崔娟 吴雪 乔方 李文博 史树森

摘要 大菜粉蝶Pieris brassicae是十字花科蔬菜上的重要害虫之一。本文通过田间观察结合室内饲养，系统描述了该虫各发育阶段的形态特征，记录了发育历期、生活史及其生活习性。大菜粉蝶在长春地区1年发生3代，以蛹越冬。成虫多产卵于叶背面，每块卵10～207粒。幼虫5个龄期，群集为害，随着幼虫龄期的增长，头壳宽度与体长逐渐增加，各龄期头壳宽度和体长生长模型为：yW=1.727e0.557x （R2=0.998）和yL=0.031x2+0.339x-0.013（R2=0.994）。取食白菜、油菜、甘蓝和萝卜4种寄主的幼虫发育历期存在显著差异，取食白菜发育最快，取食油菜的蛹最重，白菜和油菜更适宜其生长发育。本研究描述了大菜粉蝶各发育阶段的形态特征，明确了其主要生物学特性，为该害虫的识别监测和综合防控提供了理论基础。

关键词 大菜粉蝶; 形态特征; 发育历期; 生活史; 生活习性

中图分类号： S 433.4

文献标识码： A

DOI： 10.16688/j.zwbh.2021680

Abstract Pieris brassicae is one of the most important pests of cruciferous vegetables. The morphological characteristics， developmental duration， life cycles and the habits of various developmental stages of P.brassicae were investigated in the field and laboratory. Three generations of P. brassicae were observed per year in Jilin province and overwintered mainly as a pupa. Females laid eggs on the back of leaf， and the number of eggs per mass varied from 10 to 207. The larvae had five instars， feeding on the host plant in a clustered way. Both head width and body length increased with increasing instar， head width： yW=1.727e0.557x （R2=0.998）; body length： yL=0.031x2+0.339x-0.013 （R2=0.994）. The developmental durations of P.brassicae larvae feeding on Chinese cabbage， rape， cabbage and radish showed significant differences. The shortest duration was observed on Chinese cabbage， and the heaviest pupae were recorded on rape. These results indicated that the Chinese cabbage and rape were beneficial to the development of P.brassicae. This study preliminarily clarified the morphological and biological characteristics of different developmental stages of P.brassicae， which helps in the identification of P.brassicae in the field and provides some crucial information for developing control and prevention strategies.

Key words Pieris brassicae; morphological characteristics; developmental duration; life cycle; habits

大菜粉蝶Pieris brassicae属鳞翅目Lepidoptera粉蝶科Pieridae，是十字花科蔬菜上的重要害虫之一［1］。以幼虫群集于寄主叶背取食为害。低龄幼虫取食量小，啃食叶肉，高龄幼虫分散成小群暴食为害［2］。为害严重时将叶片吃光，仅留叶脉，并能钻蛀到甘蓝、花椰菜球茎中为害，粪便污染菜株，甚至造成菜株腐烂，严重影响十字花科蔬菜的品质和产量［3］。大菜粉蝶分布范围广，横跨欧洲、北非和亚洲［4］。在中国主要分布在黑龙江、吉林、内蒙古、新疆、青海、河北、山西、陕西、四川、云南等地［5］。近年来，大菜粉蝶在东北地区发生为害呈加重趋势。由于该害虫以幼虫聚集于叶背面取食，初期為害隐蔽，高龄幼虫进入暴食期在短时间内可将叶片吃光，导致其在十字花科蔬菜田局部暴发成灾，难以有效防控，加之化学药剂的不合理使用，造成了该虫对某些药剂产生了一定的抗药性［6］，该虫已逐渐成为制约北方十字花科蔬菜产业发展的重要因素之一。

国内关于大菜粉蝶的研究较少，仅零星报道了该虫的部分形态特征、发生为害特点、生物药剂防治及天敌种类等情况［7-9］，尚缺乏系统的生物学、生态学研究。国外虽有该虫生物学方面的报道，但由于国内外较大的地域性差异，其种群发生规律等生物学特性亦存在差异［10-11］，其研究结果很难直接用于指导本地的生产实践。近年来该虫在长春地区为害日趋严重，而其种群生物学特性及在本地发生为害规律尚不清晰。为此，本研究对大菜粉蝶各发育阶段的形态特征、生活史、主要生活习性及在不同寄主上的发育等进行了系统观察，以期为当地开展该虫的预测预报和科学防控提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 供试虫源

