王婷　李建广　刘世彪　张世鑫

摘 要 非洲茉莉是一种广泛栽植于我国亚热带地区、观赏价值很高的观叶植物，其叶片常遭致瘿昆虫的为害而形成卷叶型虫瘿，严重影响其观赏价值。研究卷叶型虫瘿的形态结构特征，可为阐明植物与虫瘿的关系及对虫瘿的控制提供参考依据。本研究调查了海南省儋州地区栽植的非洲茉莉叶片受到卷叶型虫瘿为害的情况，并对非洲茉莉卷叶型虫瘿叶片的形态结构和卷叶型虫瘿内的昆虫形态特征进行了研究。结果表明：非洲茉莉卷叶型虫瘿的致瘿昆虫主要为钝鬃滑管蓟马，主要发生在幼叶上。按非洲茉莉叶片的被害情况和卷叶型虫瘿的形态，将卷叶型虫瘿分为5个受害等级。钝鬃滑管蓟马主要发生在非洲茉莉幼嫩叶片的快速生长时期，其特征为叶片明显变厚、细胞变大、叶片向上弯曲成U形，造成该性状的主要原因是叶片中各组织的细胞大小不一致造成的。本研究结果对进一步开展非洲茉莉叶片虫瘿的形成机制研究以及开展致瘿昆虫的综合控制研究提供理论依据。

关键词 非洲茉莉；虫瘿；钝鬃滑管蓟马；实驗形态学

中图分类号 S687.9 文献标识码 A

Abstract Fagraea ceilanica Thunb. is a foliage plant of high value， and it is widely cultivated in the subtropical regions of China. However， the ornamental value is damaged by pests and diseases. The study of the morphological characteristics of the insect gall would help to clarity the relationship between the plant and insect gall， and finally control the gall. In this paper， The destruction condition on the leaves of F.ceilanica in Danzhou， Hainan， was preliminarily investigated， and the morphological structure of the insect gall including the insect was studied . The results showed that the insect galls were often occurred at the tender tissues and the gall-making insect was Liothrips sp. There were five injured levels of insect gall in the leaf according to the destruction condition and the morphology of gall type. The insect galls were often occurred at the tender tissues and the period of rapid growth of the leaf， which induced the leaf thickening and cell enlarging， bending upwards U shaped. The results would provide a theoretical basis for the formation of the leaf insect gall and the prevention and control of gall making insects.

Key words Fagraea ceilanica Thunb.； insect gall； Liothrips sp.； experimental morphol

doi 10.3969/j.issn.1000-2561.2018.05.021

虫瘿是由昆虫等致瘿生物诱导寄主植物而产生的一种特异组织[1-3]。其结构具有多样性，结构较复杂的虫瘿有球状、囊状、疤状、袋状、子弹状、花状和根状等多种类型[2-3]，也有结构相对简单的，如卷包虫瘿[4]。昆虫是植物虫瘿主要的致瘿生物，据报道，世界上已知的双翅目致瘿昆虫有5 500种，且都能够形成各自独特的瘿体[3]。植物虫瘿的形成机制，大多认为是造瘿生物、植物和天气等因素综合作用的结果[1]。目前有3种相互兼容的假说，分别为营养假说、微环境假说和防御假说：（1）营养假说：构成虫瘿的植物组织，其营养成分高并且便于瘿内昆虫取食；（2）微环境假说：虫瘿构成的微型环境更有利于造瘿昆虫的生存；（3）防御假说：部分虫瘿的封闭可以防止昆虫天敌的取食或者微生物的寄生[5-6]。

