伍一宁 王贺 李金博 王继丰 钟海秀 邹红菲

(黑龙江省科学院自然与生态研究所，哈尔滨，150040)(东北林业大学)(黑龙江省科学院自然与生态研究所)(东北林业大学)

全球气候变化及其生态效应已经成为国际关注的重要环境问题，是当今人类面临的最严峻的挑战之一，大气CO2摩尔分数升高是气候变化的驱动因素。政府间气候变化专门委员会(IPCC)预测[1]：大气中CO2摩尔分数已经从18世纪的270 μmol·mol-1增加到2019年的410 μmol·mol-1，并继续以每年2～3 μmol·mol-1的速度上升，到2050年可能超过500 μmol·mol-1，预计到21世纪末达到700 μmol·mol-1。CO2摩尔分数升高可以提高植物生产力和代谢率[2-3]，进而会改变水文循环和土壤特性，对土壤动物和生态系统功能产生级联影响[4-5]。

土壤动物通过对凋落物的消化和破碎直接促进有机质矿化，也可以通过改变土壤结构、凋落物表面和微生物群落组成间接促进土壤呼吸以及养分循环等[6-7]，生态系统的变化影响土壤动物群落的组成、功能特征以及地理分布[8-9]。由于土壤中的CO2摩尔分数是空气中CO2摩尔分数的10倍，大气中CO2摩尔分数升高通过植物介导作用影响土壤动物[10]，因此，空气中CO2摩尔分数升高对植物生产力的总体影响决定土壤动物受到影响的程度。CO2摩尔分数升高也会影响土壤动物个体的新陈代谢和生长速率[11]，这种变化受生态系统碳流通过植物—微生物—土壤动物的上行作用以及土壤动物通过土壤动物—微生物—植物的下行作用联合调控[12]。空气中CO2摩尔分数升高，虽然对陆地生态系统结构及功能的影响开展了大量的研究[13]，但缺乏对地下生态系统的探讨，因此研究全球气候变化对地下生态系统的影响具有重要意义。

三江平原有我国目前湿地类型最全、保持最完好的原始湿地[14]，该湿地在中国生物多样性保护行动计划中具有重要作用。近年来，由于农业垦殖、温室气体排放、农田化肥施用等扰动影响，三江平原湿地生态功能下降。土壤动物群落是地上和地下生态系统物质循环和能量流动的桥梁，对土壤有机碳周转和生态系统的影响起着决定作用[15-16]。土壤动物作为湿地生态系统的主要的参与者、分解者和预警指示物种。因此，研究野外原位模拟土壤动物对CO2摩尔分数升高的响应特征，为湿地生态系统对全球气候变化的反馈提供科学依据。

1 研究区概况

本项目研究地点设在三江平原湿地全球变化生态定位站——洪河国家级自然保护区内(133°34′38″～133°46′29″E，47°42′18″～47°52′7″N)，保护区保留了我国面积最大的沼泽区—三江平原原始沼泽景观。年平均气温1.9 ℃，年降水量为585 mm，降水量主要集中在7—9月份。主要植被类型以草甸和沼泽为主，优势植物有小叶章(Calamagrostisangustifolia)、漂筏苔草(Carexpseudocuraica)等。

2 研究方法

2.1 试验设计

本研究平台自2009年开始，建成9个控制CO2的开顶式气室(OTC)，每气室由八边形铝合金及钢化玻璃组成，框架高1.8 m，顶部倾角45°，每个气室占地面积为10.78 m2(见图1)。CO2钢瓶与OTC气室通过PVC软管连接，软管绕气室内壁一周，在PVC管朝向气室中央一侧每隔1 cm开直径为0.1 cm的小孔。将瓶装液态CO2经支转子流量计进行定量后，通过PVC软管送入OTC气室内。OTC气室在植物生长季(除雨天外)保持通气，通气时间为06:00—18:00。并且在整个通气过程中采用红外分析仪对OTC气室内CO2摩尔分数进行实时监测并及时调整。

