肖梅 ,何芳 ,杨旭 ,蔡丽君 ,谌利民 ,杨彪 ,李生强

1.四川省唐家河国家级自然保护区管理处，四川 青川 628109；2.成都兴艾信息技术有限公司，四川 成都 610051；3.西华师范大学，西南野生动植物资源保护教育部重点实验室，四川 南充 637002；4.广西师范大学，广西珍稀濒危动物生态学重点实验室，广西 桂林 541004

动物的活动节律是行为生态学研究中的重要内容，其中日活动节律是动物应对昼夜更替（包括温度、湿度、光照强度等）长期适应而逐渐形成的在一天中不同时间段下的活动强度和变化规律[1]。科学开展野生动物活动节律的研究可为物种的精细化保护管理提供重要的科学数据。

四川羚牛（Budorcas tibetanus）属偶蹄目（Artiodactyla）牛科（Bovidae），是一种大型山地有蹄类动物，历史上该物种被认为是羚牛（B.taxicolor）的四川亚种（B.t.tibetana），后被基于分子系统发生、形态和地理分布的分类学研究提升为独立种。在羚牛属（Budorcas）现有的4 个物种中，四川羚牛的野外种群数量和分布范围面积均为最大，现主要分布青藏高原东源的山地，包括甘肃南部和四川北部至中部。该物种为我国特有种且属我国一级重点保护野生动物，具有重要的科研与保护价值[2]。由于野外地形的复杂性、野外茂密植被的遮挡性、野生动物的警惕性以及部分个体的攻击性等[3]，在野外开展四川羚牛直接观察的研究具有一定挑战。红外相机技术作为一种新型的野生动物监测技术，能够有效克服以上客观局限，进而科学直观、准确地收集调查数据。自上世纪90 年代应用以来，经过近三十年的发展，目前该技术已广泛应用到野生动物生态学与保护学研究中[4-8]。近年来，利用该技术来探究野生动物活动节律的研究已有不少报道，相关应用也证实了该技术可以作为分析野生动物活动节律的有效技术途径[6,9-12]。目前，已有的关于四川羚牛野生种群的活动节律和活动模式的研究均来自红外相机技术[9-12]，但已有的研究存在监测时间较短、获取样本量不足等局限，未能对四川羚牛全年四季的活动节律做出准确的分析评估。

四川唐家河国家级自然保护区内拥有较高的四川羚牛种群数量，随着保护力度的增强，四川羚牛在该保护区内已十分常见[13-14]。因此，选择唐家河保护区开展四川羚牛的活动节律研究具有一定代表性。基于此，利用红外相机对区内四川羚牛的主要活动分布区开展了为期一年的持续监测，获得较为充足的研究数据，以期更加深入地分析四川羚牛的日活动节律及一年四季的变化情况，为该物种更加针对性和科学性的保护管理提供重要的数据支撑。

1 研究方法

1.1 研究区概况

四川唐家河国家级自然保护区位于四川省广元市青川县境内（E104°36′～104°56′，N32°30′～32°41′），属岷山东北麓，龙门山北段的高山峡谷区。保护区以大熊猫（Ailuropoda melanoleuca）、川金丝猴（Rhinopithecus roxellana）、四川羚牛等濒危野生动物及其栖息地为主要保护对象，总面积约400 km2。区内气候垂直变化显著、四季分明，水系发达，最高峰海拔3 837 m，最低海拔1 150 m，相对高差近2 700 m，地形条件相当复杂。保护区具有典型的山地植被垂直带谱特征，沿海拔梯度变化依次为常绿阔叶林带（1 100～1 500 m）、常绿落叶阔叶混交（1 500～2 000 m）、落叶阔叶林（1 100～2 400 m）、针阔叶混交林（2 000～2 500 m）、针叶林（2 500～3 400 m）、高寒草甸（3 400～3 600 m）和高山灌丛（＞3 600 m）[15]。

