1 扬州大学园艺与植物保护学院，225009；2 扬州大学动物科学与技术学院，225009

蜜蜂是自然界最主要的授粉昆虫，在保持生物多样性和维持生态系统平衡方面具有重要的意义[1]。近年来，昆虫生长调节剂（Insect Growth Regulators，IGRs）在全球范围销量持续升高[2]，而与此同时蜜蜂疾病和蜂群损失也益发严重[3]，这些现象引起了昆虫生态毒理学界的广泛关注。低毒农药广泛残留于主要农作物上[4]，残留的农药会对蜜蜂等昆虫产生亚致死效应。IGRs具有高活性无公害和不易产生抗性等特性，常作为农业轮换方案的必备药剂之一。IGRs农药正常不会直接杀死昆虫，而是在昆虫个体发育时期阻碍或干扰昆虫正常发育，使昆虫个体生活能力降低直至死亡[5]。相比高毒类农药产生致死效应的影响，IGRs类农药对社会性昆虫产生的影响更为严重[6]。

一、IGRs类杀虫剂

IGRs作为第三代杀虫剂的设想由Williams于1967年首次提出[7]。自1973年第一种IGRs类农药——敌灭灵（Dimilin）面市以来，我国IGRs类农药的研发和生产呈飞速上升趋势。其中我国在1983年发现了蜕皮激素类化合物；1986年发现了抑食肼（RH-5849）及1992年发现第三个化合物Tebufenozide（RH-5992）。到1996年我国已发现第五个化合物Methoxyfenozide （RH-2485），近年来又连续发现多种类似于生长调节剂类化合物。随着人们对常规化学农药影响环境的不断认识，IGRs农药使用愈发广泛。截至2019年7月底，我国授权19种IGRs类杀虫剂应用在1000多种植物上，如棉花、十字花科蔬菜、甘蓝、韭菜等[8]，IGRs类农药的开发和使用得到相应的发展仍处于不断上升的趋势。

IGRs作为一种新型杀虫剂[9]，其结构不同于以往的杀虫剂。IGRs可通过各种方式进入环境介质中，脂溶性很强，能在生物体脂肪组织内蓄积，并不易排出[10]。这种作用方式不仅增加了内分泌干扰效应的评估难度，更加大了监控与防范难度。联合国相关组织已经将内分泌干扰列为“四大环境议题”之一，对IGRs类杀虫剂的内分泌干扰作用及其机理的研究是当前热点课题[11]。

IGRs，或与其他农药混合残留对蜜蜂和其他传粉者有害[12]，直接影响蜜蜂的产蜜量，也会对生态系统多样性构成威胁[5，13]，因此IGRs类杀虫剂对蜜蜂的影响不容忽视。

二、IGRs杀虫剂的分类及其对蜜蜂健康的影响

2006年蜂群衰竭失调（CCD）被提出后，IGRs类杀虫剂作为CCD的一个影响因子被重视起来。IGRs对生物体易产生慢性的亚致死毒害，而蜜蜂作为社会性昆虫，其中蜂王能被IGRs类杀虫剂“有效”的传递到“核心”，相比致死效应明显的高毒类农药对蜜蜂群体的影响更为严重[6]。

IGRs类杀虫剂根据其作用方式的不同主要分为几丁质合成抑制剂、保幼激素类似物和蜕皮激素类似物三大类[14]。几丁质合成抑制剂类杀虫剂以苯酰基苯脲、蚊蝇醚为主；保幼激素类杀虫剂以烯虫酯和保幼炔为主；蜕皮激素类杀虫剂主要有抑食肼、虫酰肼、甲氧虫酰肼和苯醚威[15]。

1.几丁质合成抑制剂类杀虫剂对蜜蜂的影响

几丁质合成抑制剂是IGRs中颇受重视的一类农药，它通过抑制靶标昆虫的几丁质合成而导致其死亡或不育。影响几丁质生物合成的化合物有很多，常见的有苯酰基苯脲类商品化杀虫剂[16]。苯酰基苯脲类杀虫剂主要起胃毒作用，也有一定的触杀作用，经过该药物处理的昆虫幼虫，由于不能蜕皮或不能化蛹而死亡[17]。

除虫脲是第一个应用于农业的几丁质合成抑制剂类杀虫剂，对自然界中蜜蜂种群构成的风险尚不清楚。但有室内实验表明除虫脲会干扰蜜蜂的蜕皮导致内勤蜂和外勤蜂数量的短期减少，进而影响蜂群繁殖[18]。Julie Fourrier等（2015）证明蚊蝇醚影响着意蜂的幼虫死亡率、羽化畸形率、成虫行为等整个生活史[19]。这些研究均显示几丁质抑制剂类农药残留会对蜜蜂发育前期阶段及寿命产生严重影响。