CO2摩尔分数共设定3个处理，每个处理重复3次，即9个气室，气室1～3：CO2的摩尔分数为370 μmol·mol-1(AC)；气室4～6：CO2的摩尔分数为550 μmol·mol-1(EC1)；气室7～9：CO2的摩尔分数为700 μmol·mol-1(EC2)。

图1 样地野外布置以及开顶式气室(OTC)示意图

2.2 土壤理化性质测定

2018年4月、6月、9月对各处理进行取样，取样体积为20 cm×20 cm×20 cm的土壤样本共27份，将土壤样品带回实验室，采用Tullgren干漏斗法进行分离7 d(视土壤干湿程度时间可以适当调整)，并用75%酒精进行固定，固定土壤动物后的土壤进行土壤理化性质分析。分离所得的土壤动物采用多功能变焦显微镜(Nikon AZ100)和体视显微镜(Olympus SZX7)观察，根据土壤动物检索图鉴[17]和《中国亚热带土壤动物》[18]进行分类鉴定，并统计数量；所有土壤动物除妧目、缨翅目和鳞翅目外均鉴定至科的水平。根据不同土壤动物在群落中所占比例，将土壤动物划分为优势类群(>10%)、常见类群(1%～10%)和稀有类群(<1%)。

土壤样品由土壤动物样品完成干漏斗分离后，继续风干后，经100目筛网过筛，最后进行土壤理化性质测定。土壤理化性质主要测试土壤含水量、pH、有机质、全氮和全磷。土壤pH测定采用PB-10型酸度计测定；土壤含水量采用烘干法测定；土壤有机质质量分数采用重铬酸钾—外加热法测定；土壤全氮质量分数采用半微量开氏法进行测定；土壤全磷质量分数采用HCl-H2SO4钼锑抗比色法[19]。

2.3 数据与处理

对调查获得的中小型土壤动物群落Alpha多样性进行分析。

Pielou均匀度指数(E)：E=H′/lnS；

Margalef丰富度指数(D)：D=(S-1)/lnN。

式中，N为群落中所有种类的个体总数，Pi=ni/N,为第i个类群的多度比，S为群落总类群数。

采用单因素方差分析进行均值的多重比较；运用多重比较法分析不同处理间的差异；采用CANOCO 5软件中的冗余分析对中小型土壤动物与土壤理化性质的相关性进行分析，排序图箭头的长度表示相关程度的大小；试验数据统计采用Excel 2016、SPSS 22.0以及R软件，并用Origin 9.0以及CANOCO 5绘制图表。

3 结果与分析

3.1 不同处理中小型土壤动物的季节动态分布

本研究共获得中小型土壤动物85类9 848头，隶属于2门6纲16目(亚目)83科，优势类群分别为圆跳科(Sminthuridae)和摇蚊科幼虫(Chironomidae larvae)，占总个体数的21.38%。

由表1可知，AC和EC1处理，相同处理不同季节中小型土壤动物的个体数量存在显著差异(P<0.05)，中小型土壤动物的个体数量表现为秋季>夏季>春季；EC2处理，中小型土壤动物的个体数量夏季明显高于春季，但是夏季与秋季中小型土壤动物个体数量并无显著差异。AC、EC1和EC2处理的类群数变化趋势相同，均为夏季明显高于春季和秋季，但春、秋两个季节差异并不显著。

相同季节不同处理的小型土壤动物的个体数量均表现为EC2>EC1>AC，且存在显著差异(P<0.05)。但是类群数在各个季节各有不同，在春季，EC2处理的类群数显著高于EC1处理和AC处理，虽然EC1处理类群数大于AC处理，但差异并不显著；在夏季和秋季，EC1和EC2处理均著高于AC处理，EC2处理的类群数大于EC1处理，但差异不显著。