非洲茉莉（Fagraea ceilanica Thunb.）属于马钱科（Loganiaceae）灰莉属（Fagraea）多年生灌木，又称灰莉、华灰莉木，是近年流行的室内观叶植物和庭园观赏植物[7]。关于非洲茉莉上的病虫害的文献报道较少。在广西南宁地区，对非洲茉莉为害最多的是桐黑异丽金龟（Anomala antqua Gyllenhal.）和钝鬃滑管蓟马（Liothrips sp.）[8-9]；在福建厦门地区，栽培的非洲茉莉也受到这2种昆虫的为害[4]。炭疽病多发生在非洲茉莉的嫩枝和叶片上，为近圆形至不规则形陷斑，边缘褐色，中央灰白色，叶上生稀疏黑色小点，为其分生孢子盘[10]。海南是非洲茉莉的原产地之一，对于当地非洲茉莉的病虫害鲜见报道。本研究调查了海南儋州地区非洲茉莉的虫害发生情况及主要为害害虫的种类，通过实验形态学方法进一步对遭受致瘿昆虫不同程度为害的非洲茉莉叶片的组织结构进行研究，同时研究了主要为害种害虫的为害情况，依据为害情况进行分级，期望能得到非洲茉莉叶片虫瘿的组织结构变化与主要为害种害虫生长情况的相互关系，以期对非洲茉莉叶片虫瘿的形成机制以及致瘿昆虫的防治提供理论依据。

1 调查地点与方法

1.1 地点

调查主要在海南儋州地区进行，包括海南儋州市区、中国热带农业科学院儋州院区、云月湖风景区、西培农场场部、八一农场场部等地区。非洲茉莉（Fagraea ceilanica Thunb.）主要分布在道路两旁和庭院中。

1.2 方法

1.2.1 非洲茉莉叶片虫瘿为害状况调查 对调查地区内的非洲茉莉受卷叶型虫瘿为害进行调查，记录植株数量和为害程度。采集为害植株的叶片及害虫，使用透明塑料袋封口后带回室内分类鉴定，分类鉴定依据文献[11]。

1.2.2 非洲茉莉叶片虫瘿的形态学观察 采集各地区受害的非洲茉莉叶片虫瘿，使用透明塑料袋采集叶片和虫瘿样本带回实验室。使用Leica M205 FA荧光体视显微镜对致瘿昆虫进行观察并拍照。按照非洲茉莉叶片的生长发育状态与卷叶型虫瘿形态，对非洲茉莉叶片卷叶型虫瘿进行为害等级分类。

1.2.3 实验形态学研究方法 随机采集各个为害等级的虫瘿叶片（每个为害等级各取3棵树，每棵树上取5片叶子），叶片放入装有FAA固定液的大离心管中带回实验室。采用常规石蜡切片技术，进行实验形态学研究。

石蜡切片制备方法参照王皓翔[12]、帅焕丽

等[13]、Zhang等[14]的方法并优化修改。使用单面刀片采集和分割材料后，使用真空泵抽气，并置于FAA固定液（50%乙醇：乙酸：甲醛=90：5：5）中固定12 h以上，50%乙醇洗涤3次，乙醇系列脱水，正丁醇序列透明，石蜡包埋。使用Leica RM2235切片机切片（厚度：12～14 μm），展片和烘片后；使用二甲苯脱蜡，固绿染色，松节油透明，中性树胶封片。

1.3 数据统计与分析

利用Leica M205 FA荧光体视显微镜对虫瘿和致瘿昆虫进行观察并拍照，Leica DMLB光学显微镜系统进行各个为害等级非洲茉莉虫瘿叶片观察及数据统计，叶片横切面各参数的测量方法参照图1的各标注，数据统计使用SPSS和Excel软件进行统计分析和图表制作。

图中非洲茉莉正常叶片取自云月湖风景区。A：下表皮；B：海绵组织最外层；C：海绵组织中间层；D：海绵组织；E：海绵组织最内层；F：栅栏组织最内层；tG：栅栏组织中间层（实为G/2）；H：栅栏组织最外层；I：栅栏组织；J：上表皮。标尺：100 μm。

The normal leaves of F. ceilanica were taken from Yunyue lake parkland in Danzhou. A： lower epidermis； B： outermost layer of sponge tissue； C： middle layer of sponge tissue； D： spongy tissue； E： innermost layer of sponge tissue； F： innermost layer of fence tissue； G： middle layer of fence tissue （G/2）. H： outermost layer of palisade tissue； I： palisade tissue； J： upper epidermis. Scale： 100 μm.