从吉林农业大学试验田（43°48′N，125°25′E）大白菜上采集大菜粉蝶新产的卵块带回室内，备用。

1.2 设备材料

试验仪器包括人工气候箱（PQX-450H，中仪国科北京科技有限公司），体视显微镜（Olympus SZ16，奥林巴斯中国有限公司），分析天平（PTX-FA210，福州华志科学仪器有限公司）;养虫罐（d=10 cm，h=14 cm），塑料培养皿（d=6 cm），10%的蜂蜜水等。

1.3 试验观察方法

1.3.1 养虫环境条件

试虫在人工气候箱内，于温度（25±1）℃，相对湿度（65±5）%，光周期 L∥D=16 h∥8 h条件下饲养。

1.3.2 大菜粉蝶各发育阶段的形态特征观察

从田间大白菜上采集大菜粉蝶卵，在上述条件下以白菜叶片饲养，获得幼虫、蛹和成虫，并在体视显微镜下观察其形态特征，测量体长、各龄幼虫头壳宽度、成虫前翅长度（从基部到端部）等形态学指标，每个发育阶段的试虫取30个重复。统计各龄幼虫头殼宽度、体长生长变化规律。

1.3.3 大菜粉蝶生活史及生活习性观察

2020年5月开始至10月末结束，在吉林农业大学试验田进行定点调查，每天记录大菜粉蝶卵、幼虫、蛹及成虫发生的时期及发生情况，并结合室内饲养，对成虫的产卵、卵的孵化、幼虫的取食、化蛹等生活习性进行观察和描述。

1.3.4 取食不同寄主的大菜粉蝶生长发育观察

将带有初产卵的叶片置于上述条件控制的人工气候箱内，待卵孵化后，将初孵幼虫单头饲养于塑料培养皿（d=6 cm）内，分别用白菜、油菜、甘蓝和萝卜叶片饲喂，每处理60头。每天观察并记录幼虫蜕皮及死亡情况，并及时更换新鲜寄主叶片。幼虫化蛹第2天称量蛹重。成虫羽化后置于养虫罐（d=10 cm，h=14 cm）中，饲喂10%的蜂蜜水，每日观察记录成虫死亡情况。

1.4 数据分析

使用Microsoft Excel 2010处理试验所得大菜粉蝶体长、头壳宽度、发育历期、蛹重等数据，运用SPSS 19.0统计分析软件进行单因素方差分析并采用Tukey检验进行差异显著性分析，利用回归分析方法拟合各龄幼虫龄期与头宽和体长的关系。

2 结果与分析

2.1 大菜粉蝶各发育阶段的形态特征

卵：呈瓶型，长（1.41±0.03）mm。表面具纵脊16～17条，横脊30～38条。初产卵粒呈淡黄色，随后颜色逐渐加深呈现深黄色，在其孵化前卵粒顶端黑色，为幼虫头壳（图1a）。

幼虫：共5个龄期。1龄幼虫虫体黄色，头黑色，前胸盾、臀板黄褐色，取食后虫体前半部1/2为灰绿色，虫体后半部为黄色;2～4龄幼虫体型相似，头、前胸盾及臀板黑色，胸足黑褐色，背线黄色;5龄幼虫虫体黄绿色，体长（27.31±5.99）mm，头宽（2.42±0.12）mm，头部呈蓝灰色，头壳上具黑色小斑点，在头顶蜕裂线两侧各有一个长方形黑斑。体表每节分布大小不一的黑色瘤状突起，上有白色长毛，背线明显为黄色，尾节有2条宽纵斑带。气门椭圆形，黄褐色（图1b～f）。

蛹：纺锤形，体长为（25.42±1.67）mm。淡绿色，并有黑色斑点。背面中央有1条从头部延伸至腹部的脊线。腹部第1节两侧各有1根钝刺，尖端黑色。气门黄色（图1g）。

