著（P=0.732），而水田10～20 cm土层qCO2值显著高于湿地和旱田（P=0.010）。

2.4土壤呼吸商（qCO2）和土壤有机碳、全氮的关系

若不考虑土地利用方式和不同层次的差异，对qCO2和土壤有机碳、全氮进行回归分析表明（图2），它们之间存在显著的正相关关系，r2分别为0.565 和0.575，由此可以知道，土壤呼吸商不仅受有机碳含量的影响还与土壤氮含量有关，也就是说土壤养分状况也是影响有机碳周转的重要因素。

3　讨论

3.1湿地垦殖对土壤碳、氮的影响

沼泽湿地开垦是影响大气中温室气体浓度变化的重要原因之一，尤其是北方自然生态系统地表积累了大量的有机质，对环境条件改变表现出较高的敏感性（Moore等，2007）。本研究中，湿地开垦为水田（15 a）和旱田（25 a）后，碳、氮含量明显降低，与王丽丽等（2009）的研究结果一致，这与土壤水热条件、植被覆盖物差异以及人为因素的影响（如土地翻耕、农作物收割等）有关（Post等，2001；陈广生和田汉勤，2007）。宋长春等（2005b）研究表明，沼泽湿地垦殖后，土壤温度有升高趋势，开垦初期微生物呼吸通量变大，加速了有机碳的损失；杨利琼等（2013）的研究结果也表明，开垦降低了湿地的碳吸收能力，导致更多的碳参与到生态系统碳循环过程释放于大气中。土壤耕翻过程，尤其是深耕，有机碳含量较高的表土与碳含量较低的下层土发生层次改变的同时，严重减少了土壤团聚体的物理保护作用，导致土壤有机质稳定性降低，更容易被微生物分解损失掉（Poeplau等，2011）。表层0～10 cm减少量均要高于10～20 cm土层，是由于开垦后上层土水热条件适宜，且作物残体、植物根系等多集中于土表，微生物活性较强引起土壤有机质周转加快，造成土壤碳及养分的大量损失（Chapman等，2012）；旱田碳、氮减少量多于水田，水热因素差异是重要影响原因之外，旱田通常也会经历较多的干-湿交替现象，加速了有机质矿化过程。另外，开垦时间越长，土壤碳、氮损失量也越多，最终趋于稳定，湿地复垦则有利于碳氮的积累（张金波和宋长春，2004）。Post和Kwon（2000）研究结果表明，自然植被转为农田后表层20 cm有机碳在耕作30～50年后损失量高达50%，本研究结果也在该范围内，说明自然生态系统开垦后土壤生态服务功能降低是一共性特点。

图2　qCO2与有机碳、全氮的关系Fig. 2 Relationship between qCO2and soil organic C, total N

3.2湿地垦殖对土壤MBC和微生物熵的影响

土壤MBC和微生物熵是土地利用方式变化最敏感的指示因子，是评估人为因素对土壤生物地球化学循环过程影响的重要途径。湿地开垦为农田后MBC含量显著降低，由开垦前的2399.82 mg·kg-1降到开垦后的818.55 mg·kg-1（水田）和981.98 mg·kg-1（旱田），MBC减少量要比有机碳变化更为敏感，这与霍莉莉（2013）的研究结果一致。严登华等（2010）对滦河流域不同土地利用方式下土壤MBC进行比较研究，发现河滩地土壤MBC含量显著高于农田。湿地植被生物量丰富，土壤有机质来源充足，而在转化为农田后，由于耕作措施、植物残体的移除导致可利用基质的减少是土壤MBC降低的重要原因。张金波等（2006）研究表明，沼泽湿地开垦为旱田1～3年，土壤微生物量碳迅速下降，之后变化趋于平缓，15～20年之后下降到最低点300 mg·kg-1左右，黄靖宇等（2008）研究结果也表明沼泽湿地垦殖后土壤活性碳组分的显著降低。湿地开垦后，土壤微生物量碳与总有机碳降低趋势的差异，使垦殖前后土壤微生物熵发生明显改变，与MBC变化特点基本一致。本研究中沼泽湿地土壤微生物熵最高，并且下层土高于上层土，主要是因为下层土有机碳含量显著低于上层土。垦殖后微生物熵显著降低，是由于开垦后土壤微生物量碳显著降低引起。有研究表明，湿地开垦后土壤有机碳稳定性降低，大量碳被排放到大气中的同时，活性有机碳可利用性下降，使微生物量碳在总有机碳中的分配比例降低，从而引起土壤微生物熵的降低（张金波等，2006）。湿地垦殖后不同土壤碳库中碳分配的差异将显著影响土壤-大气间的碳交换过程，对全球气候系统产生反馈调节作用。