圖1 非洲茉莉正常叶片横切面形态结构示意图

Fig. 1 Schematic diagram of cross section and data measurement of normal leaves in F. ceilanica

2 结果与分析

2.1 非洲茉莉叶片受虫瘿为害情况调查

调查了海南儋州各地区约近700株非洲茉莉受卷叶型虫瘿的为害情况，发现海南儋州市区、中国热带农业科学院儋州院区、云月湖风景区的非洲茉莉受害较严重，存在卷叶型虫瘿的植株比例分别为78.3%、75.9%和85.3%，且呈局部密集状态；而西培农场场部和八一农场场部的非洲茉莉受害较轻，有卷叶型虫瘿的植株比例分别为18.4%和26.6%。

根据非洲茉莉叶片的为害情况和卷叶型虫瘿形态，结合詹福麟等[4]和蒋昌杰等[8]关于非洲茉莉虫瘿的研究结果，将海南儋州地区的非洲茉莉卷叶型虫瘿分为5个受害等级，如表1所示。

2.2 非洲茉莉卷叶型虫瘿叶片的形态结构

2.2.1 非洲茉莉卷叶型虫瘿叶片上、下表皮的变化 非洲茉莉卷叶型虫瘿叶片上、下表皮均只有1层细胞，表皮细胞呈方形，紧密排列，表面有蜡质层。对各为害等级的虫瘿叶片上表皮的实验形态学观察，发现受害等级为2级时，上、下表皮细胞的厚度最大，约30 μm，厚度是正常叶片的2倍左右；其次为3和4级；而1级和5级的叶片上、下表皮厚度与对照相近（图3-A、B）。且致瘿昆虫主要取食的部位为叶片上表皮，如图2-H、O和图2-C、G所示。

2.2.2 非洲茉莉虫瘿叶片栅栏组织的变化 非洲茉莉卷叶型虫瘿的叶片栅栏组织细胞层数为7层左右，细胞形状多样，有方形、椭圆形和圆形等（图1）。同层细胞大小一致，细胞排列紧密，从叶缘到叶脉的细胞直径逐渐增大（图2-B、C），维管束为圆形或椭圆形。对各危害等级的虫瘿叶片栅栏组织细胞的实验形态学观察，发现受害等级为2级的栅栏组织厚度最大，约240 μm，受害等级3和4级次之，受害等级1和5级与对照的厚度相近（图3-C）。对栅栏组织的不同层次的细胞进行分析，发现受害等级1级时栅栏组织的最外层、中间层和最内层细胞变化不大；从受害等级1～3级，最外层和中间层的变化比较接近，在受害等级2级达到最大值。从受害等级3～5级，最外层细胞厚度变化明显小于中间层和最内层（图3-E）。可见，非洲茉莉卷叶型虫瘿受害等级低时，其叶片卷曲，叶片栅栏组织的最外层、中间层和最内层细胞变化是同步的；而受害等级高时，对叶卷卷曲变化起其主要作用的是最内层的栅栏组织细胞。

2.2.3 非洲茉莉虫瘿叶片海绵组织的变化 非洲茉莉卷叶型虫瘿的叶片海绵组织细胞层数为7～8层，海绵组织细胞为近圆形（图1），少数受昆虫伤害后的叶片海绵组织细胞形状多样（图2-G）。海绵组织与栅栏组织相似，细胞排列稍疏松，但同一层细胞的大小有较大差异（图3-F）。对各危害等级的虫瘿叶片海绵组织细胞的实验形态学观察，发现受害等级为2级的海绵组织厚度最大，约350 μm，受害等级3～5级的厚度依次减少，受害等级1级与对照的厚度相近（图3-D）。对海绵组织不同层次的细胞进行分析，发现最外层细胞厚度始终小于中间层和最内层厚度。受害等级1级的时海绵组织的最外层、中间层和最内层细胞变化不大；在受害等级2级时，海绵组织各层细胞的厚度均达到最大值，中间层细胞的数值明显高于其他层细胞，且比栅栏组织中间层细胞厚1.5倍左右；受害等级3～5级时，最外层细胞厚度变化明显小于中间层和最内层（图3-E）。可见，受害等级低的叶片卷曲，主要是由于叶片海绵组织的中间层和最内层细胞的变化大于最外层细胞；而受害等级高的叶片卷曲，起主要作用是海绵细胞的中间层细胞。