1.2 相机布设与数据收集

2017 年7 月—2018 年6 月，结合以往各项调查结果，在保护区内四川羚牛的主要活动分布区布设红外相机150 台，最终获得有野生动物影像数据的有效监测位点148 个，相机覆盖海拔跨度为1 285～2 894 m（见图1）。相机野外安装位点选择上尽量兼顾不同生境和海拔，同时保证相邻红外相机位点水平或垂直距离至少300 m，安装高度控制在0.5～1.3 m，未使用引诱剂。相机统一设置为混合模式（3 张照片+1 段视频），视频长度设置为10 s，拍摄时间间隔为1 s。详细记录每个相机位点的编号、生境、坐标等信息。每3～5 个月收取一次数据，同时检查相机性能并更换储存卡。

图1 研究区位置及红外相机布设位点Fig.1 Location of the study area and distribution of infrared camera traps during the study period

将研究期间回收的所有红外相机数据与点位信息进行系统归类整理，统一利用四川自然保护红外相机数据管理信息化平台（http://www.datawild.cn:9090/Bioplatform/,CDMS）[16]完成监测数据的录入、影像数据的物种识别与相关信息挖掘，最后从平台上导出所有数据Excel 汇总表用于后期分析。

1.3 数据分析

关于活动节律的所有数据以独立有效记录为基础，独立有效记录定义为同一相机位点下同一物种连续30 min(±1min)的拍摄记录（包括照片或视频），且与拍摄动物个体数量无关[17]。在参照当地气候的情况下，季节按照春季（3—5 月）、夏季（6—8 月）、秋季（9—11 月）、冬季（12—翌年2 月）划分。利用天天查询网站（www.ttcha.net）获得研究期间不同季节下的日出时间（春季:05:52—07:26;夏季:05:51—06:33;秋季:06:33—07:42;冬季:07:27—08:01）与日落时间（春季:18:56—20:00;夏季：19:25—20:10;秋季:17:53—19:24;冬季:17:53—18:55），分别取不同季节日出与日落的平均时间作为夜行性分析时间段的参考，即19:30—06:30（春季）、20:00—06:00（夏 季）、18:30—07:00（秋季）、18:00—08:00（冬季），通过计算不同季节下的夜间相对多度指数（Night-ting relative abundance index,NRAI）来分析四川羚牛的夜行性，计算公式为：βNRAI=P/N。其中，P 为四川羚牛夜间时间段的独立有效记录数，N 为四川羚牛的独立有效记录总数。若β值接近13/24（约0.54），表示其活动没有明显的昼夜区分；若β＞ 13/24，表示其具有夜行性；反之，则具有昼行性[18]。

采用核密度估计方法（Kernel density estimation）[19]来分析四川羚牛的日活动节律，该方法假设目标物种的行为活动呈24 h 周期性连续分布，其行为事件的有效记录为连续分布中获得的随机样本，该方法从数据样本本身出发分析数据分布特征，而在数据分析中不对数据分布外加任何假定。采用R 软件中的overlap 包[20]和activity 包[21]来绘制核密度曲线图。其中，横轴代表时间，纵轴（密度）代表该时间点上目标物种被探测到的概率[6,22-24]。采用条件密度等值线法来确定物种的活动高峰，通常以50%的内核阈值来计算活动比例集中的周期并以此来表征活动高峰期，条件密度等值线图利用R 中的circular 包“modal.region”函数来实现[25]。采用重叠指数（Coefficient of overlap）[26-27]来分析比较不同季节下的日活动节律重叠程度，利用activity 包“overlapEst”函数来绘制日活动节律的重叠图，并利用该函数的分布曲线重叠面积比Δ（当Δ=0 时，表示完全分离；当Δ=1 时，表示完全重叠）来表示具体的重叠程度。利用activity 包中的“compareCkern”函数的Wald test 对四川羚牛日活动节律进行概率检验，循环检测设定为1 000 次[21]，以此来分析日活动节律的差异性。重叠指数根据不同季节较小的样本数选取，当样本量小于50 时采用Dhat 1 值，当样本量大于75 时采用Dhat 4 值[6,26]。所有检验的差异显著水平设定为P＜0.05，统计分析和作图在R 4.1.0 中完成[28]。

