李亚锦, 郑景明*, 王根柱, 周金星, 刘玉国, 哈文秀

1)北京林业大学生态与自然保护学院, 北京 100083;

2)北京林业大学水土保持学院, 云南建水喀斯特断陷盆地石漠化防治野外科学观测研究站,水土保持国家林业局重点实验室, 北京 100083;

3)中国林业科学研究院荒漠化研究所, 北京 100091;

4)宁夏回族自治区自然资源厅, 国土整治修复中心, 宁夏银川 750002

植物功能性状是植物在不同的环境条件下的功能和形态表现(Laughlin, 2014; Li et al., 2015;Poorter et al., 2018), 反映了物种的生态策略, 通常被用来理解和预测群落与生态系统功能(Garnier et al., 2004; Diaz et al., 2007), 以及物种沿演替梯度的共存机制(Bhaskar et al., 2014)。植物群落的演替, 即植物物种随时间的替换过程(Prach and Walker,2011)。随着演替的进行, 非生物条件逐渐改善(Buma et al., 2017), 环境因素可以作为“筛”, 选择适合在群落中生存和维持的物种或性状(Keddy,1992), 因此植物群落组配的过程将随演替而变化。物种的生态策略一般指植物所具有的能够产生足够的有机物来维持生存和繁殖后代的方式(Westoby et al., 2002)。在特定的生境下, 不同群落之间总是存在趋同或者趋异的生态策略, 功能性状会对环境作出相应的响应(Vile et al., 2006)。在长白山红松阔叶混交林的不同演替阶段, 群落中比叶面积、叶氮浓度随演替的进行呈现明显增加趋势, 叶干物质含量、叶磷浓度随演替呈减少的趋势(胡耀升, 2014)。法国南部温带落叶阔叶林演替系列中, 群落水平上的性状从演替早期的高比叶面积、低叶干物质含量和高叶氮含量逐渐向演替后期相反的性状趋势转变(Cortez et al., 2007)。而在热带雨林的研究中, 植物在演替前期有着较高的氮含量和比叶面积, 且随着演替的进行, 氮含量和比叶面积呈现增加的趋势(Bonal et al., 2007)。研究不同演替阶段群落功能性状的变化不仅可以深入理解植物随时间的演替过程,也有利于为森林的管理和重建提供指导(Mcgill et al., 2006)。

群落内部的环境因子对植物功能性状有强烈的影响, 不同演替阶段的光、土壤水分和土壤养分的变化会影响植物的功能性状和光合作用(张增可等, 2019)。植物通过参与养分循环以及根系活动和凋落物的分解来提高土壤中营养元素和有机质的含量, 从而改善土壤质量。反过来, 土壤的质量又影响植被的发育及演替的方向和速度(慕宗杰, 2017)。植物群落的构建、物种的组成配置以及多样性的合理布局都必须以群落功能性状与环境因子的关系为依据(Kabrick et al., 2008), 这对于人工植物群落构建和防止植被退化具有重要指导作用(Condit et al.,2013; Laughlin, 2014)。

喀斯特断陷盆地石漠化区作为我国石漠化综合治理的重要类型区, 主要分布在滇东—攀西地区,该地区生态系统具有特殊的结构和功能, 生态敏感度高, 环境容纳量低, 稳定性差(王世杰等, 2003)。已有研究表明, 为适应喀斯特土层浅薄、土壤水分渗漏等生境特征及较长的旱季, 植物普遍呈现出比叶面积和叶面积低、叶干物质含量高的性状组合(习新强等, 2011; 刘宏伟等, 2015; Jiang et al., 2016)。但目前关于喀斯特地区功能性状的研究, 很少考虑演替序列, 大部分集中于物种水平的比较。本文利用空间代替时间的方法, 以喀斯特地区弃耕后处于不同恢复阶段的天然次生林和老龄林为研究对象,选取与植物的生长速率、最大光合速率、竞争力和养分循环存在密切关联的叶、枝功能性状, 通过分析植物功能性状和环境因子的变化趋势, 探讨不同演替阶段的群落水平上植物功能性状如何响应环境变化, 着重回答: (1)喀斯特天然林群落的环境因子和群落水平功能性状随着演替的进行具有怎样的变化规律？(2)群落水平功能性状在不同演替阶段对环境因子有何响应？影响植物功能性状变化的关键环境因子是哪些？(3)演替过程中物种的生态策略有何变化规律？