表1 不同处理不同季节中小型土壤动物的季节动态分布

由图2可知，春季不同处理下共捕获中小型土壤动物51类2 149头。在AC、EC1和EC2处理样地中，优势类群均为圆跳科(20.00%、30.55%、13.92%)和摇蚊科幼虫(12.97%、11.85%、12.22%)。夏季不同处理下共捕获中小型土壤动物69类3 379头。在AC、EC1和EC2处理样地中，优势类群均为摇蚊科幼虫(25.82%、16.98%、13%)，夏季与春季相比，圆跳科由优势类群变为常见类群，而且夏季的常见类群和稀有类群也有一定的变化。秋季不同处理下共捕获中小型土壤动物63类4 320头。在AC、EC1处理样地中，优势类群均为奥甲螨科(15.52%、10.17%)，EC2处理样地中优势类群为盲甲螨科(10.10%)，这与春、夏季节的优势类群有较大差异，秋季的常见类群和稀有类群与其他两个季节也存在一定差异。

3.2 不同处理的小型土壤动物群落多样性特征

由表2可知，春季，EC2处理的群落多样性指数明显高于AC处理和EC1处理，但AC处理和EC1处理之间群落多样性指数无显著差异；夏季，各处理群落多样性指数表现为EC2处理最大，AC最小，且各处理存在显著差异(P<0.05)；秋季，群落多样性指数各处理之间差异不显著。

春季，EC2处理的群落均匀度指数明显高于EC1处理，但群落均匀度指数EC2处理和AC处理之间差异不显著，AC处理和EC1处理之间群落均匀度指数也无显著差异；夏季，AC处理的群落均匀度指数明显低于EC1处理和EC2处理，但EC1处理与EC2处理之间群落均匀度指数并无显著差异；秋季，AC处理群落均匀度指数明显高于EC2处理，但AC处理与EC1处理之间群落均匀度指数并无显著差异，EC1处理与EC2处理之间群落均匀度指数也无显著差异。

春季，EC2处理的群落优势度指数明显低于EC1处理，但群落优势度指数在各处理之间均无显著差异；夏季，AC处理的群落优势度指数明显低于EC1处理和EC2处理，但EC1处理与EC2处理中之间群落优势度指数无显著差异；秋季，群落优势度指数AC处理明显高于EC1处理和EC2处理，但EC1处理与EC2处理之间群落优势度指数无显著差异。

春季和秋季群落丰富度指数均在各处理之间无显著差异；夏季AC处理的群落丰富度指数显著低于EC1处理和EC2处理，但是EC1处理和EC2处理之间群落丰富度指数无显著差异。

由图3可知，春季环境因子对中小型土壤动物分布的相关性由大到小的顺序为：CO2摩尔分数、土壤有机质质量分数、全氮质量分数、全磷质量分数、土壤pH、土壤含水量，且第二排序轴与CO2摩尔分数呈极显著正相关。其中CO2摩尔分数与盲甲螨科、线蚓科、奥甲螨科以及盖头甲螨科呈显著正相关；土壤有机质质量分数与小棱甲螨科呈正相关。

AC、EC1、EC2分别表示CO2摩尔分数为370、550、700 μmol·mol-1的处理。

表2 不同处理不同季节中小型土壤动物群落α多样性

处理优势度指数春季(4月)夏季(6月)秋季(9月)丰富度指数春季(4月)夏季(6月)秋季(9月)AC(0.10±0.02)Aab(0.09±0.01)Aba(0.06±0.01)Ba(6.52±0.36)Ba(7.80±0.72)Ac(5.08±0.30)CaEC1b(0.13±0.03)Aa(0.05±0)Bb(0.05±0)Bb(6.12±0.61)Ba(9.47±0.18)Aa(5.92±0.71)BaEC2(0.07±0.03)Ab(0.04±0)Ab(0.05±0)Ab(6.48±0.14)Ba(9.24±0.26)Aab(5.81±0.41)Ca