2 结果与分析

获得有效相机工作日16 840 个，在62 个相机位点拍摄到四川羚牛活动，共获得21 130 条监测记录，包括17 798 张照片和3 332 段视频，共计独立有效记录1 455 次。

2.1 全年日活动节律

四川羚牛全年的日活动节律出现了2 个活动高峰，分别在07:30—09:30 与15:00—19:30，主要在晨昏活动。2 个活动高峰的峰值大小相近，但傍晚活动高峰的持续时间更长（见图2）。

图2 四川羚牛全年的日活动节律分析图Fig.2 Analysis chart of daily activity rhythm of Budorcas tibetanus throughout the year

2.2 日活动节律的季节差异

在春、夏、秋、冬不同季节下获得四川羚牛的独立有效记录数分别为267、158、823 和207。四川羚牛在不同季节的日活动节律均有2 个活动高峰（春季:06:50—09:10,14:50—19:50;夏季:06:50—08:00,14:50—20:10;秋季:07:10—10:00,15:30—19:00;冬季:08:50—09:40,14:40—19:50），均主要在晨昏活动。四川羚牛在不同季节早上的活动高峰期秋季（2.83 h）＞春季（2.33 h）＞夏季（1.67 h）＞冬季（0.83 h），而傍晚的活动高峰期夏季（5.33 h）＞冬季（5.17 h）＞春季（5 h）＞秋季（3.5 h）（见图3）。

四川羚牛在不同季节下的日活动节律重叠指数均较高，其中春季和夏季重叠指数最高（Δ=0.922），而秋季和冬季重叠指数最低（Δ=0.829）。不同季节日活动节律的Wald test 分析发现，春季和秋季、春季和夏季、夏季和秋季之间存在显著差异（P＜0.05），而春季和夏季、夏季和冬季、秋季和冬季之间无差异显著性（见图4）。四川羚牛在秋季早上的活动高峰值大于傍晚，而其余季节均表现为傍晚的活动峰值较早晨大。秋季早上的活动高峰值高于其他季节，而冬季早上的活动高峰期要比其他季节晚1.67～2 h（见图3 和图4）。

图3 四川羚牛不同季节下的日活动节律Fig.3 Comparison of daily activity rhythm of Budorcas tibetanus in different seasons

图4 四川羚牛不同季节日活动节律的重叠分析Fig.4 Overlapping analysis of daily activity rhythm of Budorcas tibetanus in different seasons

2.3 夜行性分析

四川羚牛在春、夏、秋和冬季夜间的独立有效记录数分别为70、24、188、61，夜间相对多度指数分别为0.26、0.15、0.23、0.29，均低于13/24。因此，四川羚牛活动具有昼行性，主要在白天活动，夜间仅有少量的活动痕迹。

3 讨论

基于持续一年的监测工作，获得了大量野生四川羚牛的监测数据，不同季节下的独立有效记录均超过150 条，充足的监测数据保证了分析结果的可靠性。同时，利用红外相机数据首次全面研究报道野生四川羚牛的四季活动模式，可为四川羚牛更加深入的行为生态学研究提供一定思路和借鉴。

