姜 旭

（1.辽宁省林业科学研究院；2.辽宁省森林保护重点实验室，辽宁 沈阳 110032）

铆钉菇科Gomphidiaceae的种是世界广布种。血红铆钉菇ChroogomphusrutilusO.K.Mill.（≡GomphidiusrutilusS.Lundell），又名红蘑、松树伞，是兼具营养与药用价值的一种外生菌根真菌（ectomycorrhizal fungi，EcMF），是珍贵的林下野生资源。其在分类学上属于牛肝菌目Boletales，这一目真菌在温带及热带森林中分布广泛，多产生大型子实体，与光合生物共生形成外生菌根（ectomycorrhiza，EcM），参与有机物、养分吸收以及养分运输的循环，是世界范围内森林生态系统中的重要物种。血红铆钉菇是该目下铆钉菇科色钉菇属Chroogomphus模式种，在中国东北林区分布广泛，兼具营养与药用价值，是珍贵的林下野生经济资源，常在以松科植物为代表的针叶林下与树木共生，主要以油松Pinustabulaeformis为主。

东北林区是我国血红铆钉菇的主产区。作为一种珍贵的林下经济物种，目前市场供应仅依靠野生资源的人工采摘，每年上市时间不足两月，因口味鲜美而深受消费者喜爱，同时也因资源稀缺导致供不应求且价格不菲。而近年来部分原有产地林龄结构老化、共生能力减弱、产量减少等原因更导致了当地农民对其子实体进行掠夺性采摘，严重阻碍了野生菌种孢子的自然扩散与繁殖，加剧其数量的逐年降低。因国内外对其研究不多，尚处于初级阶段，对这一野生资源的保护存在重重困难。本文总结了这一物种的现有研究概况与存在的难题，对未来的研究方向进行讨论与展望。

1 血红铆钉菇的形态特征

血红铆钉菇子实体幼体呈楔形的铆钉状，菌盖直径20～100 mm，钟形或圆形至有凸起的平面，边缘内卷；表皮光滑，粘质状或呈金属光泽，浅红棕色、黄棕色至酒红棕色，晒干后常为深红棕色；菌褶，下延至菌柄，幼时为浅灰色，成熟后被孢子染为中等灰色，孢子印黑色；菌柄实心圆柱形，上部至基部直径由宽到窄，颜色由浅红棕色至浅黄色，菌丝体白色。显微镜下见担孢子近纺锤形；囊状体与褶缘囊状体透明无色，圆柱形至纺锤形，通常为厚壁（约2.5μm），这可能是血红铆钉菇这一种鉴别特征，但成熟子实体的囊状体壁观测通常较为困难[1-2]。

2 血红铆钉菇的命名与分类地位

血红铆钉菇最初在欧洲被报道，其命名几经修正。20世纪70年代，Jacob Christian Schaeffer在其著作中描述了伞菌科伞菌属下物种Gomphidiusru‐tilusSchaeff.:Fr。1835年Elias Fries将铆钉菇属Gomphidius定为属级，色钉菇属被认为是其下一个亚属[1]，后Miller修正铆钉菇科Gomphidiaceae并区分铆钉菇属与色钉菇属[3]，至此血红铆钉菇正式定名 为Chroogomphusrutilus（Schaeff.）O.K.Mill.。Miller[4-5]对铆钉菇科各物种进行了形态学研究、结构测定以及基于ITS序列的系统发育分析，结果表明，铆钉菇属与色钉菇属在遗传上可明显区分为两个不同的群，是支持铆钉菇科分类的有力的生态学与形态学数据。

由于野生真菌林下形态与其生长环境、生长期等相关，且铆钉菇科部分物种形态非常相近，形态学观察并不十分准确。Li等[1]在色钉菇属的系统发育分析中检测了来自于欧洲不同地点的“血红铆钉菇”的样本序列，其中芬兰与UK的序列很可能是C.britannicus。Martin[2]结合形态学特征ITS序列比较回顾了过去的血红铆钉菇记录，发现其中许多样本是C.mediterraneus。Scambler[6]在从欧洲采集的色钉菇属样本中筛选了最为符合血红铆钉菇形态学特征的样本，并提供了其后选模式和附加模式，建立了一个稳定的属内框架。

