姜歆,柯志新,向晨晖,李佳俊,谭烨辉,黄良民,*

1.中国科学院南海海洋研究所,中国科学院热带海洋生物资源与生态重点实验室,广州 510301 2.广东省应用海洋生物学重点实验室,广州 510301 3.中国科学院大学,北京 100049

1 前言

海洋超微型浮游生物(picoplankton)是指粒径为0.2—2 μm(或 3 μm)的浮游生物[1], 在世界各海域中广泛存在,主要包括原绿球藻(Prochlorococcus,Pro)、聚球藻(Synechococcus,Syn)、超微型真核藻类(picoeukaryotes,Euk)[2]以及异养细菌(heterotrophic bacteria,HBA)。其中前3类又合称为超微型光合生物,能进行光合作用,占全球浮游植物生物量的1/3左右[3],在近岸对叶绿素和初级生产力贡献达40%以上[4–5]。HBA是有机物的主要组成部分和溶解有机碳的主要消耗者,是微食物环中的主要类群[6]。在近海生态系统中,细菌生产力占总初级生产力的10—50%[7]。

大亚湾(114°30′—114°50′,22°30′—22°50′)位于珠江口东侧,西邻香港,南接南海,面积约600 km2,平均水深11 m,湾内岛屿众多,是典型的亚热带兼具热带特色的半封闭深水海湾。大亚湾周围河流短小,陆域径流的影响不显著[8–10]。在季风的影响下,夏季和冬季外海水与湾内水交换明显。随着沿岸经济、水产养殖业的迅速发展,加之核电站的温排水流入大亚湾西南部水域,北部惠州石化工业区的投产和惠州港的建设,导致大亚湾海域陆源污染物增加,生态环境发生了明显变化,生物多样性降低[11],赤潮频发[12–14]。大亚湾的区域环境复杂,对于网采浮游植物的研究较为广泛[15–19],但是对粒径较小的浮游生物,即超微型浮游生物的时空变化研究尚少。Wu等[20]分析认为秋季季风转换期,大亚湾的超微型浮游生物丰度与营养盐浓度呈正相关,Ni等[21]发现夏季Syn与营养盐浓度呈负相关,Euk和环境因子相关性很低。大亚湾根据水环境可分为养殖区、核电站区、湾中部和湾口等区域,以往的研究并没有区分不同区域调控超微型浮游生物的关键因子,也缺乏季节对比分析。本文研究了大亚湾2015年夏季和冬季超微型浮游生物的群落组成,旨在分析超微型浮游生物的时空变化特征及影响因素,阐明人为因素(如石化基地、外源营养盐输入)和自然因素(如季风、海水入侵)对超微型浮游生物的环境调控,为大亚湾微型浮游生物生态过程研究和生态动力学模型的建立提供基础数据。

2 材料与方法

2.1 采样站点

2015年7月(夏季)和12月(冬季),在大亚湾设置了14个站位(图1)。用5L有机玻璃采水器采集0.5 m(表层)、10 m(仅在水深 >10 m的站位)和底层海水,用于超微型浮游生物、叶绿素a(Chl a)和营养盐样品采集。

图1 大亚湾采样站位(▲)图。冬季S1和S3站位的位置发生改变,为图中△所示位置。DNPP和LNPP分别代表大亚湾核电站和岭澳核电站。Fig.1 Locations of sampling stations(▲)in Daya Bay.The locations of Station S1 and S3 changed in winter,showing as△ in the map.DNPP and LNPP represent “Daya Bay nuclear power plant” and “Ling'ao nuclear power plant”,respectively.