1 材料和方法

1.1 研究区概况

研究区大黑山位于云南省屏边县境内, 大围山山系的西南方向, 山势由北向南倾斜, 是典型的断陷盆地地貌(图 1)。屏边县地处东经 103°24'—103°58', 北纬 22°49'—23°23', 位于云南省南部, 红河州东南部。辖区内海拔 154～2590 m, 属亚热带山地湿润季风气候, 年最高气温 30℃, 最低气温–1.4℃, 平均气温 14.3℃; 受东南海洋暖湿气流的影响, 境内湿润多雨。年最高降雨量 2200 mm, 最低降雨量1290 mm, 年平均降雨量为1650 mm。全年日照时数约1555 h, 空气湿度高达87%。大黑山历史上具有物种丰富的植物群落, 近代受人类活动的影响, 遭到了不同程度的破坏。近年来, 由于环保政策的落实和退耕还林还草、石漠化治理工程的实施, 弃耕地开始自然恢复, 从而形成了处于不同恢复阶段的次生林。目前, 除少部分地段保留有一些老龄林林分斑块外, 大黑山大部分都是农田弃耕后处于不同恢复阶段的天然次生林, 本次选取了不同恢复年限的次生林和未经干扰的老龄林作为研究群落演替的试验对象。

图1 研究区概况图Fig. 1 Overview of the study area

1.2 群落调查

采用空间代替时间的方法, 在全面踏查的基础上, 根据代表性和典型性原则选取具有相似的海拔、母岩、土壤类型的, 弃耕后处于不同恢复阶段(3年灌木林, 6年灌木林, 20年乔木林, 40年乔木林)的典型样地, 并选取老龄林群落作为对照。具体恢复年限通过询问当地村委会工作人员及护林工人确定。样地直线距离不超 10 km, 以降低地形及气候的影响(温远光等, 2013)。每个样地设置三个重复样方, 群落组成调查参考方精云等(2009)的方法。3年、6年灌木林的样方面积为20 m×20 m, 20年、40年乔木林和老龄林样方面积为40 m×40 m, 将样方划分为10 m×10 m的样格。在每个样格中记录胸径≥3 cm的木本(乔木和大灌木)的种类、高度和胸径。选取样方对角线和中心位置上5个5 m×5 m的样格,记录样格内胸径＜3 cm且高度＞30 cm的木本(灌木和小乔木)植物的种类、基径和高度。同时记录地理位置、土壤类型、海拔高度、坡度和岩石裸露度等环境因子。样地位置见图 1, 各演替阶段样地基本信息见表1。

表1 各演替阶段样地基本信息Table 1 Basic information of plots in each succession stage

1.3 植物功能性状取样与测定

选取的功能性状包括比叶面积(SLA, cm2/g)、叶片干物质含量(LDMC, %)、潜在最大高度(Hmax,m)、叶氮含量(LNC, g/kg)、叶磷含量(LPC, g/kg)、叶氮磷比(LN:LP)、枝氮含量(BNC, g/kg)、枝磷含量(BPC, g/kg)和枝氮磷比(BN:BP)。比叶面积(SLA)通常与潜在相对生长速率或者最大光合速率呈正相关,物种具有较小的SLA意味着较强的叶片“防御”和较长的叶片寿命(Poorter, 1999)。叶片干物质含量(LDMC)反映植物生态行为差异和资源获取能力,叶片具有较高的 LDMC意味着具有更强的保存营养和抵抗物理性伤害的能力(Méndez Alonzo et al.,2013)。潜在最大高度(Hmax)与植物的竞争力、整个植株的生产力及干扰后的恢复能力有关(Cornelissen et al., 2003)。植物不同器官氮、磷含量与最大光合速率和植株养分的留存存在密切的关系,并影响植物代谢和生长发育(Vitousek et al., 2010)。植物氮磷比(N:P)可以指示环境(特别是土壤)对植物生长的养分供应状况, 明确植物群落生产力受到哪种元素的限制作用(Güsewell, 2004)。

