林艳，杨鹏飞，郭蔚华，罗菲尔，李星广

重庆大学城市建设与环境工程学院，重庆 400045

利用藻红外测试技术研究多种重金属溶液对滇池铜绿微囊藻的毒性作用

林艳，杨鹏飞，郭蔚华*，罗菲尔，李星广

重庆大学城市建设与环境工程学院，重庆 400045

为考察多种重金属同时存在的混合溶液对藻类的生物毒性，选择Cr(Ⅲ)、Pb(Ⅱ)、Hg(Ⅱ)、Cd(Ⅱ)、Mn(Ⅱ)5种重金属，以按照国家饮用水卫生标准限值浓度配制的单一重金属溶液和多种重金属混合溶液为受试样品，并利用本实验室开发的藻红外测试技术，评价了低浓度下单一重金属溶液和多种重金属共存溶液对藻的生物毒性。实验结果显示：按照饮用水标准限值配制的5种单一重金属溶液均未观察到对藻有生物毒性，但在多种重金属共存的27个不同组合的混合溶液中，有73.1%的样品表现出明显的生物毒性；藻响应出现率与混合溶液中重金属的总浓度呈正相关关系(r=0.8942)。当多种重金属以二元至五元混合时，藻响应出现率分别为50%、80%、100%、100%，表明随着重金属组分的增加，混合溶液的毒性作用越来越显著。当不同混合溶液的重金属总浓度大于0.11 mg·L-1时，平均累积藻响应占比显著上升到93%，表明重金属混合溶液中藻的毒性与总浓度之间存在剂量响应关系。采用平均藻响应出现率分析，结果显示混合溶液中不同重金属的相对影响顺序为：Cr(Ⅲ)87.5%>Pb(Ⅱ)和Hg(Ⅱ)58.3%>Cd(Ⅱ)和Mn(Ⅱ)54.3%，表明Cr(Ⅲ)表现出的藻毒性远高出其他重金属。现行的水质标准通常采用单一指标和限值，本研究结果表明采用单一指标不能有效规避多种污染物共存体系的环境风险。

重金属；藻类；生物毒性；混合物毒性；藻红外测试

化学污染物的环境质量标准通常用单一污染物的阈值浓度表述，但是过去大量的研究工作表明多种污染物共存体系的毒性存在加和、协同或拮抗作用[1-3]。由于藻细胞与动物细胞都具有氧化磷酸化的能量代谢系统，因而可采用急性毒性藻红外测试法[4]分析多种重金属共存体系的生物毒性。国内外已经有许多针对重金属混合体系生物毒性的研究，包括汞、镉和铬对明亮发光杆菌的生物毒性[5]，Hg2+、Fe2+等10种重金属的混合毒性研究[6]，Cd2+、Pb2+等6种重金属对发光菌毒性效应[7]，Pb、As等7种重金属对发光细菌的急性毒性研究[8]，重金属对海参的污染及毒性毒理研究[9]，重金属对膨胀肾形虫的毒性效应研究[10]，水环境中草甘膦和三价砷对大型溞的毒性研究[11]等。这些研究中所设计的暴露浓度通常较高，以期获得可观察的毒性效应。利用藻红外辐射技术可以比较测试污染物对藻的生物毒性，该方法比较灵敏[12]，已经被用来测试环境重金属急性毒性[13]、环境农药残留急性毒性[14]，也有用于有机毒物的敏感藻研究[15]、以及多元有机毒物急性毒性研究[16]等。环境质量标准是用于判断环境质量的基础，通常采用单一指标及其限值的判别原则，没有考虑联合毒性作用。在有关环境质量标准中，饮用水卫生标准中重金属指标的限值相对较低，因此本文采用该标准中的5项重金属指标及其限值配制单一和不同组合的混合溶液，考察重金属共存的方式、种类、数量、总浓度与毒性的关系，分析比较单一重金属和多种重金属共存时对水质评价结果的影响。

1 材料与方法(Materials and methods)