2.2 样品采集与分析

海水用20 μm筛绢预过滤后,取2 mL于冻存管中,设3个重复,加入终浓度(v/v)为2%的过滤甲醛混匀,暗保存15—20 min后置于液氮。回实验室后,将样品融化,加入已知浓度的内参Yellow-Green荧光小球(Polysciences Inc.,USA),用流式细胞仪(FACSCalibur,Becton-Dickson,488 nm激发)分析。通过侧向角信号(SSC)、橙色荧光FL2(575±21)nm和红色荧光(FL3,>650 nm)的双参数图来划分超微型光合生物的不同类群[22]。将样品加入终浓度(v/v)为 10-4的 核 酸 染 料 SYBRGreenI(Sigma-Aldrich Co.,USA)混匀,黑暗放置 15—20min后,上机分析HBA的丰度。通过侧向角散射信号(SSC)和SYBR绿色荧光信号(FL1,530±15 nm)的双参数图来计数HBA。

为了获得Chl a样品,取海水100—150 mL通过0.7 μm GF/F膜(Whatman),将滤膜置于液氮保存。回实验室后,将滤膜浸入90%丙酮萃取24 h,用Tunner Design10AU叶绿素荧光计测定Chl a浓度[23]。水样经0.4 μm聚碳酸酯膜(Millipore)预过滤后,用LachatQuickChem 8500营养盐流动注射分析仪(Lachat Instruments,Loveland,Co.,USA)测定5项营养盐浓度,包括铵盐(NH4+)、硝酸盐(NO3-)、亚硝酸盐(NO2-)、活性磷酸盐(PO43-)和硅酸盐(SiO32-)。海水温度和盐度用YSI现场测定。

2.3 数据处理

分布图用Ocean Data View 4软件(Schlitzer,R.,http://odv.awi.de,2017)绘制。t检验和回归分析用SPSS 21.0完成。主成份分析(principle component analysis,PCA分析)用Canoco 5[24]完成。超微型光合生物丰度的水柱平均值用梯形积分法[25]计算。

3 结果与分析

3.1 环境参数和Chl a

海水温盐呈现明显的时空变化(图2、表1)。夏季,海水温度从湾外向湾内逐渐升高,最高值出现在大亚湾核电站附近的S11站的表层,为32.20℃,底层核电站的影响不明显。冬季,海水温度在湾东部从湾外向湾内逐渐降低,最高值出现在湾内西部。夏季,盐度湾内较低,范和港附近的S1站(23.50)和淡澳河径流影响的S3站(17.00)海表面盐度最低。冬季,盐度的分布较为均匀,且径流淡水输入的影响范围明显减小。

两个季节溶解无机氮(DIN=NH4++NO3-+NO2-)、PO43-、SiO32-浓度无明显差异(P>0.05,图 3和表1)。在夏季NH4+-N是DIN的主要组成部分,平均占比73.5%,冬季则是NO3--N,平均占比53.07%。夏季S3为石化基地影响的站位,营养盐浓度最高,DIN、PO43-和SiO32-浓度分别达214.72、12.29 和 90.08 μmol·L-1。冬季湾中部营养盐浓度较低,高值区位于内湾西侧和湾口区(图3)。夏季透明度为0.45—5.60 m,从湾内向湾外逐渐增加,最小值位于S3站。冬季透明度为0.6—2.8 m,湾口西侧(S14)和范和港(S1)较高,S3站最低。受到径流输入的影响,夏季湾内(S1—S3,S6,S7站)的透明度低于冬季;其他站位的透明度夏季高于冬季。Chl a浓度从湾内到湾外逐渐减小,高值区位于湾内西部,夏季叶绿素浓度显著高于冬季(P<0.01,图2和表1)。

3.2 超微型浮游生物的分布

在大亚湾所有站位均未检测到Pro的存在,仅检测到超微型浮游生物的3个类群:Syn、Euk和HBA,它们的水柱平均丰度见表2。超微型浮游生物的分布存在明显时空差异(图4)。对比两个季节,超微型浮游生物的3个类群丰度夏季高于冬季,仅在湾外的S13站Syn和Euk的丰度冬季高于夏季。

夏季,表层 Syn丰度为 2.16—204.48×103cells·mL–1, 平均值为(54.14±49.62)×103cells·mL–1;表层 Euk 丰度为 0.07—26.38×103cells·mL–1, 平均值为(3.60± 4.90)×103cells·mL–1; 表层 HBA 丰度为4.56 — 41.71× 105cells·mL–1, 平 均 值 为 (14.34±7.97)×105cells·mL–1。底层的丰度小于表层,Syn、Euk和HBA底层丰度平均值分别为表层的58.5%、62.3%和74.2%。总体来说,3个类群表层和底层的丰度都是从湾外向湾内逐渐增高,最高值都位于范和港附近的S1站位。