对样地内木本植物优势种的叶、枝进行功能性状取样和测定。在每个样地中, 用高枝剪从每颗植株冠层中部外围东西南北四个不同方向上采集4个生长良好的枝条, 每一条枝条剪取了一定数量的健康成熟叶片及当年生小枝, 叶片和小枝分别混合成样品装入干净信封, 每个优势种选择 3～5株。叶片用扫描仪(CanoScan LIDE300)扫描, 后期通过Image J(V1.8.0)测定叶面积。叶片样品置于60℃烘箱烘至恒重, 一般为 72 h, 称取叶片干重。比叶面积=叶面积/叶片干重。叶片干物质含量=叶片干重/叶片鲜重。烘干后的叶和枝样品经研磨仪粉碎后供化学分析测试用。氮、磷含量用全自动间断化学分析仪(SmartChem200)测定。物种潜在最大高度通过查找《中国植物志》和野外调查数据获取。

1.4 土壤取样与测定

土壤取样与植被调查同步进行, 完成地上群落的调查后, 用土钻在每个样方内沿对角线五点混合取样, 取样深度为0～30 cm。由于位于岩溶区, 样地内土层分布不连续, 岩石裸露度较高, 有些剖面土壤深度没有20 cm甚至10 cm以下, 采用其余剖面的样品混合。同时在样地中心位置取环刀土样,测定土壤容重(BD, g/cm3)和土壤含水量(WC, %)。等土钻土样自然风干后, 带入实验室进行化学性质测定, 具体指标包括 pH 值(pH)、有机质(SOM,mg/kg)、全氮(TN, g/kg)、全磷(TP, g/kg)、有效氮(AN,mg/kg)、有效磷(AP, mg/kg)和有效钾(AK, mg/kg)。所有的土壤测定方法依据国家林业行业标准执行(国家林业局, 2000), 其中 pH用酸度计测定; 有机质采用重铬酸钾氧化稀释热法测定; 全氮、全磷、有效氮和有效磷于全自动分析仪进行分析; 有效钾采用火焰光度计法测定。

1.5 数据处理

群落水平功能性状值(CWM)是通过物种水平的功能性状值按物种多度进行加权平均, 得到的各性状在群落水平的平均功能性状值。每个群落的功能性状值由R 3.6.2里面的FD程序包完成(Villéger et al., 2008), 本文以下提到的功能性状均指群落水平功能性状值。在统计分析之前对所有数据进行自然对数转换以提高数据的正态性和方差齐性(Li et al., 2019)。不同演替阶段群落的环境因子和功能性状采用单因素方差分析和多重比较(Tukey HSD),分析不同群落的环境因子和功能性状差异及其随演替时间的变化规律。为了进一步验证植物功能性状与环境因子的关系, 运用 Vegan程序包对植物功能性状值和环境因子做冗余分析(redundancy analysis ,RDA), 并基于层次分割(Hierarchical Partitioning)理论运用hier.part程序包定量分析环境因子对功能性状的解释率(Chevan and Sutherland, 1991)。所有统计分析均由R 3.6.2完成。

2 结果

2.1 环境因子随演替阶段的变化

除土壤含水量(WC)和 pH值外, 其余环境因子在不同演替阶段呈现显著(P＜0.05)的差异(图2)。随着演替的进行, 土壤容重(BD)、总磷含量(TP)逐渐减小; 有效磷含量(AP)先下降后稍有回升; 土壤总氮(TN)、有效氮(AN)、有效钾(AK)、有机质含量(SOM)逐渐增加; WC虽呈上升趋势, 但差异不显著。

图2 大黑山不同演替阶段森林群落环境因子的变化规律Fig. 2 Variations of environmental factors during different successional stages of forest community in Dahei Mountain

2.2 植物功能性状随演替阶段的变化

如图 3所示, 所有植物功能性状随演替均呈现显著(P＜0.05)的变化。随着演替的进行, 比叶面积(SLA)显著下降, 叶片干物质含量(LDMC)逐渐升高,潜在最大高度(Hmax)也显著增加。叶和枝养分含量的变化趋势大致相同, N含量呈先下降后上升的趋势,且均在20年乔木林中出现最小值;P含量先显著下降, 在20年乔木林中达到最低后趋于平稳。叶的N:P随演替呈现显著上升趋势; 而枝的 N:P变化相对稳定, 在20年乔木林中最低, 在老龄林中最高。