3.3 中小型土壤动物群落与CO2摩尔分数、土壤理化性质的冗余分析

夏季环境因子对中小型土壤动物分布的相关性由大到小的顺序为：CO2摩尔分数、土壤有机质质量分数、全磷质量分数、土壤pH、土壤含水量、全氮质量分数，且第一排序轴与全磷质量分数呈正相关，与CO2摩尔分数、土壤有机质质量分数呈极显著正相关。其中CO2摩尔分数与绥螨科、菌甲螨科、鲜甲螨科、尾足螨科、大蚊科幼虫、毛蠓科幼虫、奥甲螨科以及圆跳科呈显著正相关；土壤有机质质量分数与派盾螨科、四奥甲螨科、隐翅虫科幼虫呈显著正相关。秋季环境因子对中小型土壤动物分布的相关性由大到小的顺序为：CO2摩尔分数、土壤有机质质量分数、全氮质量分数、全磷质量分数、土壤含水量、土壤pH，且第一排序轴与CO2摩尔分数呈极显著正相关，第二排序轴与土壤有机质质量分数呈极显著正相关。其中CO2摩尔分数与甲螨若螨、圆跳科以及球角跳科呈显著正相关；土壤有机质质量分数与皿蛛科、跳蛛科、疣跳科、小赫甲螨科以及步甲科成虫呈显著正相关。

A、B、C分别代表春季、夏季和秋季；SOM：土壤有机质；TN：全氮；TP：全磷；MC：土壤含水量。图中数字表示土壤动物类群：1.线蚓科,2.正蚓科,3.蟹蛛科,4.皿蛛科,5.狼蛛科,6.跳蛛科,7.绒螨科,8.寄螨科,9.真伊螨科,10.厉螨科,11.绥螨科,12.派盾螨,13.尾足螨科,14.厚厉螨科,15.奥甲螨科,16.四奥甲螨科,17.盾珠甲螨科,18.鲜甲螨科,19.懒甲螨科,20.小赫甲螨科,21.角翼甲螨科,22.步甲螨科,23.盖头甲螨科,24.盲甲螨科,25.丽甲螨科,26.珠甲螨科,27.直卷甲螨科,28.卷甲螨科,29.尖棱甲螨科,30.大翼甲科,31.跳甲螨科,32.短甲螨科,33.小棱甲螨科,34.上罗甲螨科,35.菌甲螨科,36.罗甲螨科,37.真罗甲螨科,38.缝甲螨科,39.洼甲螨科,40.矮汉甲螨科,41.甲螨若螨,42.石蜈蚣科,43.妧目,44.棘跳科,45.等节跳虫,46.疣跳科,47.圆跳科,48.跳虫科,49.球角跳科,50.长脚跳科,51.长脚长跳科,52.驼跳科,53.果蝇科成虫,54.蚤蝇科幼虫,55.尖翅蝇科幼虫,56.长脚毛蚊科幼虫,57.摇蚊科幼虫,58.长足虻科幼虫,59.蚜蝇科幼虫,60.毛蠓科幼虫,61.蠓科幼虫,62.大蚊科幼虫,63.舞虻科幼虫,64.瘦足蝇幼虫,65.蝇科幼虫,66.缨翅目,67.扁足蝇科幼虫,68.隐翅虫科成虫,69.龙虱科成虫,70.步甲科成虫,71.盘甲科成虫,72.叶甲科成虫,73.隐翅虫幼虫,74.阎甲科幼虫,75.龙虱科幼虫,76.步甲科幼虫,77.蚜科,78.膜蝽科,79.土蝽科,80.毛脚蝽科,81.鳞翅目幼虫,82.锥头蝗科,83.姬蠊科若虫,84.虱啮科,85.沼啮科。

不同季节中不同处理的土壤环境因子也存在一定的差异，CO2摩尔分数、土壤有机质质量分数、全氮质量分数、全磷质量分数、土壤含水量、土壤pH对中小型土壤动物的类群有一定的影响。其中，CO2摩尔分数是影响中小型土壤动物群落分布的主要环境因子，其次是土壤有机质质量分数，受土壤环境因子影响较大的类群多为研究区域优势类群与常见类群。