冬季,表层Syn 的丰度为6.21—19.21×103cells·mL–1,平均值为(12.80±4.67)×103cells·mL–1; 表层 Euk 丰度为 0.13—2.25×103cells·mL–1, 平均值为(0.78±0.56)×103cells·mL–1; 表 层 HBA 丰 度 为 2.20—9.24×105cells·mL–1, 平均值为(3.64±1.53)×105cells·mL–1。超微型浮游生物的3个类群表层和底层丰度没有显著性差异(P<0.05)。表层Syn高值区在湾中部北侧、湾内丰度较高,底层Syn高值区则是大鹏澳附近;Euk的高值区位于S1站位和湾中部靠近湾口的位置;HBA在湾内和湾西部丰度较高。

3.3 与环境的关系

采用水柱平均值,通过PCA来分析超微型浮游生物与环境因子的关系。夏季的PCA分析(图5a)表明,两个主成份累计解释了环境因子96.17%的信息,第一主成份(PC1)和第二主成份(PC2)分别解释了环境因子87.07%和9.10%的变异,都是与Chl a、温度和营养盐呈正相关,与盐度呈负相关。超微型浮游生物的丰度与营养盐浓度、T和Chl a的排序方向呈锐角,说明与这些参数呈正相关,而与盐度的排序方向相反或呈钝角,说明超微型浮游生物的丰度与盐度呈负相关。超微型浮游生物的3个类群之间也呈正相关,尤其是HBA和Euk的方向基本一致,表明两者的关系非常密切。

图2 大亚湾夏季和冬季温度(℃)、盐度和Chl a浓度(μg·L-1)的分布。立体图的上下分别代表表层和底层。Fig.2 Distribution of temperature(℃),salinity,and Chl a(μg·L-1)in the surface(the upper)and bottom(the lower)waters of Daya Bay in summer and winter

表1 大亚湾夏季和冬季环境参数和Chl a的平均值Tab.1 The average values of environmental parameters and Chl a in summer and winter in Daya Bay

冬季的PCA分析(图5b)表明,两个主成份累计解释了环境因子84.30%的信息,PC1解释了环境因子67.15%的变异,与NH4+浓度呈正相关,与NO2-浓度、温度和盐度呈负相关;PC2解释了环境因子17.15%的变异,与营养盐浓度、温度和Chl a呈正相关,与盐度和透明度呈负相关。Euk和HBA的丰度与温度、NO2-浓度呈负相关,与透明度呈正相关,与Chl a、营养盐(除NO2-)浓度相关性不高(夹角接近直角)。Syn与盐度呈正相关,与营养盐(除NO2-)和Chl a浓度呈负相关。HBA和Euk在冬季呈显著正相关。

图3 大亚湾夏季和冬季表层 DIN、PO43-、SiO32-浓度(μmol·L-1)的分布Fig.3 Distribution of DIN,PO43-,and SiO32-(μmol·L-1)in the surface waters of Daya Bay in summer and winter

图4 大亚湾超微型浮游生物丰度(Syn和Euk单位为×103cells·mL-1,HBA单位为×105cells·mL-1)的分布Fig.4 Distribution of picoplankton in the surface(the upper)and bottom(the lower)waters of Daya Bay in summer and winter.Unit for Syn and Euk is×103cells·mL-1,and unit for HBAis×105cells·mL-1

