程代凤, 李慧静, 陆永跃

(华南农业大学植物保护学院, 广州 510642)

微生物广泛分布于自然界中，在进化过程中许多微生物与昆虫形成了复杂多样的关系。对昆虫而言，昆虫的新陈代谢和生理活动等多方面受微生物的直接或间接影响(Crottietal., 2012; Mendeletal., 2012; Riccietal., 2013; Christiaensetal., 2014; 石霞等, 2019)。例如，在昆虫选择寄主的时候，寄主上的一些微生物产生的挥发物对昆虫具有强烈的吸引作用(杨发忠等, 2009; 石霞等, 2019)；另外，一些与昆虫形成共生关系的细菌可参与合成昆虫间通讯的信息化学物质，从而影响昆虫的聚集和社会行为，以及多物种间的互作(Kageyama, 2018; Di Salvoetal., 2019)；此外，一些环境微生物不仅会影响昆虫肠道微生物的组成，还会影响昆虫的产卵和觅食行为(Chandleretal., 2011; Keeseyetal., 2017; Leitão-Gonçalvesetal., 2017; Téfit and Leulier, 2017; Wongetal., 2017)。

近年来，微生物影响昆虫行为方面的研究受到越来越多的关注。随着研究的深入，越来越多有关微生物影响昆虫行为的生态和化学机制被揭示，为探索微生物和昆虫互作关系增加了更多的案例。本文简要综述了近年来有关微生物影响昆虫行为方面的研究，并对未来进一步的研究作出了展望。

1 微生物对昆虫寄主定位与选择的影响

昆虫的寄主选择行为需要运用多感官系统，在远程寄主选择中，昆虫主要通过挥发性物质进行寄主定位，而微生物在此环节中具有重要的作用(Bruceetal., 2005; de Bruyne and Baker, 2008; Tasinetal., 2012; Witzgalletal., 2012)。微生物可产生醇类、酮类、酸类、酯类等多种挥发性化学物质，这些物质可作为昆虫定位其寄主的信息化合物(表1)。例如，Becher等(2012)研究了黑腹果蝇Drosophilamelanogaster与酿酒酵母Saccharomycescerevisiae以及葡萄三者间的关系，结果发现果蝇能准确定位感染了酿酒酵母的葡萄，并对感染的葡萄具有更高的取食和产卵偏好，通过进一步研究发现引起果蝇选择偏好的物质为酿酒酵母代谢产生的乙醇、乙酸、丙酮、2-苯基乙醇和3-甲基-1-丁醇(Becheretal., 2012)。另外，梅奇酵母Metschnikowia产生的挥发性化合物同样可作为苹果蠹蛾Cydiapomonella的寄主定位物质(Witzgalletal., 2012)。

表1 微生物对昆虫寄主定位与选择行为的影响案例

续表1 Table 1 continued

续表1 Table 1 continued

除了协助昆虫准确定位寄主外，环境中的微生物还可通过驱避作用来影响昆虫的寄主选择行为。Cha等(2020)的研究显示，与未被灰葡萄孢Botrytiscinerea感染的红莓果实相比，斑翅果蝇Drosophilasuzukii对感染的红莓果实表现出更低的取食选择偏好，且进一步的研究表明斑翅果蝇的嗅觉系统在该选择过程中起着重要的作用。类似地，感染了灰葡萄孢的葡萄产生的乙醇和3-甲基-1-丁醇对淡褐苹果蛾Epiphyaspostvittana的寄主选择同样产生了驱避作用(Rizvi and Raman, 2016)。此外，感染柑橘黄龙病菌CandidatusLiberibacter asiaticus的柑橘植株中的韧皮部杆菌可显著降低挥发物D-柠檬烯、β-罗勒烯和水杨酸甲酯的释放量，从而对柑橘木虱Diaphorinacitri的天敌——龟纹瓢虫Propylaeajaponica的寄主搜寻行为产生干扰甚至驱避作用(Linetal., 2016)。感染南方水稻黑条矮缩病毒(Southernriceblack-streakeddwarfvirus)的水稻产生的叶绿醇对载体昆虫白背飞虱Sogotafurcifera的寄主选择具有显著的驱避活性，但这是否有利于病毒的扩散传播仍需进一步验证(王璐丰等, 2017)。

