伍春芳　景凯婷　夏露霞　程墙义　潘铖

摘 要 刺吸式昆虫仅能取食木质部、韧皮部的汁液，食物来源较为单一，其生命活动部分营养功能需要依靠共生菌分泌的纤维素酶等来维持。在宿主进化的过程中，其体内的共生菌可以帮助宿主昆虫更好地进行营养摄取、生长发育、解毒、天敌防御等。目前，研究共生菌参与植物-害虫-天敌的互作模式已成为热点。基于此，针对刺吸式昆虫体内的共生菌种类、传播规律与作用，共生菌研究手段及防治方法等进行综述。

关键词 刺吸式;昆虫;共生菌;口器

中图分类号：Q966 文献标志码：B DOI：10.19415/j.cnki.1673-890x.2021.06.082

共生菌与植食性昆虫形成的共生关系，在宿主昆虫与植物漫长的协同进化过程中发挥着不可替代的作

用[1-2]。近年来，昆虫与共生菌之间的互作关系受到越来越多的关注。刺吸式昆虫通常以口器刺破植物韧皮部组织或细胞，从胞间或胞内吸取汁液获得所需营养，有研究发现这种取食方式由于其食物来源较为单一，取食到的营养物质难以完全满足其生命需要，需依赖专性内共生细菌提供，因此刺吸式昆虫体内往往都携带着一种或是两者及以上可以补充植物汁液中所缺失的营养物质的共生菌。自然界中，已知约有60%的昆虫都含有共

生菌[3-4]。

共生菌与昆虫相互依赖，协同进化。昆虫为体内共生菌提供相对稳定的环境，共生菌可存在于昆虫的肠道、外骨骼、生殖系统等部位，为昆虫的生长繁殖、环境适应、营养物质代谢等方面提供帮助。研究昆虫体内的共生菌，可通过肠道共生菌的研究与昆虫生命历程关联分析，研制出更为有效的防治途径[4]。基于此，收集并整理了刺吸式昆虫共生菌的相关文献，着重对于刺吸式昆虫体内的共生菌种类、传播规律与作用、共生菌研究手段以及防治方法等方面的研究现状进行总结，以期推进共生菌防治农业害虫的研究。

1 昆虫体内共生菌概况

1.1 体内共生菌的种类

共生菌根据其生物学和进化史，可分为原生共生菌（Primary symbiont）和次生共生菌（Secondary symbiont）[5]。虽然共生细菌在昆虫中分布普遍且其种类不一，但每种昆虫体内有且只有一种原生共生菌，并且存在严格的共生关系，如蚜虫体内是Buchnera，粉虱体内为Portiera，木虱体内则是Carsonella[6-7]。次生共生菌的种类相对多样化，可有一种或一种以上，有研究者分析了多个地区不同寄主植物上麦长管蚜种群内的共生菌情况。结果发现，初级共生菌B. aphidicola存在于所有个体中，但种主要次级共生菌H. defensa和

R. insecticola，在不同种群中感染率和同一寄主下不同地方种群中均存在很大差异[8]。

根据进化时间的不同，昆虫体内共生菌还可以分为专性共生细菌和兼性共生菌。专性共生菌存在严格的协同进化关系，可为宿主提供氨基酸等营养物质，与生长繁殖、次生物质解毒方面等密切相关，一般进行垂直传播从母本传给子代[9]。兼性共生细菌一般分布在含菌细胞、血淋巴等器官，即可进行水平方式传播又可进行垂直方式传播，主要在昆虫存活率、抵御天敌等宿主适应性方面发挥作用[10]。

1.2 体内共生菌的传播规律

共生菌在昆虫体内的传播方式主要分为垂直传播和水平传播。共生菌经卵垂直传播可分为共生菌侵染宿主昆虫幼虫中的卵母细胞、侵染宿主昆虫年轻雌成虫中的卵母细胞、侵染宿主昆虫雌成虫中的成熟卵母细胞以及侵染宿主昆虫囊胚期胚胎4种方式[11]。蚜虫次生共生菌大多存在于血淋巴中或菌胞中，主要随母代垂直传播，但也有研究表明，次生共生菌也可以在种内和种间发生水平传播。通过荧光原位杂交技术和透射电镜技术发现共生菌H.defensa可在携带者取食后在小麦叶片中存留大约12 d，感染未携带的蚜虫，并能在其后代中稳定[12]。

