沙幸子 韦雪娟 吕楚 王牌 罗宇涛 欧阳霞辉

（西北民族大学生命科学与工程学院，兰州730030）

蜜蜂作为一个重要的模式昆虫，其行为方式和生长发育一直受到很多生物学家的关注。蜜蜂可以飞到很远的地方采蜜，之后又能安全返回，蜜蜂的采蜜行为、精确的长距离飞行，以及发达的信息交流机制，表明蜜蜂具有较强的行为能力和记忆能力。蜜蜂的记忆及其形成机制研究表明，蜜蜂的记忆分为工作记忆、短时记忆、中时记忆和长时记忆四个阶段。目前的研究表明，在蜜蜂生长发育过程中，维生素、温度、咖啡因、高效氯氟氰菊酯、噻虫啉都会影响蜜蜂的记忆能力。研究人员采用不同物质来培育或饲养蜜蜂，一段时间后检测记忆相关基因的表达，从而来判断该物质对蜜蜂记忆能力的影响。探究影响蜜蜂记忆的物质，有助于训练提高蜜蜂的记忆能力，从而间接提高蜜蜂生产蜂蜜的效率，更有利于蜂产品的产量和质量。

本文主要对维生素B2、温度、咖啡因、高效氯氟氰菊酯、噻虫啉等影响蜜蜂记忆能力的相关研究进行了综述，以期为生产实践提供一定的理论基础，同时也为动物神经生物学的相关研究奠定基础。

1 维生素B2对蜜蜂记忆能力的影响

蜜蜂在不同劳动分工中，不同的生长发育环境下，需要的营养物质不同，差异也较大，但维生素是不可或缺的一部分。维生素可以增强蜜蜂的免疫力，维持正常的生理功能，是其发育所必需的微量有机物，是蜜蜂生长代谢不可或缺的营养物质[1]。但蜜蜂一般自身是不能合成维生素的[2]，必须从食物中获取，蜜蜂主要是从花蜜花粉中摄取维生素。在蜜蜂的生长发育中，不同种类以及同一种类不同浓度的维生素对蜜蜂的生命活动具有不同的影响。有研究中表明，维生素A 帮助蜜蜂维持正常的视觉[3]；维生素B6 可以提高蜜蜂的哺育能力，有助于幼蜂的生长发育[4]；占才耀[5]等人研究表明，维生素C 可以延长蜜蜂的寿命，还影响着蜜蜂的腺体发育，不仅如此，维生素C 也能提高蜜蜂的体重、抗氧化能力和生存能力。维生素B2 又叫做核黄素，其可以在蜜蜂的体内转化为黄素腺嘌呤二核苷酸(FAD)和黄素单核苷酸(FMN)。在江西大学袁安[6]的研究中发现，当维生素B2 的浓度升高时，蜜蜂的平均寿命也会随之变长，与蜜蜂的记忆相关基因Acdop3 和AcCREB，两个基因的表达也有显著的升高，表明维生素B2 可以通过影响记忆的基因表达来影响记忆能力。同时他们还发现，维生素 B2 参与了蜜蜂机体内的生物氧化，使体内脂肪、糖脂肪和蛋白质的代谢能力得到了提高。由此可见，维生素B2能提高蜜蜂的学习记忆能力，延长蜜蜂寿命。

2 温度对蜜蜂记忆能力的影响

蜜蜂的发育经历了卵、幼虫期、蛹期、成虫期四个阶段[7]。在蜜蜂生长发育的过程中，温度是蜜蜂生存发育中的一个重要因素，在胡保文的研究中表明[8]，蜜蜂的发育对于温度的要求是极其稳定的，浮动范围不大，一般为35℃左右，如果蜜蜂所生存的环境温度不在最适范围内，便会影响蜜蜂的存活率、生长发育以及采集、学习记忆。李寒[9]等人研究发现，蜜蜂是用大脑的不同位置来进行短期记忆和长期记忆，但是一旦蜜蜂生长所处温度发生异常，就会引起短期记忆的细微神经损伤。Jones 等[10]研究也发现，发育温度仅影响蜜蜂的短时记忆，但对蜜蜂长期记忆能力影响不大，他们用出生第7 天的蜜蜂来对温度进行探究发现，当发育温度为35℃时，蜜蜂的短时记忆能力是最强的。Claudia G[11]等人研究表明，温度偏低时，会影响蜜蜂蕈形体冠的突触复合体数量，从而影响着蜜蜂的记忆能力。这是由于温度的异常影响了蜜蜂记忆的细微神经损伤，同时温度对蜜蜂的记忆基因的表达量也是有一定的影响。不仅如此，周冰峰等[12]研究表明，蜜蜂在低温度（24℃）72 小时后，发现蜜蜂后翅翅脉发生明显变异，也影响了蜜蜂的发育。李寒等[9]人的研究发现，在35℃和37℃下培育的蜜蜂，其与记忆相关的基因（Glu-RA 和NmdarI）表达量明显高于33℃时，可见，温度通过影响蜜蜂的记忆相关基因的表达，从而影响蜜蜂的记忆能力。袁安等[13]研究也表明，发育温度会影响蜜蜂的归巢能力和记忆能力相关基因的表达。综上可见，仅仅只是细微的温度差异，对蜜蜂的影响也是极其显著的。