图3 大黑山不同演替阶段森林群落功能性状的变化规律Fig. 3 Variations of functional traits during different successional stages of forest community in Dahei Mountain

2.3 植物功能性状与环境因子的关系

在 RDA的结果中, 环境因子总体对功能性状的解释率达到 82%, RDA前两轴解释率达到了78.3%, WC、TN、BD和SOM是影响植物演替过程中功能性状变化的主要环境因子(图4)。SLA与TP呈正相关, 与TN、SOM呈负相关; Hmax与TN呈显著正相关; LDMC、叶N:P与TN、AK、SOM呈正相关, 与TP呈负相关; 叶和枝的N、P含量与P和BD呈正相关, 与TN、WC呈负相关。

图4 冗余分析(RDA)显示群落植物功能性状与环境因子的关系Fig. 4 A biplot for redundancy analysis showing the relationships between plant function traits and environmental factors

从环境因子对功能性状的解释率(图 5)来看,除WC外, SLA主要受SOM和TN的影响; LDMC主要受到SOM、TN和TP的影响; LNC主要受到AP的影响; LPC主要受到SOM和AP的影响; BNC、BPC的影响因子分别和LNC、LPC的分布较为相似,其中BPC与AK有一定的相关性; Hmax主要受到TN的影响。从不同的演替阶段来看, 演替早期灌木林阶段主要分布在土壤P、BD高, TN、WC、SOM相对低的环境中, 水分和养分相对匮乏; 演替后期乔木林阶段主要分布在土壤TN、WC、SOM高, 而土壤P较低的环境中, 水分和养分相对肥沃。

图5 各环境因子对功能性状变异的解释率占比Fig. 5 Proportion of explanation rate of functional trait variation by each environmental factor

3 讨论

3.1 不同演替阶段环境因子的变化特征

喀斯特地区有明显的旱季且土层浅薄、土壤水分渗漏严重, 导致该区石漠化现象严重, 水分是影响其植被恢复最关键的因素(沈有信, 2016)。在气候干旱的黄土高原, 演替后期群落WC比演替前期群落要高, 随着群落演替, 土壤水分条件逐步改善(韦兰英和上官周平, 2006), 这与本研究发现的WC几乎对所有功能性状影响都最大的结果一致, 表明保存在石块缝隙。此外, 土壤水分和养分之间是相互促进的关系(张芳芳等, 2012)。在大黑山喀斯特区中,土壤中的水分和大部分养分均呈现逐渐上升的趋势。其中, SOM、TN、AN和AK含量均随演替逐渐增加, 说明植被恢复对这些养分含量具有明显的累积作用。而TP和AP则相反, 恢复初期显著高于中后期。通常在无干扰的情况下, 随着植被演替的进行, 土壤全N含量增加, 全P反而减少( WARDLE et al., 2004), 这与本研究结果一致, 其他喀斯特地区的土壤特征研究也有类似发现(俞月凤等, 2014;李菲等, 2015)。土壤N素的获得途径多样, 主要来源是生物固氮和随降水进入土壤中的氮, 土壤P素则主要来自岩石风化和淋洗(Turrión et al., 2000)。随着演替的进行, 群落的生产力明显提高, 对养分的需求也随之增加, 使得供植物吸收的土壤 AP明显不足, 此消彼长, 导致P的缺失速度明显要高于N。植被恢复后期 BD趋向稳定, 可能是因为随着恢复年限的增加, 植物群落趋于稳定, 土壤有机物输入不再明显增加(焦梦妍等, 2018)。

3.2 不同演替阶段植物功能性状特征

随着演替的进行, 大黑山喀斯特区植物群落SLA显著下降, LDMC和Hmax逐渐增加, 植物演替前期N、P含量大于演替后期。SLA反映植物获取和利用资源的能力, SLA显著下降表明群落随演替不断提高自身的养分利用率和水分保存率。LDMC能够反映植物保有营养物质的能力和对环境胁迫的适应程度, 群落LDMC越高其保存营养和抵抗物理性伤害能力更强。Hmax逐渐增大, 说明植被的竞争力、生产力及干扰后的恢复能力随演替逐渐增强。植物N、P含量与植物光合作用密切相关。总体上,随着演替的进行, 物种之间对光、养分等资源的竞争越来越激烈, 喜光先锋树种逐渐地被耐阴性树种所替代。先锋树种往往采取养分含量高的、高光合速率的、短寿命的开放性策略, 具有较高的SLA、N含量、P含量, 以及较低的LDMC, 快速获取外部资源; 耐阴性树种在演替后期阶段占据主导地位,采取与先锋树种相反的保守性策略, 以提高资源利用效率, 这与 Garnier et al.(2004)和 Wright et al.(2004)提出的随演替进行群落物种的生态对策逐渐趋于保守的理论预期较为相符, 黔中高原的次生演替系列研究也得到了类似结论(习新强等, 2011)。