位于土壤中的微生物同样可对昆虫的寄主定位与选择行为产生影响。植物根际细菌是天然存在于根表面或根际的微生物，已有研究表明植物根际细菌可通过参与植食性昆虫取食诱导的植物防御反应，改变植物产生的挥发物组成，进而增强对天敌昆虫的吸引作用(Van der Puttenetal., 2001; Pinedaetal., 2010; Belletal., 2020)。而非致病性根际细菌Pseudomonasfluorescens则可以通过阻断植株的茉莉酸途径，进而降低寄生性天敌菜蚜茧蜂Diaeretiellarapae对桃蚜Myzuspersicae的定位准确性(Pinedaetal., 2013)。

此外，昆虫体内的共生菌在天敌昆虫的寄主选择行为中同样具有重要作用。有研究表明，寄生蜂Mallophoraruficauda对寄主Cyclocephalasignaticollis的搜寻可由寄主肠道共生细菌产生的挥发物介导(Groba and Castelo, 2016)。Frago等(2017)曾报道，豌豆蚜Acyrthosiphonpisum的取食可引起寄主植物的挥发物释放量的增加，这些挥发物可吸引天敌阿尔蚜茧蜂Aphidiuservi，但蚜虫肠道内的共生菌Hamiltonelladefensa可降低挥发物的释放，以干扰天敌对蚜虫的搜寻(Fragoetal., 2017)。

因此，进一步探究各种微生物在昆虫寄主选择与定位中的作用，对研究微生物与昆虫的互作具有重要的意义。

2 微生物对昆虫种内和种间关系的影响

昆虫个体间形成了复杂多样的种内和种间关系，包括共生、竞争、捕食、寄生等(王思铭和陈又清, 2011; 娄永根等, 2018)，已有多个研究表明在以上关系中昆虫共生微生物有着重要的作用。其中，捕食与寄生关系在“寄主定位与选择”部分中已进行阐述。

昆虫间的互利共生是一种重要的生态互作关系。有研究表明蚜虫肠道共生微生物参与了蚜虫与蚂蚁间的共生关系(Yao, 2014; Ivensetal., 2018)。蚜虫蜜露中携带的肠道细菌产生的挥发性物质不仅吸引蚜虫的天敌，也吸引与蚜虫共生的蚂蚁(Leroyetal., 2011; Fischeretal., 2015)。甜菜蚜Aphisfabae蜜露中木糖葡萄球菌Staphylococcusxylosus产生的苯乙醇和芳樟醇是黑毛蚁Lasiusniger辨别共生蚜虫的重要物质，对其具有强烈的吸引作用(Fischeretal., 2017)。

竞争行为在昆虫中同样广泛存在，种内竞争大多表现为寄主资源的竞争。由于昆虫幼体阶段活动能力有限，且幼体阶段对寄主资源的竞争是生长发育的重要前提，因此雌虫产卵前需要评估资源并降低后代之间对寄主资源竞争的可能(Applebaum and Heifetz, 1999; Nufio and Papaj, 2001; Yang, 2001)。昆虫可利用体内共生菌参与自身的寄主标记行为来帮助后代竞争资源，例如，Li等(2020)研究表明，来源于桔小实蝇Bactroceradorsalis卵表微生物普罗威登斯菌Providenciasp.和克雷伯氏杆菌Klebsiellasp.可诱导寄主产生更高含量的β-石竹烯，从而驱避后续桔小实蝇的产卵。类似地，在光亮扁角水虻Hermetiaillucens和家蝇Muscadomestica中同样存在利用体内共生微生物调节种内寄主资源竞争的情况(Lametal., 2007; Zhengetal., 2013)。