4 讨论

4.1 超微型浮游生物丰度的历史对比及季节差异

与大亚湾[20–21]和近岸水域[26–27]的历史研究一致,我们也未在大亚湾海域发现Pro的出现,这是因为Pro主要生活在寡营养的大洋和开阔水域[28],而大亚湾富营养的海湾条件限制了它的分布。表2比较了本文和南海北部几个典型近岸海域(包括大亚湾、雷州半岛附近、珠江口、北部湾和台湾海峡中部)超微型浮游生物的丰度范围和平均值。比较发现,本文检测的超微型浮游生物的丰度均在历史研究的丰度范围之间,Syn丰度均高于Euk,HBA丰度比Syn和Euk高1—2个数量级。本文夏季Syn和HBA的结果和Ni等[21]在大亚湾夏季报道的一致,但本文Euk的丰度较低,原因是Ni等[21]的站位都位于沿岸,而本文在湾中部也布设了采样点,湾中部Euk的丰度比沿岸低;另外,Euk类群构成复杂[29],两次研究存在年际和月份的差异,所以也有可能不同航次间存在Euk群落的演替。

夏冬两季不同的季风和海流特征造成大亚湾环境因子的季节差异,进而造成超微型光合生物的季节变化。大亚湾受东亚季风控制,6—8月为西南季风期,10月—翌年3月为东北季风期,其他月份为季风转换期[33]。受季风的影响,夏季粤东沿岸形成上升流,将深层高盐冷水带入大亚湾[33],加之夏季内湾的河流径流较大,因此内湾是高温低盐高营养盐水,而湾口是低温高盐低营养盐水[10];冬季源自东海的高营养盐外海水舌(浙闽沿岸水)从湾西部向湾内伸展,并形成顺时针方向环流,因此湾口区具有高营养盐特征。从温盐平面分布图看出,夏季表层和底层的温盐差别较大,平均差值分别为2.51℃和1.76,但是在冬季,表层和底层的温盐相差仅有0.20℃和0.17。这表明夏季大亚湾水体层化较明显,底层水温较低,加之光照较弱,所以底层超微型浮游生物的丰度低于表层(P<0.01);冬季的垂直混合剧烈,所以表层和底层超微型浮游生物的丰度没有显著差异(P>0.05)。但在冬季,Syn表层和底层高值区的位置不同,湾西部的大鹏澳附近底层Syn丰度很高,推测是浙闽沿岸水从湾西部底层入侵到大亚湾造成的[8]。

图5 大亚湾夏季(a)和冬季(b)PCA分析结果。Si和P分别代表 SiO32-和 PO43-。Fig.5 The results of PCA in summer(a)and winter(b)in Daya Bay.Si and Ppresent SiO32-and PO43-,respectively.

表2 南海北部近岸海域超微型浮游生物的丰度比较Tab.2 Comparison of the picoplankton abundance in coastal areas in the northern of South China Sea

对比两个季节,冬季超微型浮游生物3个类群的丰度都要低于夏季(除S13外),为夏季的26—30%。冬季平均海表面温度比夏季低了11.50℃,低温的限制作用引起超微型浮游生物丰度的降低[34]。两个季节DIN浓度差别不大(P<0.05,表1),但是DIN的结构有很大差异,夏季以NH4+为主,冬季以NO3-为主。相关研究表明,相对于NO3-来说,个体较小的浮游植物优先利用水中的NH4+[35],所以夏季更有利于个体较小的超微型浮游生物的生长。此外,冬季的垂直混合加强,使大亚湾(内湾以外的区域)透明度下降,所以超微型浮游生物的生长受到了一定的光限制。综上,温度、DIN构成和透明度共同造成了大亚湾超微型光合生物的季节变化。秋季为季风转换期,是夏季和冬季的过渡,Wu等[20]观测到大亚湾秋季超微型浮游生物3个类群的丰度,恰好居于本文夏季和冬季的丰度之间(表2)。在南海北部的近海海域中,如北部湾[31]、珠江口[30]和台湾海峡[32],超微型浮游生物的丰度都是夏季高于冬季(表2),和大亚湾的季节变化规律一致,说明这几个海区超微型浮游生物的季节变化调控机制可能相似[36]。