2.2.4 非洲茉莉虫瘿叶片栅栏组织与海绵组织各参数比较 将栅栏组织不同层的细胞厚度与海绵组织不同层的细胞数厚度进行比较，发现最外层细胞厚度差异较大，比值大于1；其他的细胞层的差异较小，比值均小于1（图3-G）。正常叶片的栅栏组织最外层细胞厚度比海绵组织为1.6，随着受害等级增加，此比值逐渐降低，到受害等级5时，降低至0.7左右，海绵组织增长更明显。其他层数的厚度比值均小于1，海绵组织的厚度变化均大于栅栏组织（图3-G）。说明对非洲茉莉受致瘿昆虫影响后向上表面卷曲变化的过程中，起主要作用是叶片的海绵组织。

2.3 非洲茉莉卷叶型虫瘿内的昆虫种类鉴定

利用显微镜技术，对非洲茉莉叶片的主要昆虫进行了种类鉴定，结果发现卷叶型虫瘿内的主要害虫为钝鬃滑管蓟马，另外还有3种数量较少的昆虫。

2.3.1 钝鬃滑管蓟马 非洲茉莉卷叶型虫瘿中的主要昆虫为钝鬃滑管蓟马，通过Leica M205 FA荧光体视显微镜对其不同发育时期的形態进行观察，具体的形态描述参考郭付振对中国管蓟马科分类研

究[14]：

（1）卵。呈椭圆形，初始白色，稍透明，后转为黄色（图5-A、B），卵散产或集中产于虫瘿内（图2-H、K和N），主要分布在受害等级为3～5级的叶片虫瘿中，应该是最初致瘿昆虫的成虫在叶子卷曲并合拢后产的卵，卷曲叶片可为虫卵提供保护场地。卵紧贴虫瘿内壁，不能移动。卵的生活周期为4月底至8月底。

（2）低龄若虫。整个身体为半透明状，复眼大且颜色明显，身体分节不清楚，身体未革质化；尾部有2～3根极细而长的刚毛和数根短小刚毛，行动迟缓（图5-C、D），主要出现在受害等级为3级和4级的虫瘿中，且虫瘿内有蜡质碎屑存在（图2-I、L）；若虫的生活周期为5月初至8月底。

（3）高龄若虫。头部，尾部和触角前端开始变黑，腹部为半透明状，身体分节更清楚，开始出现革质化，尾部有2～3根细长的刚毛和数根短小刚毛，行动较迟缓（图5-E、F）。高龄若虫的个体比低龄若虫要大一倍左右。主要出现在非洲茉莉卷叶型虫瘿的受害等级为的各个时期和各个级别的叶片虫瘿中，数量以危害等级3和4级的叶片虫瘿中最多，且虫瘿内有蜡质碎屑存在（图2-I、L）。高龄若虫的生活周期为6月初至10月。

（4） 成虫。黑色或黑褐色，复眼大，触角8节，中间节较长，为念珠状，在节Ⅲ外端1个，节Ⅳ-Ⅵ内、外端各1个。单眼鬃很小，1对复眼后鬃较长，端部钝。头颊两侧各有0～3根弱小鬃。前胸背无扭曲线纹，边缘鬃端部均钝。前足跗节和胫节黄色，腿节棕黑色，稍膨大，跗节雌雄均无齿。中胸有横网纹，后胸有纵横网纹。中后足棕黑色。翅中部不收窄，翅基鬃3根均发达，端部钝，间距相近。间插缨12～13根。腹节Ⅰ盾板三角形，板内有多角形网纹，腹节Ⅱ～Ⅶ各具2对弯曲的握翅鬃，前对小于后对，背片两侧有横网纹。管长约等于头长[4，14]（图5-G、H）。主要出现在非洲茉莉卷叶型虫瘿的受害等级为3～5级的各个时期和各个级别的叶片虫瘿中均有发现，数量以危害等级3～5级的叶片虫瘿中最多。行动敏捷，可飞行。成虫的生活周期为5月初至10月底。