四川羚牛的活动节律出现了2 个活动高峰且整体偏向于晨昏活动（见图2 和 图3），晨昏活动节律的研究结果与以往的部分研究类似[11-12]，然而与李明富等[9]利用红外相机分析唐家河保护区中四川羚牛冬春季均具有3 个活动高峰期的结果差异较大，这可能与研究年份、研究区域空间尺度、数据分析方法等差异有关：1）不同年份下气温、光照等环境条件可能存在差异，而以上环境因素会对四川羚牛日活动节律产生重大影响[29]；2）不同研究区域空间尺度下样本来源不同，较大空间尺度会增加拍摄不同种群个体的概率，而不同种群个体的活动节律可能存在一定差异进而影响整体结果；3）之前的研究主要通过分析物种在不同时间段的活动强度指数来评估其活动节律，而本研究采用的是核密度估计方法，目前已有不少研究证实本研究采用的方法可能更加准确可靠[6,22-24]。另外，不同地区研究结果中四川羚牛的活动高峰期有差异，如彭科等[12]研究发现白水河国家级自然保护区中四川羚牛在秋季的活动高峰期在10:00—14:00，而冬季的活动高峰期在08:00—10:00；李平等[11]研究发现四川大相岭保护区中四川羚牛夏季的活动高峰期在06:00—08:00 和18:00—20:00，而秋季的活动高峰期在08:00—10:00和16:00—18:00。表明同一物种的活动节律存在一定的地域性差异，这种差异除了可能受不同地区气候条件、食物资源、种间竞争等多方因素影响外[30]，还可能与不同研究的样本量、活动高峰的判断方式等有关。首先，以往大部分研究均未能获得较为充足的样本量，以至于难以获得较为准确的活动节律研究结果[10]或无法分析其他季节的活动节律[11-12]；其次，和以往利用活动峰值左右的一定时间段作为活动高峰的研究不同[9-12]，本研究以50%的内核阈值来计算活动比例集中的周期并以此来表征活动高峰，该方法即便在较少数据样本下也可获得较为准确的评估结果，在评估物种活动节律上具有一定优势[6,22-24]。

已有研究指出，四川羚牛的日活动节律会受日出/日落时间、气温、天气、光照、个体健康状况、年龄和性别等多种因素影响，其中气温和光照的影响尤为显著[29]。由于唐家河保护区内植被较好，植物多样性较高，即便是在寒冷的冬季依然能为四川羚牛提供较为充足的食物来源[15]，因此，气温和光照同样可能是影响本研究中四川羚牛在不同季节日活动节律存在差异的重要原因。本研究中，春季和秋季早上的活动高峰期要明显大于夏季和冬季，而秋季傍晚的活动高峰期明显小于其他季节，这可能主要受气温的影响。在春季和秋季整体气温较为温和，尤其是早上的气温较为凉爽，而在夏季早上一旦阳光照射气温会快速升高，冬季早上气温相对寒冷，因此四川羚牛选择避开高温和低温活动，这与以往发现四川羚牛会主动避开高温和低温时段活动的研究结果类似[9,31]。秋季气温整体较为温和，因此四川羚牛早晚的活动高峰期较为均衡。冬季里，早上的气温过于寒冷，为了减少在低温环境中活动造成的能量消耗，四川羚牛采取了主要回避行为，将早上的活动高峰期缩短并相对延迟。唐家河保护区不同季节下日出时间和日落时间差异较大，冬季日出时间明显晚于其他季节，而日落时间要明显早于其他季节，加之不同季节下气温的较大差异，使得四川羚牛在不同季节下的活动高峰期也随之调整。

四川羚牛在不同季节下均主要在白天活动，夜间仅有少量的活动痕迹，这与以往的研究结果类似[10-12]。在以往的夜行性评估研究中，往往采用统一的时间段作为夜行性分析时间段的参考[10-12]，然而不同季节下日出/日落时间往往存在差异，因此我们认为采用统一的时间段来分析不同季节的夜行性可能会带来较大的评估误差。为了更加准确地评估目标物种不同季节下的夜行性，本研究中综合分析了不同季节的日出/日落时间，然后取不同季节日出与日落的平均时间作为夜行性分析时间段的参考，该方法获得的评估结果更为准确可靠，可为后续相关研究提供参考。