1.1 实验材料

藻种采用滇池铜绿微囊藻(Microcystis aeruginosa in Dianchi Lake in China)，由中国科学院武汉水生生物研究所提供。所采用的培养基是BG11。

单一或混合溶液由国产分析纯Pb(NO3)2、MnSO4·H2O、CrCl3·6H2O、HgSO4和Cd(NO3)2·4H2O配制，购自成都科龙化工试剂公司。上述试剂均配制成0.1 mg·L-1的母液备用。

采用母液配制实验溶液，使藻液中[Pb2+]=0.01 mg·L-1，[Mn2+]=0.1 mg·L-1，[Cr3+]=0.05 mg·L-1，[Hg2+]=0.001 mg·L-1，[Cd2+]=0.005 mg·L-1，使之符合《生活饮用水卫生标准》GB5749—2006规定的这5种重金属的限值浓度。实验溶液按5种重金属的二元、三元、四元、五元混合物方式配制，溶液中重金属浓度采用叠加方式表述。采用蒸馏水作为实验空白对照。

1.2 实验方法

实验方法参考文献[4]，具体如下：采用ST60便携式红外测温仪测量实验过程中的温度变化。该仪器测量温度的灵敏度为0.1 ℃。藻生长实验在LRH-250A生化培养箱中进行，光照为散射日光或灯光。实验的起始藻密度≥3.16×109个·L-1，测试杯采用上口直径4 cm、底部直径1.5 cm、高3 cm、厚0.1～0.2 cm的透明塑料平底容器，每个测试杯中加入5 mL藻液，测量并记录温度，测试杯布局见图1。然后加入实验溶液，再次测量加药后的温度。测温时，红外测温仪头部距离藻液正上方10～15 cm，指示红色光点对准藻液面中心，按照从上到下，从左到右的顺序方式连续测量3次，并连续测量10个时间段，计算实验组和空白组每个时间段的温度均值。同时，用MOTICBA200数码显微镜观察藻生长情况。

图1 重金属急性毒性藻红外测试法中测试杯布局图Fig. 1 Arrangement of cups in algae infrared radiation for toxicity test

加入实验溶液后的藻响应采用温差方式计算。藻响应温差是指加药组藻温差的绝对值与对照组藻温差的绝对值的差值，该差值大于零。藻温差计算方法与藻响应药品评价(已实现软件处理)。其计算方法为：

ΔT=∣ΔTj∣-∣ΔTd∣，ΔT>0

(1)

加药组藻温差计算：ΔTj=(Tj-ti-Tj-t0)-(Tk-ti-Tk-t0)

(2)

对照组藻温差计算：ΔTd=(Td-ti-Td-t0)-(Tk-ti-Tk-t0)

(3)

式中：Tj-ti—加药后加药组的藻温；Tj-t0—加药前加药组的藻温；Tk-ti—加药后空白组的藻温；Tk-t0—加药前空白组的藻温；Td-ti—加水后对照组的藻温；Td-t0—加水前对照组的藻温；j—加药组，滴加药液；d—对照组，滴加蒸馏水；k—空白组，不滴加药液或蒸馏水；ti—测温遍数，i=0为加药前的测温；i=1,2,…,10为加药后第1,2,…,10遍测温。