3 微生物对昆虫繁殖行为的影响

通常认为，物种间生殖隔离由遗传分化导致，但近年来，有学者研究表明体内共生微生物同样可引起昆虫的生殖隔离(Jaenikeetal., 2006; Koukouetal., 2006; Buellesbachetal., 2014)。有研究表明以玉米粉-蜜糖-酵母琼脂培养基饲养的果蝇体内植物乳杆菌菌群比例远高于以淀粉培养基饲养的果蝇群体，植物乳杆菌菌群的增加改变了果蝇性信息素的水平，进而影响果蝇的交配偏好，并且这种交配偏好具有较强的遗传倾向，产生了不经遗传分化的生殖隔离(Sharonetal., 2010; Najarroetal., 2015)。

环境微生物的代谢物质很大程度上还担任着昆虫产卵过程中所依赖的化学信号物质，并影响昆虫的产卵行为(表2)。例如，细菌、真菌和蓝藻均可代谢产生土臭素，该物质可被许多昆虫作为识别有害微生物的信号，进而驱避昆虫的产卵行为(Gerber and Lechevalier, 1965; Mattheis and Roberts, 1992; Juttner and Watson, 2007; Stensmyretal., 2012)。然而，对埃及伊蚊Aedesaegypti而言，该物质的作用却是相反的，埃及伊蚊可通过识别土臭素来选择在其幼虫的食料——蓝藻比较丰富的地方产卵(Vazquez-Martinezetal., 2002; Meloetal., 2020)。环境微生物还可通过挥发性代谢物刺激昆虫产卵(Lindhetal., 2008)。例如，将从感染旋丽蝇Cochliomyiahominivorax的动物伤口中分离的细菌接种到新鲜的血液中，细菌通过产生挥发性物质，显著吸引旋丽蝇产卵(Chaudhuryetal., 2010; Zhuetal., 2017)。嗜虫沙雷氏菌Serratiaentomophila的刺激可以有效提高烟芽夜蛾Heliothisvirescens的产卵量，但同时会令其失去识别合适产卵地的选择能力(Staudacheretal., 2015)。Tasin等(2018)发现，接种灰葡萄孢菌Botrytiscinerea或醋酸杆菌Acetobacteraceti的葡萄可驱避葡萄花翅小卷蛾Lobesiabotrana的产卵，接种酵母的时候则可以吸引产卵，但有意思的是同时接种灰葡萄孢菌和酵母时可强烈引诱该虫的产卵行为。Bellutti等(2018)的研究也证明，假丝酵母Candidasp.和酿酒酵母S.cerevisiae对斑翅果蝇D.suzukii具有强烈的产卵刺激作用。

表2 微生物对昆虫产卵行为的影响案例

续表2 Table 2 continued

4 微生物对昆虫社会行为的影响

昆虫的社会行为是指种群个体之间相互协作所表现出的各种行为活动，包括分级、分工、亲代照护、筑巢、护巢、利它、合作等。社会性昆虫维持社会群体的完整性主要通过昆虫体表蜡质层的长链碳氢化合物介导(Gordonetal., 2020; Walshetal., 2020)。有研究表明，昆虫体内共生的微生物可以改变昆虫的气味特征和嗅觉行为，从而调节个体在社会群体中的化学交流(Cartheyetal., 2018)。例如，在黄胸散白蚁Reticulitermessperatus中，当含有不同丰度肠道微生物的同种入侵者攻击巢穴时，由于具有和本巢个体不同的体表挥发物，它们更容易被识别并引起集体防御反应(Matsuura, 2001)。类似地，切叶蚁Acromyrmexechinatior的肠道微生物可通过影响宿主体表碳氢挥发物的合成来调控切叶蚁同巢个体间的识别(Teseoetal., 2019)，抗生素处理的切叶蚁对同巢个体具有很强攻击性，而重新饲喂微生物后攻击性则会降低，但并不能完全恢复同巢个体的识别能力。Koto等(2020)的研究结果同样证明，日本弓背蚁Camponotusjaponicus种群中不同级型、性别的个体肠道共生菌群落存在显著差异，而这些共生菌参与体表碳氢化合物的合成，又反过来成为不同级型个体的化学信息识别标志。