3 咖啡因对蜜蜂记忆能力的影响

咖啡因是一种植物生物碱，许多植物中都存在咖啡因，目前有研究表明，咖啡因也会影响蜜蜂的记忆能力。在张读[14]的研究中提出，咖啡因对蜜蜂的记忆是积极的，是促进蜜蜂的记忆能力，这是由于咖啡因可以增强蜜蜂头部蘑菇体中 Kenyon 细胞的兴奋性，而蘑菇体与记忆等高级行为的实现有着密切的关系。Wright 等[15]研究表明，咖啡因对蜜蜂的长时记忆有显著的影响。Chittka 等[16]研究中也显示，咖啡因会改变蜜蜂大脑中神经元的反应效能,可以帮助增强蜜蜂的记忆。由此可知，咖啡因对蜜蜂的记忆能力具有促进作用，可以增强蜜蜂的记忆。

4 其他物质对蜜蜂记忆能力的影响

目前，农药的广泛使用，使得花粉花蜜里残留很多农药，当蜜蜂去采集时，吸收到机体内，长时间之后便会影响到蜜蜂的生存与记忆[18]。在蜜蜂授粉采集花蜜过程中，会接触到各种不同的农作物，在油菜、梨树、樱桃树等农作物里常使用高效氯氟氰菊酯作为杀虫剂。张波等[17]研究发现，低剂量的高效氯氟氰菊酯，对蜜蜂的记忆能力影响不显著；但当剂量过高时，会影响蜜蜂的生存能力和记忆能力，而且高效氯氟氰菊酯的积累也会影响蜜蜂的记忆及归巢能力。在赵学平[19]和韩文素[20]研究中也明确指出，高效氯氟氰菊酯对蜜蜂毒害为高度时，会影响蜜蜂的生存和记忆，应该禁止在蜜蜂生活区域及活动范围内使用。除高效氯氟氰菊酯之外，噻虫啉也是一种杀虫剂，在施腾飞[21]研究中可以知道，亚致死剂量的噻虫啉会损伤蜜蜂的神经系统，噻虫啉也是通过蜜蜂吸取花蜜进入蜜蜂体内，从而影响蜜蜂采集和飞行，噻虫啉会抑制NmdarI 的表达，而NmdarI 是人和动物中枢神经系统内兴奋性氨基酸受体之一，对记忆的生成发挥着重要的作用。尹令虹等[22]人研究表明，噻虫啉对蜜蜂的影响，是可以从幼年期延续到成年期的，会影响蜜蜂的记忆能力和蜜蜂的存活率。可见噻虫啉也是不利于蜜蜂的生长，该物质也不应该出现在蜜蜂的生活范围内。

5 总结

综上所述，较高剂量的维生素B2 能够延长蜜蜂个体的寿命，增强蜜蜂的学习和记忆能力；适宜的温度有利于蜜蜂的存活、生长发育，以及采集、学习和记忆能力的发挥，过高或过低的温度都会影响蜜蜂的行为和记忆能力；咖啡因有助于增强蜜蜂的长时记忆能力。高效氯氟氰菊酯、噻虫啉都是目前常见的杀虫剂，它们可以通过花粉进入蜜蜂体内，影响蜜蜂的记忆和生存，使蜜蜂不能归巢，两者都不利于蜜蜂的记忆能力和生长发育，应该在培养蜜蜂的过程中，远离这些物质。

6 研究展望

温度和维生素B2 都能影响蜜蜂记忆相关基因的表达，他们从不同方面对蜜蜂的记忆有一定的影响，在饲养蜜蜂的过程中，如果将温度和维生素B2 结合培育蜜蜂，蜜蜂记忆基因的表达量是否会有不同？在不同的温度下，用最适合的维生素剂量饲养蜜蜂后，其记忆基因的表达是否会有改变？咖啡因可以增强蘑菇体中 Kenyon 细胞的兴奋性，有利于提高蜜蜂的记忆，是否存在其他功效相同的物质，也能提升蜜蜂的记忆能力？高效氯氟氰菊酯和噻虫啉都使蜜蜂的记忆能力下降，是否存在其他相同作用的物质，也能损伤蜜蜂的学习记忆，该如何降低或避免这种危害？这些都需要进一步的深入研究。