3 血红铆钉菇的林下生境

3.1 血红铆钉菇的共生宿主

色钉菇属在属级水平上具有明显的宿主特异性特征，系统发育分析表明，在该属的进化中，其共生植物范围逐渐变窄且表现出显著的特异性[1]。在欧洲血红铆钉菇多与松属植物模式种欧洲赤松Pinussylvestris共生，在中国东北地区则见于油松Pinustabulaeformis林下。另有研究表明色钉菇属真菌的菌根共生关系在进化中可能发生宿主转换，这种共生关系的不稳定甚至可能导致转换到寄生于牛肝菌上[7]。

3.2 血红铆钉菇的特殊生态位

一直以来血红铆钉菇被认为是与松属Pinus植物共生的外生菌根真菌，在东北林区主要以油松为主。结合相关研究及野外工作中的踏查，发现有关血红铆钉菇的两种现象：

①现有研究中从未获得经分子手段鉴定的血红铆钉菇纯菌种。由于通过组织分离获得的EcMF菌株不能形成子实体，其结果真伪难辨。而凡经测序鉴定的分离菌种都被证明不是血红铆钉菇。

王守现[8]用RAPD指纹图谱分析和内转录间隔区（Internal transcribed spacer，ITS）序列分析两种方法，收集了均通过各实验室培养分离得到且定名为血红铆钉菇的3个菌株进行了分子鉴定，序列比对皆非血红铆钉菇纯培养菌丝。马元伟等[9]进行血红铆钉菇分离试验，得到的菌株经分子鉴定为一种青霉属内生真菌。对血红铆钉菇子实体由不同大小到不同部位的分离，研制了常规类、特殊类、谷物类、果蔬类、植物生长激素类及含Fe等6大类分离培养基质，但仅曾有一支菌株从幼小的子实体原基至最终组织块变黑干瘪死亡，终未获得有活力的菌种（数据未发表）。此外另从乳牛肝与血红铆钉菇子实体上分别分离到内生真菌黄麻球孢菌[10]。综上可知，现有研究中尚未得到真正的血红铆钉菇菌株，在野生环境中分离得到菌丝体是非常困难的。

②血红铆钉菇的发生地一定有乳牛肝菌发生。实地调研中发现在油松林下，血红铆钉菇从未在没有乳牛肝发生的情况下存在，且与其子实体常有联生现象，特别是点柄乳牛肝Suillusbovinus，这是另一种与油松共生的外生菌根真菌（乳牛肝中许多种类是EcMF），目前也未能实现人工驯化栽培。曾在调查中发现血红铆钉菇子实体大量发生于乳牛肝存在的油松林下[11]，但根样中未检测到血红铆钉菇存在[12]。

Agerer[13]发现铆钉菇科色丁菇属Chroogom‐phus的一些种能够在同一根上的外生菌根牛肝属Suillus真菌中形成吸器和菌丝，并在乳牛肝中发现了其厚垣孢子。花晓梅[14]报道，玫红铆钉菇Gom‐phidiusroseus在乳牛肝菌菌套内形成卵状或不规则状带黄色的厚垣孢子。Olsson[15]通过分子和显微手段对欧洲赤松与乳牛肝、玫红铆钉菇三者间关联进行研究，分子鉴定玫红铆钉菇存在于乳牛肝瘤状菌根和子实体中，并且显微镜下在乳牛肝菌根内观察到玫红铆钉菇的吸器与厚垣孢子，因此认为玫红铆钉菇菌丝可能以乳牛肝菌索为基础形成子实体，其寄主可能是乳牛肝或乳牛肝与松树的共生体。王琴等[12，16]根据形态特征将采自油松根样的菌根通过ITS测序在26个EcMF分类单元中检测到褐环乳牛肝Suillusluteus，却未发现血红铆钉菇，因此认为血红铆钉菇与油松间可能并非直接建立菌根共生关系，且与褐环乳牛肝有关联性。目前尚未在各类外生真菌多样性研究文献中发现仅见血红铆钉菇而未见乳牛肝的情况，还需要更多的野外调查、形态学观察以及分子生物学分析来研究二者及寄主树木间生物学与生态学关系。