2.3.2 其他昆虫 通过Leica M205 FA荧光体视显微镜对其他的昆虫进行观察，发现虫瘿中还有3种其他昆虫：第1种未知昆虫，其若虫呈黑褐色，腹部1～3节为棕红色，刺吸式口器，主要出现在受害等级为3～5级的叶片虫瘿中；第2种昆虫，属于花蝽科昆虫，腹部第6～7节背面各有一个桔红色斑块，纵向排成一列[15]，主要出现在受害等级为3～5级的叶片虫瘿中；第3种昆虫，属于蚁科，是一种体积很小的蚂蚁。复眼小，退缩，单眼3个，位于头顶。口器和足均发达，基部腹节显著紧缩，形成腹柄。腹柄1～2节，每节背面上有1～2个结节状突起。还有些种类是肉食性的，捕食昆虫、蜘蛛及其它小动物[15]，主要出现在受害等级为3～5级的叶片虫瘿内部或虫瘿外部。

3 讨论

虫瘿是自然界极其常见的生物现象，是植物和昆虫之间相互作用的产物[1，16]。从获益效果看，昆虫是获利者，它从寄主植物获得食物和栖息地，又可躲避天敌的捕食及恶劣气候；植物是虫瘿的受害者，消耗了物质能量，影响了正常生理[17]。钝鬃滑管蓟马寄生在非洲茉莉卷叶型虫瘿内，对植物正常生长造成了一定的影响[1-3]。

植物上虫瘿结构变化与致瘿昆虫的关系。从卷叶型虫瘿发育几个阶段的非洲茉莉叶片虫瘿解剖结构特征和统计数据特征研究可以看出，非洲茉莉虫瘿处于幼嫩和快速生长时期，叶片结构幼嫩且脆弱，易于被致瘿昆虫侵害；叶片的海绵组织相对其他组织更柔软，拉伸的范围更大，损害的更严重。引起变化的主要原因：（1）海绵组织和栅栏组织细胞变大，厚度增加；（2）栅栏组织厚度和海绵组织细胞比例变小。所以海绵组织在叶片卷曲中起主导作用。所以，在防治非洲茉莉虫害过程中，在使用杀虫剂防治钝鬃滑管蓟马时，应全面喷施，达到充分用药的效果。

植物虫瘿和环境的关系。从非洲茉莉卷叶型虫瘿的危害调查和形态观察结果，发现在危害等级为3级时，叶片开始变黄，光合作用受到影响，并且叶片变黄的范围逐级增加；在危害等级为5级时的叶片极易脱落，数量较多，会对植物的生长有较大损害。从非洲茉莉作为室内观叶植物和庭园观赏植物的角度来说，发生虫瘿的叶片变得卷曲，颜色变黄，对植物的美观程度影响较大。在5个危害等级中，只有虫瘿形成后的等级3～5级，存在卵、若虫及若虫脱去的外壳，而开始变型的等级1级和已经变型而未完全卷曲的等级2级中没有发现，推测虫瘿可能构成微环境，保护卵和若虫[10， 17]，免受海南高温多雨的天气影响，也可能是形成虫瘿后，与外界接触空间减小，构成了“防御工事”，从而减小了致瘿昆虫的天敌捕食几率。另外，虫瘿不止是致瘿昆虫的“防御工事”，也可以为其他昆虫提供保护[18]，在本研究进行中发现虫瘿中存在其他昆虫的若虫，其中还有捕食性昆虫，这些昆虫并不是虫瘿形成的原因，可能是为了捕食的目的而进入虫瘿的。此外，钝鬃滑管蓟马只危害非洲茉莉的嫩叶嫩芽，而对老叶没有影响。所以，在防治非洲茉莉虫害过程中，使用杀虫剂防治蓟马时应选在植株处于嫩叶嫩芽时进行防治，效果会更好。余德亿等[19-20]通过研究榕树叶表成分来选择高抗蓟马榕树品种，已经做出了可喜的成果。非洲茉莉是否也存在这种抗蓟马的种质，需要进一步开展研究。