环境中的微生物对昆虫的社会行为同样具有影响。例如，菌圃病原真菌Pseudoxylaria的挥发性气味马兜铃烯、绿花百千层醇可引起白蚁Odontotermesobesus的群集防御反应，使大量个体迅速清理真菌，以确保巢内环境安全(Katariyaetal., 2017)。社会性昆虫对筑巢地的选择对种群生存、繁殖和抵御病原菌侵染具有重要意义。土壤环境中的放线菌可为土栖昆虫抵御病原菌(Hamiltonetal., 2011; Peterson and Scharf, 2016; Chouvencetal., 2018)，Huang等(2020)研究发现，新交配的红火蚁蚁后通过识别土壤中放线菌代谢产生的挥发性化合物——土臭素和二甲基异莰醇，而优先选择在放线菌丰度较高的土壤中筑巢，该研究首次报道了土壤微生物的代谢化合物可影响新交配蚁后的筑巢选择。

5 微生物对昆虫聚集行为的影响

许多昆虫都有聚集行为，且由昆虫的激素或信息素调控。研究表明，昆虫体内共生的微生物可参与合成调控聚集行为的化合物(Byers and Wood, 1981)。Zhao等(2015)证实，肠道共生真菌Grosmanniapenicillata和G.europhioides可利用葡萄糖作为碳源从头合成云杉八齿小蠹Ipstypographus的聚集信息素2-甲基-3-丁烯-2-醇，云杉八齿小蠹利用该物质可以迅速聚集大量个体开始为害。类似地，两种位于中欧山松大小蠹Dendroctonusponderosae肠道的共生酵母Hansenulacapsulata和Pichiapinus可以高效地将马鞭草醇转化成该虫的聚集信息素(Hunt and Borden, 1990)。另外，在异色瓢虫Harmoniaaxyridis反射性出血的分泌物中含有大量吡嗪类化合物，包括甲基吡嗪和甲氧基吡嗪，这两个物质在异色瓢虫的吸引、聚集行为中具有重要作用，Schmidtberg等(2019)的研究显示，细菌乳酸杆菌Lactobacillus和沙雷氏菌Serratia在肠道中参与这两种物质的合成，运输至血淋巴后随反射性出血释放。

除了参与合成聚集作用的化合物，昆虫体内共生的微生物自身的代谢物同样可以调控昆虫的聚集行为。例如，斑衣鱼Thermobiadomestica粪便中携带的肠道共生真菌Mycotyphamicrospora和阴沟肠杆菌Enterobactercloacae及其代谢物可以诱导斑衣鱼的滞留和聚集行为(Woodbury and Gries, 2013a, 2013b)。肠道细菌代谢产生的挥发性羧酸能介导德国小蠊Blattellagermanica的聚集反应，抗生素处理后的个体粪便中羧酸含量较低，并且对同种其他个体的吸引力更小(Wada-Katsumataetal., 2015; Kageyama, 2018)。类似地，肠道微生物成团泛菌Pantoeaagglomerans、克雷伯氏菌Klebsiellapneumoniaepneumoniae和阴沟肠杆菌Enterobactercloacae产生的愈创木酚和苯酚均可以调节蝗虫的聚集行为(Dillonetal., 2000, 2002; Tanetal., 2015)。