成虫：雄蝶体长（23.23±1.09）mm，前翅长（31.77±1.42） mm。前、后翅乳白色，前翅前缘黑色，顶角为三角形黑斑，黑斑内缘弧形内凹，中室外侧m3脉与cu1脉之间和cu2脉下方隐约可见2个黑斑，翅反面顶角淡黄褐色，中室外侧m3脉与cu1脉之间和cu2脉下方2个黑斑明显;后翅前缘约2/3处具1黑斑，后翅反面灰黄色，密布黄褐色的细小鳞片。前后翅基部均散布黄色和黑色鳞片（图1h）。雌蝶体长（22.88±1.55）mm，前翅长（33.00±1.51）mm。前、后翅淡黄白色，前翅中室外侧m3脉与cu1脉之间和cu2脉下方的黑斑大而显著，后缘基部2/3有1黑色模糊条纹，后翅正面及前后翅反面与雄蝶相同（图1i）。

2.2 大菜粉蝶幼虫生长模型

由表1可以看出，大菜粉蝶各龄幼虫的头壳宽度随着龄期增加而增大，各龄期间差异显著。1龄幼虫头壳宽度为（0.38±0.01）mm，5龄头壳宽度为（2.42±0.12）mm，5龄头壳宽是1龄的6.37倍。各龄幼虫的体长也随幼虫龄期增加而增大，5龄幼虫体长可达（27.31±5.99）mm，但同一龄期幼虫龄期初和龄期末体长相差很大，相邻2个龄期间幼虫体长有交错现象，因此，不宜作为幼虫分龄的主要依据。对大菜粉蝶幼虫龄期和头壳宽度及体长的变化分别进行曲线拟合，各龄期的头壳宽度增长符合指数函数曲线方程，yW=1.727e0.557x （R2=0.998）;各龄幼虫的体长增长符合二次函数曲线方程，yL=0.031x2+0.339x-0.013 （R2=0.994），方程式中，yW表示幼虫头壳宽度，yL表示幼虫体长，x为幼虫发育龄期，0＜x≤5。上述幼虫头壳和体长生长模型可用于田间幼虫发生龄期监测和预测。

2.3 大菜粉蝶生活史和主要习性

2.3.1 生活史

大菜粉蝶在长春地区1年发生3代，以蛹越冬（表2）。越冬场所多在受害菜地附近的篱笆、墙缝、树皮下、土缝或杂草及残株枯叶间。6月下旬越冬蛹开始羽化，羽化的越冬代成虫取食花蜜，交配产卵，7月上旬是第1代幼虫为害盛期，主要为害春季十字花科蔬菜;8月上旬为第2代幼虫发生盛期，但由于环境温度较高，数量受到抑制;9月为第3代幼虫发生期，主要为害秋季十字花科蔬菜，10月上、中旬以后老熟幼虫陆续化蛹越冬。

2.3.2 主要习性

大菜粉蝶成虫白天活动，尤以晴天中午更为活跃。成虫用足抓住寄主叶片边缘后开始产卵，卵多产于叶背面，偶产于正面，聚产，呈不规则排列，每卵块含10～207粒卵。初孵幼虫先取食卵壳，然后再取食寄主叶片。低龄幼虫群集于叶背啃食叶肉，取食量较小，随着龄期增加取食量增大，5龄幼虫暴食，每天取食大量寄主叶片，为蛹期与成虫期储备营养。幼虫化蛹前进入预蛹期，虫体变粗、各体节之间变得紧凑、体长缩短，不食不动，预蛹期1～2 d，化蛹时外表皮由背部裂开，通过虫体不断地扭动将表皮蜕下，预蛹蜕皮后呈嫩绿色蛹，较软，经过半天左右，蛹的颜色逐渐变为浅绿色，体壁也逐渐变硬，蛹为缢蛹。在羽化前，蛹壳近似白色半透明，可见成虫的复眼以及发育完全的翅。

2.4 4种十字花科寄主对大菜粉蝶生长发育的影响

2.4.1 各阶段发育历期

大菜粉蝶在4种寄主植物上各发育阶段的历期见表3。可以看出，取食不同寄主的1龄幼虫和5龄幼虫发育历期不存在显著差异，2～4龄幼虫在不同寄主上的发育历期存在一定的差异，幼虫在白菜上的发育历期最短，为10.96 d，显著短于在萝卜和甘蓝上的發育历期。卵、预蛹和蛹在4种寄主植物上发育历期无显著差异，成虫在甘蓝上的寿命最短为3.50 d，在油菜上的最长为4.93 d。