参考文献

[1] 王光钺，王义平，吴 鸿. 虫瘿与致瘿昆虫[J]. 昆虫知识，2010，（2）：419-424.

[2] Stone G N，Sch?nrogge K. The adaptive significance of insect gall morphology[J]. Trends in Ecology & Evolution，2003，18（10）：512-522.

[3] Gagné R J. A catalog of the Cecidomyiidae （Diptera） of the world[R]. Memoirs of the Entomological Society of Washington，2004，25：1-544.

[4] 詹福麟，羅 佳，江 凡. 园林植物新害虫-灰莉钝鬃滑管蓟马的危害及防治初探[J]. 亚热带植物科学，2011，40（4）：66-68.

[5] 刘世彪，张代贵，龚双姣. 植物的虫瘿与成瘿昆虫[J]. 生物学通报，2008，43（6）：17-20，64.

[6] 邵淑霞，阮桢媛，杨子祥，等. 虫瘿-昆虫与植物互作的奇特产物[J]. 环境昆虫学报，2012，34（3）： 363-369.

[7] 袁存华. 细说非洲茉莉[J]. 农村科技，2004，（10）：30.

[8] 蒋昌杰，唐政章，罗燕英. 灰莉主要虫害的防治[J]. 广西热带农业，2008，（6）：60.

[9] 谢永辉，张 林，李正跃，等. 蓟马虫瘿和虫瘿蓟马研究进展[J]. 中国植保导刊，2010，30（6）：11-15.

[10] 袁俊云，曹永富.非洲茉莉病害[N].中国花卉报，2004，12 （T00）.

[11] 郭付振. 中国管蓟马科分类研究[D]. 西安：西北农林科技大学，2004.

[12] 王皓翔. 尖叶木犀榄叶片的石蜡切片制作[J]. 宁德师专学报（自然科学版），2010（2）：183-185.

[13] 帅焕丽，杨途熙，魏安智，等. 杏花芽石蜡切片方法的改良[J]. 果树学报，2011，28（3）： 536-539，552.

[14] Zhang S X，Wu S H，Tian W M. The secondary laticifer differentiation in rubber tree is induced by trichostatin A，an inhibitor of histone acetylation[J]. Frontiers of Agricultural Science and Engineering，2016，3（4）：357-362.

[15] 张维球. 常见花蝽的种类及其生物学简记（半翅目，花蝽科）[J]. 昆虫天敌，1980，（2）：20-27.

[16] 周善义. 中国蚂蚁分类学研究进展[J]. 广西师范大学学报（自然科学版），2012，30（3）：244-251.

[17] 申 洁，董颖颖，王义平. 虫瘿与其生物群落及寄主植物间的关系[J]. 环境昆虫学报，2016，38（2）：445-450，456.

[18] 李晓腾，刘世彪，张世鑫，等. 中华蚊母树虫瘿类型及其致瘿昆虫生活史初探[J]. 昆虫知识，2010，（4）：789-793.

[19] 余德亿，黄 鹏，姚锦爱，等. 3种不同抗蓟马水平的榕树叶片表面超微结构和蜡质成分及含量的比较[J]. 热带作物学报，2013，34（8）：1 525-1 530.

[20] 余德亿，姚锦爱，黄 鹏，等. 垂叶榕叶片表面蜡质化学组分及蓟马锉吸胁迫对其含量的影响[J]. 热带亚热带植物学报，2013，21（5）：446-452.