3.3 环境因子影响血红铆钉菇子实体发生

血红铆钉菇子实体发生还受到环境因子的影响。理论上担子菌菌丝在遗传因素调控下组成菌丝体，经过营养生长达到生理成熟，聚集形成原基即可进一步分化发育形成成熟子实体。但对大型野生真菌来说，这一过程极易受到各种环境条件的制约。温照红等[17]报道血红铆钉菇一般生长在松林下腐质土层深度22 cm左右处，枯叶层厚度4～5 cm。孟繁荣等[18]调查东北地区红松林外生菌根真菌子实体发现，铆钉菇属Gomphidius仅存在于混交林内，且发生时地上子实体调查中均有乳牛肝属Suillus存在。在辽宁抚顺血红铆钉菇常年生长的林区的多年调查中发现，血红铆钉菇必须在特殊的环境条件下才能生长，其生长发育与该地段的植被、气候、土壤等因素有关，特别是植被及气候因素影响较大，可生长在树龄l5年生以上的油松、赤松纯林或阔叶混交林内，灌木较茂密的地方菇潮期长且发生量大，林下地面干净无草的地方较少或没有，砍伐后的林地几乎没有发生[19]。另有报道北京山区油松林内血红铆钉菇和点柄乳牛肝分布于海拔400～1 100 m，于8-10月发生，多雨年份出菇达4～5潮，持续时间达2个月以上。子实体发生后约5 d散发孢子，温度较高时7 d后腐烂，血红铆钉菇晚于乳牛肝一周后发生，其发生必要条件是充足的降雨后连续3～5 d的高温[20]。近年野外调查显示辽宁抚顺地区目前部分油松林进入衰老期，与其共生的血红铆钉菇、点柄粘盖牛肝菌等也逐渐自然消亡。林下作业也影响血红铆钉菇的发生，陈晓等[21]间接证明抚育间伐影响油松人工林下血红铆钉菇的发生繁衍。另关于地下菌根的繁殖方式，淮稳霞[22]报道北京市东灵山地区自然林分下血红铆钉菇以无性菌丝与有性孢子繁殖，在点柄乳牛肝的研究中也得到相似的结论。

4 血红铆钉菇的研究意义与未来

油松具有深根性且菌根发达，对寒冷、干旱、贫瘠土壤具有广泛适应性，是中国北方半干旱地区最主要的造林树种之一，在辽西地区曾大面积用于飞播造林，对东北南部干扰生态系统修复和区域经济具有重要意义。血红铆钉菇作为油松外生菌根，能够与油松吸收根形成互惠共生体，菌丝体包围植物尚未木栓化的营养根形成发达的外延菌丝系统，能够有效促进其对土壤水分与养分的吸收、增强抗逆性以及促进林木生长，不仅能够有效提高林木成活率，而且还能提供大量美味可口的蘑菇产品，具有明显的经济效益和环境效益。但由于绝大部分外生菌根真菌无法进行人工栽培，仅能依靠短暂生长季中有限的野生资源，加之农民对其生长与繁殖方式知之甚少，常常进行无序的、掠夺式的采摘，而近年来林下土壤环境受到的人为干扰愈加严重，使得许多林分原有野生菌根资源不断流失。但由于其生态特殊性，加之现有研究多处于初级阶段，使其林下促繁技术的开展缺少理论与基础支撑。

一种具有可能性的推断是血红铆钉菇除与松树形成共生关系之外，还可能是乳牛肝或乳牛肝与油松菌根共生体的寄生菌或伴生菌，通过吸收菌根共生体营养发育原基形成子实体，且其在森林系统中生态特征更为复杂，但这需要后续更多系统、全面的研究。未来进一步分析血红铆钉菇与其联生EcMF乳牛肝的特殊生态位、生境因子间对其子实体发生的影响，特别是其与乳牛肝及油松间的种间关系等方面的关键问题，将对探索这一林下经济资源物种的生长机制，实现经济开发与资源保护具有重要意义。