3.3湿地垦殖对土壤基础呼吸和qCO2的影响

沼泽湿地垦殖为水田和旱田后土壤基础呼吸显著下降，仅占开垦前的46.24%和24.51%，与以往研究结果相同。土壤基础呼吸强度与植被净初级生产力表现出正相关关系，湿地植物生物量丰富，而垦殖后大量生物量碳被移除生态系统，是基础呼吸减弱的重要原因（周焱等，2009；Raich和Schlesinger，1992）。同时，沼泽湿地垦殖后土壤质量的下降和微生物易利用碳源的缺乏，以及土壤微生物活性及多样性降低，也将引起土壤基础呼吸的下降（Wang和Wang，2011）。qCO2是反映土壤质量变化及微生物对底物碳利用效率的重要指标，微生物生理胁迫、物理扰动、养分可利用性改变等都会引起垦殖前后qCO2的变化（Daniel和Kate，2014；Dilly和Munch，1996）。由图2可知，qCO2与有机碳、全氮含量正相关，说明在碳源、养分（N）供应充足情况下，微生物对底物能源物质利用率降低，这与张伟东等（2009）的研究结果一致。湿地垦殖后土壤微生物群落结构组成改变，相对于K-策略微生物来说，R-策略微生物将更多的能量用于繁殖个体，对底物碳源利用率较低（Courtney等，2015）。旱田土壤基础呼吸显著降低导致其土壤呼吸商值最小，加之有机碳含量最低，导致微生物对底物基质碳源利用率发生变化，反映出微生物在不同环境条件下的适应机制有所差异。同时，湿地垦殖前后土壤pH值的差异也会影响微生物群落结构及其组成，影响微生物对底物碳源的利用效率，进而作用于土壤有机碳的周转过程。已有研究表明，湿地生态系统固碳量要显著高于农田生态系统，但Wiesmeier等（2014）对德国东南部土壤固碳潜力进行了估算，得出该地区农田土壤碳饱和情况仅为50%左右，意味着农田土壤还可以储存大量额外的有机碳；Poeplau和Don（2015）也认为，农田土壤是重要的、巨大的潜在全球碳汇，在地-气碳循环过程中发挥重要作用。三江平原地处我国中高纬度地区，陆地碳汇作用不容忽视，随着大面积的开垦，农田面积大面积增加，采用合理的管理措施维持/提高产量的同时增加农田土壤固碳量，将对减缓全球变暖效应发挥不可忽视的作用。

4　结论

三江平原沼泽湿地垦殖可以显著影响土壤生态过程，对土壤碳、氮和微生物学性质变化产生明显影响。湿地垦殖后，土壤碳、氮含量显著降低，但碳/氮比值升高，土壤质量下降；水田和旱田0～10 cm土层碳、氮减少量显著高于10～20 cm土层，上层土更易受到外界环境条件变化的扰动。土壤活性有机碳是微生物活动的重要能量来源，湿地垦殖后活性有机碳分配减少，微生物活性下降，是土壤基础呼吸和微生物熵降低的重要原因；垦殖前后土壤呼吸商的变化表明土壤环境条件改变引起微生物对底物碳利用效率的差异，微生物在不同土地利用方式下对基质碳利用策略/途径发生了改变，影响土壤有机碳的周转。明确沼泽湿地垦殖对土壤微生物学性质变化的影响，对于准确理解土壤有机质周转的微生物学驱动机制，土壤有机碳库稳定性及其影响因子研究具有重要意义。

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Effects of Marshland Reclamation on Soil Microbial Properties in the Sanjiang Plain, Northeast China

GONG Chao1, 2, SONG Changchun1*, TAN Wenwen1, ZHANG Jiashuang1
1. Key Laboratory of Wetland Ecology and Environment, Northeast Institute of Geography and Agroecology, Chinese Academy of Sciences, Changchun 130102, China; 2. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China

Abstract:Reclamation of marshland to farmland has great effects on global carbon cycling and inducing feedbacks to global climate change. Soil microbial properties are the most sensitive and indicative factors of land use changes that can reflect the dynamics of soil organic carbon (SOC) in the early stage. This study took the typical marsh wetland, wetland reclamation to paddy field (15 a) and soybean field (25 a) as the objectives to research the effects of reclamation on the soil microbial properties in the Sanjiang Plain, Northeast China. The results showed that the contents of SOC and total nitrogen (TN) were significantly decreased after marshland reclamation (P<0.001). The average SOC content was reduced by 31.50%, 51.38% and 49.81%, 63.88% of TN, respectively. The reduction of soybean field was higher than that of paddy field and the high TN reduction relative to SOC induced the decrease of soil quality. The soil microbial biomass carbon (MBC) and basal soil respiration (BR) were also significantly decreased (P<0.001), the availability of SOC and nutrients decreased and caused the decline of the microbial activity. Meanwhile, the differences of MBC and BR between 0～10 cm and 10～20 cm soil layers weakened and the heterogeneity decreased after reclamation. The microbial quotient showed a decreasing trend and the difference in 0～10 cm soil layer of soybean field and wetland was not significant (P=0.728), while that of 10～20 cm was significantly different (P=0.005), reflecting the decrease of soil labile organic allocation after reclamation. The soil metabolic quotient (qCO2) of paddy field increased and that of soybean field significantly decreased (P=0.003) indicating the varied microbial carbon use efficiency of different land use types. The qCO2had significantly positive correlations with SOC and TN by regression analysis, suggesting that the substrate use efficiency of soil microbes decreased with the improvement of soil nutrients condition. This study manifests that the soil biogeochemical cycling will be greatly influenced by the changed microbial properties.

Key words:marshland; SOC; microbial biomass carbon; soil metabolic quotient; Sanjiang Plain; reclamation

收稿日期：2015-04-02

作者简介：宫超（1984年生），男，博士研究生，研究方向为生态系统碳氮循环与全球变化。E-mail: gongchao105@163.com

基金项目：国家自然科学青年基金项目（41401106）；中国科学院战略性先导科技专项（XDA05050508）

中图分类号：X142; S154.3

文献标志码：A

文章编号：1674-5906（2015）06-0972-06

DOI:10.16258/j.cnki.1674-5906.2015.06.010