2.4.2 取食不同寄主植物蛹重的比较

由取食4种不同寄主的大菜粉蝶幼虫发育而来的蛹，其蛹重存在差异。取食油菜的大菜粉蝶幼虫所化的蛹最重，为0.45 g，与取食白菜（0.42 g）和甘蓝（0.42 g）的蛹重无显著差异，但是显著高于取食萝卜的蛹重（0.40 g）（图2）。可见，油菜、甘蓝和白菜比萝卜更适宜其生长发育。

3 结论与讨论

昆虫生长发育过程受到诸多因素的影响，其个体形态、发育历期等生物学参数通常存在地理差异［12-13］。大菜粉蝶印度北阿坎德邦种群5龄幼虫头壳宽度3.85 mm［11］，新疆伊犁种群为2.75 mm［7］，而长春种群为2.42 mm，其头壳宽度明显小于前2个种群。昆虫适应环境变化产生的地理变异是个复杂的过程，不同地理种群各生物学参数差异较大，长春种群幼虫发育历期为11～12 d，短于北阿坎德邦种群的14 d［11］，也明显短于新疆种群不同世代幼虫历期（19～30 d）［7］。这种不同地理种群的生物学差异，在其他许多昆虫中也存在，黄翅绢野螟Diaphania caesalis海南种群幼虫历期明显长于孟加拉国种群和印度种群［14］。不同地理种群昆虫发生的代数也不同，在长春地区大菜粉蝶1年发生3代，而在新疆伊犁地区1年发生4代［7］。因此，要明确某种昆虫在某地区的生物学特性，除参考在其他地区已有的研究结果外，有必要在当地对该虫进行系统性地观察与研究。

不同寄主植物能够影响昆虫的生长发育和繁殖［15-16］。植食性昆虫取食寄主植物后具有较快的发育速率、较高的繁殖力和存活率，以及较大的体重，则认为此寄主是该昆虫较适宜的寄主［17］。一定条件下，大菜粉蝶在不同寄主植物上的发育历期、成虫寿命等都存在显著差异，Ali等在室内和田间两种条件下研究发现，大菜粉蝶在甘蓝上的发育历期最短，为34.15 d，其次是花椰菜（36.70 d），但在Brassica rapa var. yellow sarson上的发育历期最长，为40.70 d［18］，而Fazil等研究发现大菜粉蝶在甘蓝、花椰菜、西蓝花上完成1代的最长时间为40 d，在萝卜上完成1代的时间最长为38 d，在芥菜上完成1代的时间最长为39 d［19］。本研究中大菜粉蝶在4种寄主植物白菜、油菜、甘蓝、萝卜上发育历期相近，均为32 d左右，明显短于上述文献的研究结果，这说明影响昆虫生长发育除寄主因素外，可能还与种群所在的地域有关。4种寄主中，幼虫在白菜上发育历期最短，为10.96 d，说明白菜更适合大菜粉蝶的生长发育。大菜粉蝶对不同寄主植物的生态适应性不同，对同一寄主不同品种也表现出差异性。在不同品种花椰菜上，适宜的品种幼虫发育历期较短（35 d），体长较长（32.41 mm），死亡率较低（6.6%），蛹重较高（0.50 g），不适宜的品种上幼虫发育历期较长（37 d），死亡率较高（86.66%），体长较短（24.55 mm），蛹重较低（0.42 g）［20］。可见不同品种对大菜粉蝶的抗性水平不同。因此，在种植十字花科蔬菜时，为减轻大菜粉蝶的为害，应尽可能选择抗虫品种。

大菜粉蝶近年在长春地区发生为害越来越严重，有由次要害虫上升为主要害虫的趋势。该虫群集为害，一旦进入暴食期，破坏力极强，应引起充分重视。本研究系统描述了大菜粉蝶各发育阶段的形态特征，明确了长春地区大菜粉蝶幼虫各龄期头壳宽和体长生长模型，yW=1.727e0.557x （R2=0.998）;yL=0.031x2+0.339x-0.013（R2=0.994）。大菜粉蝶在长春地区1年发生3代，以蛹越冬。在4种寄主植物上各阶段发育历期存在一定的差异，其中白菜、油菜和甘蓝更适宜其生长和发育。而关于该害虫在长春地区的田间种群动态、有效积温及天敌种类等，有待进一步研究。

参考文献

［1］ 武春生. 中国动物志： 第五十二卷 昆虫纲［M］. 北京： 科学出版社， 2010： 278-279.