4 讨论

研究结果表明不同季节中小型土壤动物的个体数和类群数均随CO2摩尔分数升高而增加，秋季土壤动物个体数最大而夏季类群数最高，不同季节优势类群存在一定差异。与武海涛等[20]对三江平原湿地土壤动物群落季节变化研究结论一致。此外，本研究发现CO2摩尔分数的升高促进了中小型土壤动物的个体数和类群数的增加，这与Sticht et al.[21]、Eisenhauer et al.[22]使用FACE方法对不同类群的土壤动物的研究结果一致。也有研究指出CO2摩尔分数升高可能并不会对地下生物包括土壤动物和土壤微生物产生直接的影响，因为土壤动物已经适应了土壤空隙间的CO2摩尔分数，CO2摩尔分数升高对土壤动物的正向影响可能是来自于间接影响，即由于CO2摩尔分数升高增加了初级生产力，进而导致有更多的凋落物和根系分泌物输入到地下生态系统，使土壤动物的食物来源更加丰富。此外，Yeates et al.[23]提出CO2摩尔分数升高使植物的水分利用效率大大提高，土壤含水量的增加也对土壤动物产生了正向效应。另一方面，在美国田纳西州的农田生态系统[24]和北方森林生态系统[25]研究显示土壤动物对CO2摩尔分数升高并没有显著的影响，主要原因是不同学者针对特定的研究对象不同。Haimi et al.[26]提出CO2摩尔分数升高对于中小型土壤动物有正向影响，但是在较高营养水平的土壤动物(如大型土壤动物)影响较小。

本研究指出，在春季和夏季，小型土壤动物的多样性指数、均匀度指数和优势度指数均随CO2摩尔分数升高而增加，丰富度指数对CO2摩尔分数高低响应不显著，秋季土壤动α物多样性指数均响应不显著。这与Sticht et al.[21]研究结果不完全一致，与D’Annibale et al.[27]的结论不一致，由于不同季节、地理纬度和环境条件差异对中小型土壤动物群落分布产生影响。

不同季节中小型土壤动物的群落组成结构和多样性体现了对土壤环境的适应程度和能力，土壤环境因子可能会对土壤动物分布格局产生一定的影响，随CO2摩尔分数升高，土壤环境因子发生变化，导致中小型土壤动物分布格局也发生改变。本研究发现在不同季节中CO2摩尔分数、土壤有机质以及全磷质量分数是影响中小型土壤动物群落组成结构的主导因子，与Aoife et al.[28]报道的土壤动物类群与土壤有机质质量分数呈正相关的结论一致，CO2摩尔分数升高后，增加了植被对地下生态系统的碳输入，同时也增加了土壤有机质，通过土壤食物网中“自上而下”的系统调控，也给土壤动物输送了更多的食物资源。

土壤环境因子的特征和变化规律直接影响土壤生物生命形式—土壤动物的生存状态。杨旭等[29]指出土壤动物中的优势类群和常见类群对土壤环境因子更为敏感，其中土壤有机质、全磷与土壤动物密度关系密切，与本研究得出结论一致。这说明CO2摩尔分数升高改变了土壤温度，提高了初级生产力的水平，增加了土壤有机质，土壤食物网的结构也相应地发生改变。土壤动物群落与环境因子通过诸多综合因素改变土壤理化性质而对土壤动物群落多样性产生影响[30]。不同土壤动物类群在土壤中长期占据相似的生态位，环境因子的细微变化都会对土壤动物群落及功能产生影响，并且不同的环境因子常常以耦合作用的形式作用于土壤动物，因此土壤动物群落稳定性可以反映土壤的健康状况。

5 结论

CO2浓度升高显著影响三江平原中小型土壤动物的群落分布格局和季节动态。不同季节，中小型土壤动物随着CO2摩尔分数的升高而显著增多，夏季类群数显著大于春季和秋季，且CO2摩尔分数升高对中小型土壤动物群落多样性的影响更明显。CO2摩尔分数、土壤有机质以及全磷质量分数是驱动中小型土壤动物群落组成和结构的主要因素。CO2摩尔分数升高属于全球气候变化中的一种影响因素，而在未来野外模拟控制实验中需要考虑多因子综合影响和耦合叠加作用，以准确预测气候变化对土壤生物群落的生态影响。