藻对加入实验溶液的响应采用三指标评价法[4]，即温差数据应该同时满足下面3个指标时，才表示藻对加入的实验溶液有响应：

指标①—最大藻温差比较值，即10遍测温中，︱ΔTj-max︱>︱ΔTd-max︱。

指标③—藻响应率(ψ)，即10遍测温中，∣ΔTj∣>∣ΔTd∣的出现次数≥6。

在相同3次测试中，出现2次以上的相同结果[17]，这种具有重复性的结果作为最终测试结果。本文中，首测结果的再现性是指同一试验材料和相同方法，在不同的条件下，后续测试结果与首测结果的相同性，它用来分析首测结果的可信性。不同的条件指不同操作者、不同设备、不同实验室、不同或相同的时间。首测结果的再现性(%)表述为与首次测试结果相同的结果数与后续实验次数的商值；最终测试结果的重现性是指同一试验材料和相同方法，在不同的条件下，连续测试结果的相同性，它用来确定最终测试结果。不同的条件指不同操作者、不同设备、不同实验室、不同或相同的时间[18]。藻响应出现率是指重金属共存组合中藻有响应的组数与共存组合数的百分比。平均藻响应出现率(%)是藻响应出现率之和与求和的项数的商值。累积藻响应占比是指按重金属总浓度由低到高排序重金属共存组，某浓度以上藻有响应的共存组数与该浓度以上总共存组数的百分比。

2 结果 (Results)

2.1 藻对5种重金属限值浓度的响应

由表1可知，当重金属浓度为生活饮用水卫生标准的限值浓度时，即[Pb2+]=0.05 mg·L-1，[Mn2+]=0.05 mg·L-1，[Cr3+]=0.05 mg·L-1，[Hg2+]=0.05 mg·L-1，[Cd2+]=0.05 mg·L-1，首测时，实验藻对5种单一重金属均无响应；重复性分析时，实验藻对5种重金属无响应的重复性均为100%，表明在生活饮用水卫生标准的限值浓度下，单一存在的5种重金属对实验藻均未产生明显的毒性。

2.2 首测结果的再现性

藻产生响应的首测结果有16种，藻未产生响应的首测结果有15种(表1)。由表2可知，16种藻响应的首测结果中，有15种的再现性≥50%，再现性出现率为94%，表明首测结果的可信性极高。15种藻未响应的首测结果中，有11种的再现性≥50%，再现性出现率为73%，表明首测结果的可信性较高。31种首测结果的再现性出现率平均为83.5%，表明首测结果的总体可信性比较好。

2.3 最终测试结果的重现性

由表2可知，藻产生响应的最终测试结果有19种，藻未产生响应的最终测试结果有12种；在31种最终测试结果中，每一种结果的重现性均≥67%，重现性出现率为100%，表明每一种最终确认的测试结果都具有可信性。

2.4 不同共存重金属总浓度的藻响应结果

由表2知，当重金属总浓度大于0.15 mg·L-1时，重金属共存组合共有7种，且藻对其均产生响应：五元1种Cd(Ⅱ)+Cr(Ⅲ)+Pb(Ⅱ)+Hg(Ⅱ)+Mn(Ⅱ)，四元3种Cd(Ⅱ)+Cr(Ⅲ)+Hg(Ⅱ)+Mn(Ⅱ)、Cd(Ⅱ)+Cr(Ⅲ)+Pb(Ⅱ)+Mn(Ⅱ)、Cr(Ⅲ)+Pb(Ⅱ)+Hg(Ⅱ)+Mn(Ⅱ)，三元3种Pb(Ⅱ)+Hg(Ⅱ)+Mn(Ⅱ)、Cr(Ⅲ)+Hg(Ⅱ)+Mn(Ⅱ)、Cr(Ⅲ)+Pb(Ⅱ)+Mn(Ⅱ)；当重金属总浓度小于0.015 mg·L-1时，重金属共存组合共有5种，且藻对其均未产生响应：3种单一重金属Cd(Ⅲ)、Pb(Ⅱ)、Hg(Ⅱ)，2种二元共存组合Pb(Ⅱ)+Hg(Ⅱ)、Cd(Ⅲ)+Hg(Ⅱ)。在重金属总浓度0.015～0.15 mg·L-1时，对重金属共存组合的藻响应结果不统一，即藻响应不稳定。

2.5 重金属不同共存元数的藻响应出现率

由表3可知，在10种二元共存组合中，藻产生响应的有5种，藻响应出现率50%；在10种三元共存组合中，藻产生响应的有8种，藻响应出现率80%；5种四元共存组合中，藻产生响应的有5种，藻响应出现率100%；五元共存组合1种，藻产生响应的1种，藻响应出现率100%。分析表明，藻响应出现率与重金属共存的元数正相关，重金属三元以上共存时的生物毒性明显增加。