4.2 超微型光合生物的水平分布

超微型浮游生物的分布存在明显的水平差异。夏季PCA分析结果表明,超微型浮游生物的丰度与温度、营养盐和Chl a呈正相关,而与盐度呈负相关。湾口和湾外区受到低温高盐低营养盐水的外海水的入侵,Syn、Euk和HBA的丰度低于湾口内的区域,表明夏季外海水的影响不利于超微型浮游生物的生长。Chen等[37]观察到夏季在南海近岸靠近大亚湾湾口的海域,Euk和Syn的丰度要低于本文湾内的丰度,佐证了本文的结果。营养盐是影响超微型浮游生物分布的一个关键因子。大亚湾超微型浮游生物丰度的高值区位于湾内,基本吻合湾内的高营养盐,但湾内的S1站和S3站却比较例外,具体如下文。超微型浮游生物的3个类群都是在S1站(范和港)丰度最高,但该站的营养盐浓度并不高,有可能是生物吸收消耗的缘故,也有可能该站不是外源营养盐输入的“热点”,在低营养盐的条件下,超微型浮游生物比大的浮游植物的竞争力强。S3站位于石化基地附近,营养盐浓度异常高,但该站超微型浮游生物的丰度都较低,结合文献报道的这里的δ15N异常值[38],推测石化区可能排放了某种污染物抑制了超微型浮游生物的生长。从分布图(图2,图4)及PCA分析(图5)看出,高温利于超微型浮游生物的生长,但S11站例外。S11站受核电站温排水的影响,海表面温度(32.20℃)比邻近的S10和S12站高1.80—2.40℃,但Syn和Euk的丰度远低于邻近站位。谢艳辉等[39]进行室内升温胁迫实验研究大亚湾核电站温排水对浮游植物的影响,结果表明,33℃对Syn和Euk造成了光合损伤且恢复力弱。本文中S11站位Syn和Euk的低丰度是否是因大亚湾温排水造成,还需要进一步的研究证实。

冬季超微型浮游生物的分布和夏季有相似之处:在冬季也观察到石化区的影响,S3站位DIN异常高,但超微型浮游生物的丰度比周围站都低;范和港S1站位Euk和HBA的丰度在冬季仍然很高。冬季PCA分析结果表明,两个季节超微型浮游生物的环境调控差异很大,冬季超微型浮游生物的丰度和营养盐呈现负相关或不相关。冬季海水混合剧烈,将海底的沉积物再悬浮,造成海水透明度减小的同时,也带来了丰富的营养盐[33],因此在湾中部,冬季的营养盐浓度高于夏季,透明度低于夏季。由此推测,冬季超微型浮游生物的丰度和营养盐表现出的负相关或不相关,本质可能是受到光的限制。在湾口和湾外,受到高营养盐浙闽沿岸水的南下入侵[40],NO3-和SiO32-浓度较高,加之透明度高,所以Euk丰度较高。由上述分析可知,PCA分析只是作为一个参考,尤其是当环境因子不全面时,对PCA结果的解读更要结合实际情况。

本研究中,两个季节Euk和HBA呈显著正相关(P<0.01),一方面是因为二者存在协同关系,Euk以溶解方式释放的溶解有机物是HBA维持生命活动、进行生长繁殖的营养来源,反过来,HBA又将有机物分解为无机营养盐供Euk利用[26];另一方面,二者可能受到相同环境因子调控。

5 结论

(1)大亚湾超微型浮游生物3个类群(Euk、Syn和HBA)的丰度夏季高于冬季,受到温度、DIN组成和透明度的影响。夏季表层丰度明显高于底层,但冬季海水混合均匀,因此表底层丰度无明显差异。

(2)总体来说,夏季湾口和湾外区受到低温高盐低营养盐外海水的影响,3个类群丰度较低,湾内高营养盐基本对应高丰度。但石化区可能存在某种污染物,导致营养盐较高丰度却较低。范和港附近营养盐较低丰度却较高,可能由于生物吸收作用,或者在低营养条件下超微型浮游生物的竞争力较强。

(3)冬季,表层湾中部和底层大鹏澳的Syn丰度较高,可能受到浙闽沿岸流的底部入侵影响。Euk在湾口及范和港丰度较高,HBA在湾内和西部丰度较高。

(4)夏季和冬季Euk和HBA呈显著正相关,二者可能存在协同作用或者受相同因素调控。

致谢:感谢张景平在采样中给予的帮助,感谢张建林在流式细胞分析中给予的帮助,也感谢周林滨在文章写作时的指导和建议。

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