［2］ MOISEEVA T S. Damage of cabbage by pierids ［J］. Zashchita Rastenii， 1984， 11（1）： 44-45.

［3］ 马驰宇， 李丰超， 于航， 等. 大菜粉蝶幼虫头部化学感器的超微结构及其对坡柳皂苷的味觉感受［J］. 江西农业学报， 2020， 32（8）： 27-33.

［4］ SCUDDER S H. The introduction and spread of Pieris rapae in North America ［J］. Memories of the Boston Society of Natural History， 1887， 4（3）： 53-69.

［5］ 吕佩珂， 高振江， 张宝棣， 等. 中国粮食作物、经济作物、药用植物病虫原色图鉴（下册）［M］. 呼和浩特： 远方出版社， 1999： 718.

［6］ 于航， 李丰超， 李金梁， 等. 坡柳皂苷对大菜粉蝶幼虫解毒酶系的影响［J］. 农药， 2021， 60（9）： 647-650.

［7］ 王崇德. 伊犂地区大菜粉蝶初步观察［J］. 新疆农业科学， 1964（10）： 399-400.

［8］ 张余杰， 张亚， 董丁铭， 等. 坡柳皂苷对大菜粉蝶生长发育的抑制活性［J］. 农药学学报， 2014， 16（1）：102-105.

［9］ 夏红明. 5种油菜粉蝶类害虫的识别与防治［J］. 农业灾害研究， 2014， 4（4）： 27-30.

［10］METSPALU L， HIIESAAR K， JGAR K. Plants influencing the behaviour of large white butterfly （Pieris brassicae L.） ［J］. Agronomy Research， 2003， 1（2）：211-220.

［11］DAS P， MISHRA R C， CHAUHAN D， et al. Response of different temperatures on biology of cabbage butterfly， Pieris brassicae （L.）， Lepidoptera： Pieridae on broccoli leaves in laboratory ［J］. International Journal of Pure & Applied Bioscience， 2018， 6（2）： 1244-1251.

［12］涂小云， 夏勤雯， 陈超， 等. 亚洲玉米螟体重和体型的地理变异［J］. 昆虫学报， 2011， 54（2）：143-148.

［13］邱莹， 王玮， 赵吕权. 美国白蛾在我国由北向南扩散过程中体型与繁殖能力的地理变异［J］. 中南林业科技大学学报， 2020， 40（11）： 65-72.

［14］王政， 张绍华， 杨陈军， 等. 黄翅绢野螟生物学特性及田间种群动态［J］. 昆虫学报， 2020， 63（1）： 63-72.

［15］DOSDALL L M， ULMER B J. Feeding， development and oviposition of bertha armyworm （Lepidoptera： Noctuidae） on different host plant species ［J］. Environmental Entomology， 2004， 33（3）： 756-764.

［16］胡慶玲， 高欢欢. 斑翅果蝇对葡萄品种的产卵选择性及葡萄生理指标相关性［J］. 北方园艺， 2021（2）： 42-46.

［17］HARCOURT D G. The development and use of life tables in the study of natural insect populations ［J］. Annual Review of Entomology， 1969， 14（1）：175-196.

［18］ALI A， RIZVI P. Developmental response of cabbage butterfly， Pieris brassicae L. （Lepidoptera： Pieridae） on different cole crops under laboratory and field condition ［J］. Asian Journal of Plant Sciences， 2007， 6（8）：1241-1245.

［19］FAZIL H， SHAFIQ A M. Effect of different cole crops on the biological parameters of Pieris brassicae （L.） （Lepidoptera： Pieridae） under laboratory conditions ［J］. Journal of Crop Science & Biotechnology， 2010， 13（3）： 195-202.

［20］SADOZAI A， KHAN I A. Developmental response of Pieris brassicae （L.） （Lepidoptera： Pieridae） on different cauliflower cultivars under laboratory conditions ［J］. American Journal of Plant Sciences， 2014， 5（18）： 2611-2616.

（责任编辑：杨明丽，张 雪）