2.保幼激素类杀虫剂对蜜蜂的影响

保幼激素（JH）又称返幼激素，它来源于咽侧体，是一类保持昆虫幼虫性状和促进成虫卵巢发育的激素。JH在昆虫生殖生理和交配行为中起非常重要的作用[20]，同时在昆虫整个胚胎期的生长发育中具有强有力的调控作用。

保幼激素类杀虫剂是阻止昆虫发育、抑制变态发生的昆虫生长调节剂，其商品化杀虫剂是烯虫酯[21]。烯虫酯和温度共同胁迫会导致成年越冬工蜂滞育终止，造成蜂群数量减少。JH在调节蜜蜂劳动分工中起重要作用，JH滴度随着蜜蜂行为发育而增加，并在外勤蜂中显著高于内勤蜂[22]。暴露在这类杀虫剂的环境中可能会改变蜜蜂的行为，但当前对保幼激素类杀虫剂是否影响蜜蜂个体或群体及影响的效果如何仍有待研究。

3.蜕皮激素类杀虫剂对蜜蜂的影响

昆虫的蜕皮激素（Ecd）由内分泌器官前胸腺合成，能引起表皮的变化以及新角质层的沉积[23]。蜕皮激素严格调控着昆虫的蜕皮、变态和繁殖。蜕皮激素杀虫剂作用于蜕皮激素受体，促进靶标物提前蜕皮，形成畸形个体，靶标物最后因脱水、饥饿而死亡。目前，蜕皮激素类似物杀虫剂主要有抑食肼、虫酰肼、甲氧虫酰肼和苯醚威等[24]。

De Ruijter和van der Steen（1987）在大田试验表明苯醚威抑制蜜蜂的前期发育。除此之外，JakobWegenera等确定了蜜蜂的孵化率、学习能力和24小时记忆能力以及头部提取物中10-HDA浓度受苯醚威的影响。长吻延伸反射（PER）试验证明蜜蜂在摄入亚致死剂量的虫酰肼后，显示蜜蜂学习能力受损，表明以前认为无害的农用化学品也可能对蜜蜂造成有害影响[25]。嗅觉、记忆学习对蜜蜂的觅食很重要，而学习能力受损可能会导致全球蜜蜂健康状况持续下降，由此可见，蜕皮激素类似物杀虫剂对蜜蜂神经生理学有一定的影响。

IGRs类杀虫剂不仅影响幼虫和蛹的寿命，而且严重影响成蜂觅食行为及某些生理特性[26]，对蜜蜂的健康发育和日后蜂群的稳定有潜在危害。尽管有些农药不属于IGRs类杀虫剂，但通过间接破坏蜜蜂的内分泌系统就会对蜜蜂健康造成威胁，如2，4-二氯苯酚杀虫剂（2，4-Dichlorophenol，2，4-DCP）在急性接触毒性试验中对中蜂具有中等毒性作用[27]，通过直接抑制蜜蜂磺基转移酶和中断PAPS的供应而对神经元功能产生影响，其中对内分泌的破坏和异源代谢的影响更大[28]。王康（2017）研究表明亚致死剂量多菌灵农药虽不会导致蜜蜂急性死亡，但对幼虫生长发育具有抑制作用，对解毒酶系也产生不同程度的影响[29]。因此，IGRs杀虫剂的使用及发展空间应引起我们的重视。

4.IGRs杀虫剂之间互作及与其他农药互作对蜜蜂的影响

现代农业中由于农药的大量使用，加大了蜜蜂与各类农药接触的概率，IGRs杀虫剂之间互作及与其他农药互作对蜜蜂的影响得到更多人的关注。当IGRs杀虫剂之间互作时，其对蜜蜂的毒性与互作效应强度成正比。比如苯醚威和氟虫腈对蜜蜂的生殖性能、孵化时间产生依赖性影响[30]；虫酰肼和除虫脲互作时，会加速蜜蜂的急性毒性[31]；除虫脲和氟苯脲共同作用蜜蜂时，蜜蜂幼虫的角质层会异常形成，从而导致幼虫死亡率显著增加[32]。此外，IGRs杀虫剂之间与其他农药互作，以及致病原协同作用均能够使蜂群变得更为敏感。目前有关IGRs杀虫剂之间互作的报道并不多，但是这种现象必然会影响蜜蜂健康，此领域有待更多的探索与研究。

三、小结

研究表明：IGRs农药在空间和时间分布上呈现多样性，而其对蜜蜂行为、寿命等造成的影响成为研究热点。蜜蜂受IGRs农药影响，会造成授粉效率下降、哺育力降低和寿命缩短。蜜蜂作为一种群居的社会性昆虫，其免疫系统和生理代谢体现出复杂的多样性，需要充分考虑在自然条件下的各种影响因子，全面考量其免疫、代谢、能量、应激等与早熟的采集行为之间的联系，才能更好的理解IGRs农药-蜜蜂之间的动态关系。