6 微生物对昆虫其他定向行为的影响

昆虫对外界刺激作出面向或背向的行为称为定向，对化学物质的定向行为称为趋化性，包括正趋性和负趋性。有研究显示虫传微生物通过产生挥发物调控昆虫的定向行为(表3)，以完成自身的扩散或生活史(Castleetal., 1998; Mayeretal., 2008; Maucketal., 2010a, 2018)。例如，李斯特氏菌Listeriamonocytogenes可操纵被感染的果蝇的信息素的合成，从而提高细菌与潜在的健康宿主或中间宿主接触的机会，以促进自身的传播扩散(DiAngeloetal., 2009; Chambersetal., 2012)。微生物还可通过产生效应蛋白降低宿主植物防御反应，吸引媒介昆虫以促进其扩散(Sugioetal., 2011)。微生物对昆虫定向行为的调控还具有动态效应。例如，无毒的蚜虫偏好于选择感染大麦黄矮病毒(Barlyyellowdwarfvirus)的麦株，但在获毒后，转而偏好选择无毒麦株(Ingwelletal., 2012)。 类似的动态定向调控在虫传病毒中广泛存在(Wangetal., 2014; Guoetal., 2019; Wangetal., 2019)。尽管微生物-昆虫互作一直是昆虫生态领域的研究热点，但其中微生物调控昆虫定向行为而促进扩散的化学和分子机制仍然需要进一步探究。

表3 微生物对昆虫其他定向行为的影响案例

7 小结与展望

微生物的广泛分布为昆虫与其频繁接触并作出响应提供了背景条件。目前的研究表明微生物与昆虫间的互作可能比已知的更为普遍，而来源于微生物的信号对昆虫行为的影响常常被忽略(Fragoetal., 2012)。本文综述了微生物对昆虫多种行为的影响，回顾了微生物作为昆虫寄主搜寻、产卵选择、交配偏好、筑巢、群体聚集等多种行为的信号。然而昆虫与微生物间的互作还有更多的内容值得进一步探究，本文作者认为至少有以下几个方面是值得进一步研究的：

第一，微生物影响昆虫行为的过程中，调控昆虫行为的信息化合物到底是如何产生的？回顾以往的研究我们发现不管是微生物-昆虫-植物间还是微生物-昆虫间的互作，大多数研究都只是提到微生物可以影响一些诱导昆虫行为的信息化合物的产生或者含量的变化。然而，微生物到底是如何影响这些化合物的产生？微生物是通过直接代谢产生这些化合物还是通过影响昆虫或植物化合物合成通路中相关基因的表达来影响这些化合物的合成？这些问题在大多数微生物-昆虫-植物间或微生物-昆虫间的互作研究中均没有很好的解答。因此，对该方面进行研究将有助于更深入地理解微生物-昆虫-植物间或微生物-昆虫间的互作。

第二，微生物和昆虫的全球性分布以及共同进化的长久历程也表明二者的关联可能远不止目前的研究发现。级联反应和多物种互作是一种非常常见的现象。因此，微生物在影响昆虫行为的过程中很可能涉及更多的物种间互作。微生物影响入侵红火蚁筑巢行为就是一个典型的例子，研究发现红火蚁可以通过识别土壤中放线菌释放的挥发性化合物来选择其筑巢地，而红火蚁选择这样的筑巢地的目的则是为了获得放线菌提供的保护作用，放线菌的存在可有效抑制土壤中红火蚁病原真菌的生长(Huangetal., 2020)。该案例提供了一种昆虫-放线菌-真菌间互作的典型模式。在自然界中，昆虫个体能够接触到的生物因子非常多，在昆虫周边有天敌、寄主、同种个体、不同种个体、细菌、真菌和病毒等。这些生物因子间会不会有多个因子靠一种或者多种微生物因子串联起来对昆虫的行为产生影响呢？虽然已有一些报道表明微生物-昆虫-植物或昆虫-微生物-昆虫3个因子间的联系，但对4个或4个以上的因子间的联系目前还很少报道。因此，将来可以进一步研究涉及4个或4个以上因子间的互作关系。

最后，回顾以往的研究，我们发现微生物对昆虫行为的影响往往发生在昆虫生长发育的某个时期，特别是一些昆虫共生菌对宿主的影响更是如此。然而，昆虫是如何调节其特定时期所需微生物类群的？昆虫是主动通过其免疫系统来选择其所需的微生物，还是靠微生物群体间的相互作用来获得其所需的微生物？这些都是值得进一步探究的。