表1 藻对共存重金属首测响应的结果(2015-09～10)Table 1 Algae response to the coexistence of heavy metals in first test analysis (Sept. to Oct. 2015)

2.6 重金属种类对共存组合藻响应的影响

采用平均藻响应出现率来分析各种重金属对共存组合藻响应情况的影响。由表3可知，5种重金属分别参与的各种共存组合的平均藻响应出现率为：Cr(Ⅲ)87.5%>Pb(Ⅱ)58.3% = Hg(Ⅱ)58.3%>Cd(Ⅱ)54.3% = Mn(Ⅱ)54.3%，表明有Cr(Ⅲ)参与的重金属共存组合对藻的生物毒性最大；由2种重金属共同参与的共存组合的平均藻响应出现率为：Cd(Ⅱ)+Cr(Ⅲ)100% = Cr(Ⅲ)+Hg(Ⅱ)100%>Cd(Ⅱ)+Mn(Ⅱ)58.33%，表明二价镉和三价铬、三价铬和二价汞参与的共存组合对藻的生物毒性高于三价镉和二价锰参与的共存组合。

2.7 藻响应出现率与重金属总浓度的关系

藻响应出现率与重金属总浓度关系采用累积藻响应占比进行分析。在累积藻响应占比和重金属总浓度关系图(图2)中，用Matlab软件对累积藻响应占比与重金属总浓度0.001～0.166 mg·L-1、0.001～0.11 mg·L-1、0.11～0.166 mg·L-1进行相关性分析，得到的相关系数分别为r=0.8942(>0.8)、r=0.6642(<0.8)、r=0.9078(>0.8)，表明重金属总浓度为0.001～0.166 mg·L-1时，累积藻响应占比与重金属总浓度正相关，其中重金属总浓度为0.001～0.11 mg·L-1时，累积藻响应占比与重金属总浓度表现为弱相关性，重金属总浓度为0.11～0.166 mg·L-1时，则表现为强相关性。重金属浓度<0.11 mg·L-1时，累积藻响应占比≤76.9%，平均为70%；重金属浓度≥0.11 mg·L-1时，累积藻响应占比≥80%(即80%以上的共存组合产生藻响应)，平均为93%。因此，可将重金属总浓度0.11 mg·L-1作为引起藻响应的重金属总浓度阈值。

图2 累积藻响应占比与重金属总浓度的关系Fig. 2 The relationship between cumulative response ratio and heavy metal concentration

表4 累积藻响应占比与重金属浓度分析结果Table 4 Analysis between cumulative response ratio and heavy metal concentration

3 讨论(Discussion)

3.1 单一重金属在限值浓度时的生物毒性

由表1、表2可知，在生活饮用水卫生标准的限值浓度下，单一存在的5种重金属对实验藻均未产生毒性作用。由于藻细胞与动物细胞都具有氧化磷酸化的能量代谢系统，重金属对藻细胞和动物细胞的影响具有相同性，因此，不超过限值浓度的重金属单独存在时符合安全阈值设定的假设。

3.2 重金属组合的生物毒性

当溶液的重金属总浓度≥0.11 mg·L-1(藻响应的重金属总浓度阈值)，重金属浓度对藻毒性的影响显著增加(表3)。26个不同重金属组合的测试结果中，藻有响应和无响应的结果分别为19种和7种(表2)，19种藻有响应结果的占比为73.1%，表明重金属以限值浓度混合时出现生物毒性的几率较大。重金属共存元数≥3时，对藻的毒性显著增加(表3)。