植物氮磷比(N:P)可以指示环境对植物生长的养分供养情况, Koerselman and Meuleman(1996)研究表明, 通常情况下, 当N:P＜14时植物受到N的限制; N:P ＞16时受到P的限制; 当N:P值在14～16时,同时受到N和P的限制。本研究中植物的N:P随演替逐渐增加(均小于14, 8～11), N对植物的限制性逐渐减小, 且植物体内P含量和土壤P含量均随演替下降, 根据利比希最小因子定律, P也可能成为演替后期植物生长的重要限制因素。由于研究区域、植物的生长阶段、植物种类等存在差异, 均会影响N:P化学计量比值临界值的变化(Güsewell, 2004; 曾德慧和陈广生, 2005)。因此, 用N:P值来判断喀斯特森林养分供应情况, 临界值还需再通过进一步实验加以确定。

3.3 功能性状与环境因子之间的关系

随着弃耕时间的延长, 次生群落的物种组成多样性提高(表 1), 土壤水分和土壤养分状况均得到良好的改善, 森林植被、土壤水分和养分之间能够形成良好的协同效应, 增进生态系统的良性循环。本研究结果表明, WC、TN、BD和SOM是影响大黑山喀斯特植物演替过程中功能性状变化的主要土壤因子(图 5), 对其生态系统的恢复和稳定起着决定作用(Ding et al., 2012)。演替初期, 土壤中的水分和大部分养分含量较低, 群落此时的物种中多样性和丰富度最低, 群落结构单一。群落内主要优势种是臭荚蒾、黄脉莓和栽秧泡等植物寿命短, 生长快的灌木, 一般采取高 SLA、LNC、LPC, 低 LDMC的性状组合, 拥有快速获取资源的开放策略; 随着演替的进行群落逐渐形成较复杂的垂直结构, 尖子木等耐阴树种开始出现, 20年乔木林中群落物种多样性和丰富度均有所增加, 而群落枝叶N含量在此时达到最低。随着后期土壤N元素的不断增加, 枝叶 N含量呈现逐渐回升的趋势; 演替后期, 土壤养分和水分逐渐增加, 林冠层光线适中, 群落内物种多样性和丰富度较高, 该阶段物种丰富, 群落结构复杂, 山羊角和水红木也逐渐被演替后期喜阴、喜湿的红果树、鹅掌柴、长梗润楠和深根性的大叶桂樱所取代, 植物逐渐转变为低SLA、LNC、LPC, 高LDMC的性状组合, 采取保守性策略, 增强自身的养分和水分利用效率, 增强竞争力。

4 结论

大黑山喀斯特区天然林植被自然演替过程中非生物环境因子差异较大, 植物群落在不同演替阶段呈现出不同的性状组合以响应环境的变化, 群落组成物种由养分含量高的、快速生长的、短寿命的开放性策略转向养分含量低的、慢速生长的、长寿命的保守性策略。环境因子对喀斯特群落演替植物功能性状值有一定的影响, 其中, 土壤水分、全氮含量、容重和有机质对植物演替过程中功能性状的变化起到主要作用, 与该区域特殊的气候和地质条件大背景有关。植物在生长过程中主要受到土壤氮的限制, 土壤磷含量虽然也随时间呈下降趋势, 但其在演替后期是否起到限制作用还需要进一步探究。本文研究喀斯特植物功能性状与环境因素随演替的变化规律, 以及功能性状如何响应环境变化,为今后喀斯特地区人工植物群落构建和退化植被恢复提供依据。

Acknowledgements:

This study was supported by National Natural Science Foundation of China (No. 31870707), and National Key Research and Development Program of China (Nos. 2016YFC0502500 and 2016YFC0502504).