1.3 体内共生菌的作用

共生菌可对昆虫的生长繁殖、环境适应、营养物质代谢等方面提供帮助。共生菌可为宿主提供营养物质，因为韧皮部汁液缺乏合成必须氨基酸的基本元素，以其为食的刺吸式昆虫就需要依赖体内的共生菌为宿主昆虫提供必需氨基酸[13]。草翅叶蝉的两种专性共生菌，Sulcia负责合成精氨酸（Arginine）等8种氨基酸，Baumannia则合成维生素和辅助因子[13]。共生菌可协助宿主降解有毒物质，提高抗药能力以及提高昆虫的防御能力。共生菌可以通过矿化、代谢等方式将外源毒素转变为无毒的物质，协助宿主降解有毒物质或者农药。豌豆蚜中的次生共生菌Hamiltonella对于寄生蜂（Aphidius ervi）具有一定的抵抗作用[13]，适应性实验发现感染共生菌H.defensa后的蚜虫种群适应性显著提高，体重、无翅蚜率及后代产蚜量等方面顯著提高[13]。共生菌还是昆虫传播病毒的中间介体，叶蝉体内的共生细菌Sulcia可直接介导水稻矮缩病毒的入卵传播，Hamiltonella可协助传播番茄黄化曲叶病毒[14]。

2 共生菌的研究方法

昆虫共生细菌多样性分析最常用体外培养鉴定。例如，褐飞虱肠道微生物主要采用离体平板培养和克隆文库法，且集中于细菌群落结构和多样性分析方面[15]。由于其部分生物进程的基因高度缺失，决定了共生菌对宿主细胞的依赖性，导致大部分共生菌无法在宿主昆虫体外进行离体培养[4]，同时体外培养需要如特殊营养物质、pH、氧化还原电位等等复杂特殊的生存环境，使绝大多数共生菌难以人工培养，同时利用培养基分离的细菌分类单元相对偏少，效率较低。利用16S rRNA序列分子标记鉴定可更精准的鉴定细菌多样性，但利用16S rRNA结合限制性片段长度多态性（RFLP）等技术的分子标记，虽然鉴定难度和分类单元增加，但文库构建和电泳分析均费时费力。

近年来，随着宏基因组学的兴起以及分子生物学技术的发展，使用新的技术对昆虫肠道微生物进行研究成了当前的研究热点。转录组学及细菌基因组学等高通量测序技术的发展，为解析褐飞虱肠道菌群结构提供了强有力的分析手段，它具有高灵敏度、高精确性、高效率和低成本等优势。利用末端限制性片段长度多态性（T-RFLP）分析16S rRNA序列时仅能检测出23种细菌，而利用16S rRNA结合高通量测序可分析出203个分类单元[16]。新技术的不断发展，可对大部分的原来难以体外培养的共生菌的种类进行明确，还可预测共生菌与共生菌之间的和共生菌种群的相应功能，为未来更加深入研究共生菌提供的新的方向和契机。

3 共生菌的防治作用

研究昆虫共生菌为开发生物能源提供了理论依据。Wolbachia所引起的细胞质不亲和这一特性，可以在昆虫种群中传播，这一现象在昆虫与共生菌技术预防上有着重要的作用[17]。利用基因工程技术对昆虫体内的共生菌进行技术改造，能够解决因为昆虫对药物产生的耐药性引起的昆虫防治方面的问题，目前已经出现了用抗生素除去昆虫体内的共生菌进而引起昆虫死亡的实例。麦蚜作为危害小麦的重要害虫，由于蚜虫的强适应性导致抗蚜基因的匮乏，使得常规抗虫难以奏效。到目前为止，蚜虫强适应性的原因以及蚜虫如何克服寄主植物的防御体系仍然不清晰。PANG等用Arsenophonus sp.细菌代替褐飞虱肠内的Arsenophonus细菌，发现褐飞虱对杀虫剂的抗性显著降低[18]。李迁利用PCR的方法鉴定了17个不同地理种群麦长管蚜体内共生菌的多样性，结果发现不同地理种群中共生菌多重感染现象严重，并没有发现单一次级共生菌的感染的种群，如能改变蚜虫体内的共生菌构成，是否能降低其抗药性[12]。

当前，昆虫的抗药性治理有多种方式，其中生物防治手段以其能够有效控制害虫、减少环境污染、低成本等优势已逐渐受到广泛关注。生物防治可利用天敌昆虫、昆虫信息素等。最近很多研究发现昆虫共生菌与抗药性有一定关系，为昆虫抗药性治理及农药降解提供了新方向。从昆虫体内的共生菌入手探索将共生菌用于害虫防治将会为害虫综合治理提供一条全新的途径。

4 结语与展望

借助基因组学、转录组学和蛋白质组学等高通量技术，将传统研究与分子生物学相结合，明确共生菌的多样性和特异性是研究其功能和机制的前提。解析共生菌与宿主昆虫的互作模式及其分子机制，有利于发现昆虫在进化上的机制。共生菌参与植物-害虫-天敌的互作模式是当前研究热点之一。生态防控中提出利用专一性天敌防控害虫，但由于害虫体内共生菌的参与，使防治效率大大降低。因此，研究防御性共生菌的稳定传播机制有利于揭示不同昆虫对环境、寄主或生境的适应机制。

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（责任编辑：刘 昀）