3.3 重金属组合与藻响应的关系和原因

由表3、表4可知，藻响应的出现率与重金属的总浓度、组分元数正相关，即重金属的总浓度增加、共存重金属数越多，对藻的毒性越大，当混合体系重金属总浓度≥0.11 mg·L-1(藻响应的重金属总浓度阈值)、重金属组分元数≥3时，混合物对藻的毒性显著增加。重金属混合物产生生物毒性的影响因素包括：总浓度增加引起的毒性增强和重金属之间的协同、拮抗和加和作用。由分析结果2.6可知，在5种重金属分别参与的不同组合中，Cr(Ⅲ)参与的组合平均藻响应出现率最高(87.5%,表3)，表明在5种重金属中Cr(Ⅲ)具有增毒作用[19]，这与王兰[20]和张亚旦等[6]用发光细菌的研究结果相同，Cr(Ⅲ)对重金属共存产生毒性的影响大。

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◆

Research on Biotoxicity of Mixed Solutions of Heavy Metals onMicrocystisaeruginosain Dianchi Lake through Algae Infrared Testing Technology

Lin Yan, Yang Pengfei, Guo Weihua*, Luo Feier, Li Xingguang

College of Urban Construction and Environment Engineering, Chongqing University, Chongqing 400045, China

22 May 2016 accepted 31 October 2016

To investigate the biotoxicity of mixed solution of a variety of heavy metals on algae, we selected five heavy metals including Cr(Ⅲ), Pb(Ⅱ), Hg(Ⅱ), Cd(Ⅱ), and Mn(Ⅱ) to prepare sample solutions with a single heavy metal and various mixed heavy metals, according to the limit concentrations of the National Hygiene Standard for Drinking Water, and evaluated the effect of these sample solutions on algae. The experimental results are as follows: No single heavy metal solution, which was prepared according to the limit standard value, was observed to show biotoxicity. On the contrary, 73.1% of the samples showed significant biotoxicity in 27 different mixtures of heavy metal coexistence. The total concentrations of heavy metals were positively correlated to the toxicity to the algae (r=0.8942). The ocurrence rates of positive algea response in mixtures of heavy metals from 2 kinds to 5 kinds were 50%, 80%, 100%, and 100%, respectively, indicating that the toxic effects of the mixed solutions were enhanced with the increasing heavy metal components. When the total concentrations of heavy metals in different mixed solutions were more than 0.11 mg·L-1, the average cumulative percentage of results with positive algea resonse increased significantly to 93%, indicating that a dose-response relationship existed between the toxicity and the total concentrations of mixed heavy metals. Besides, the results also showed that the order of relative influence of different heavy metals in the mixed solution was as follows: Cr(Ⅲ) was 87.5%; Pb(Ⅱ) and Hg(Ⅱ) were both 58.3%; Cd(Ⅱ) and Mn(Ⅱ) were both 54.3%. It is indicated that the toxicity of Cr(Ⅲ) was much higher than other heavy metals. The current water quality standards usually use a single indicator and limit value. However, according to the results of our study, it cannot effectively avoid the environmental risks of the coexistence of multiple heavy metals.

heavy metal; algae; biotoxicity; mixture toxicity; algae infrared radiation test

国家自然科学基金项目(51278506)；中央高校基本科研业务费专项项目(106112015CDJXY210004)

林艳(1978-)，女，博士，硕士生导师，研究方向为水资源保护、饮用水安全等，E-mail: sister2000@163.com

*通讯作者(Corresponding author)， E-mail: gwhchl@163.com, 1363310382@qq.com

10.7524/AJE.1673-5897.20160522003

2016-05-22 录用日期：2016-10-31

1673-5897(2017)2-120-09

X171.5

A

郭蔚华(1956—)，男，副教授，主要从事水处理微生物技术、水环境藻类等研究，发表学术论文30余篇。曾在西藏工作10多年，现工作于重庆大学。

林艳, 杨鹏飞, 郭蔚华, 等. 利用藻红外测试技术研究多种重金属溶液对滇池铜绿微囊藻的毒性作用[J]. 生态毒理学报，2017, 12(2): 120-128

Lin Y, Yang P F, Guo W H, et al. Research on biotoxicity of mixed solutions of heavy metals on Microcystis aeruginosa in Dianchi Lake through algae infrared testing technology [J]. Asian Journal of Ecotoxicology, 2017, 12(2): 120-128 (in Chinese)