李新宇　董诗浩　王　超　谭　垦（云南农业大学东方蜜蜂研究所，昆明650201）

中华蜜蜂遭遇危险时发出的语音报警信号

李新宇董诗浩王超谭垦
（云南农业大学东方蜜蜂研究所，昆明650201）

对于蜜蜂来说，报警信息的交流对于蜜蜂群体抵御捕食者是至关重要的。作为一种典型的社会性昆虫，蜜蜂除了通过信息素与其他个体之间进行信息交流，还会通过声音震动、舞蹈行为等传递相关重要信息。本实验通过模拟捕食者攻击采食的蜜蜂，追踪蜜蜂回巢后的行为，发现蜜蜂受到攻击回巢后，会在巢内发出一种语音报警信号。结果表明这种语音报警信号能很大程度上减少采集蜂的舞蹈行为，避免招引更多蜜蜂去危险的采食点。

中华蜜蜂；抵御敌害；语音报警信号

1　引言

蜜蜂的通讯方式多种多样，类似“语言”，是很复杂的过程，包括：触碰、撞击、震动、舞蹈以及化学物质的释放等各种方式［1］。这些通讯方式能够激发它们做出各种反应，有简单的察觉，也有报警和招引等。蜜蜂接到威胁刺激信号时会做出各种各样的反应，这些反应和信号均称为报警通讯［2］。

之前，科学家在西方蜜蜂中发现了一种抑制信号，这种信号是一种语音报警信号，可以减少招引蜜蜂去危险的采食点［3］。信号通常由外出采集的采集蜂发出，当蜜蜂在采食时受到攻击，回巢后就会发出“哔”的一声的报警信号，并用头部撞击正在跳摇摆舞的蜜蜂，使其停止跳舞［4］。

在亚洲地区，中华蜜蜂分布广泛，而在野外环境中蜜蜂会遭遇许多敌害，最常见的就是胡蜂。在长期的协同进化中，蜜蜂进化出了相应的防御胡蜂的策略。蜂巢的守卫蜂能够很好地感知捕食者的出现并做出防御行为；野外的采集蜂也能感受到捕食者的威胁并向同伴释放报警信号从而改变采集策略。当采集蜂在采集过程中遇到危险时，采集蜂的采集活动会变少甚至停止采集［5-6］。

在此，我们探讨这种语音报警信号是否也存在于中华蜜蜂中，是否也会对蜜蜂的采集行为产生影响。

2　材料与方法

实验在云南农业大学东方蜜蜂研究所的实验蜂场进行。其他实验材料还包括东方蜜蜂（Apis cerana）、黑胸胡蜂（Vespa velutina）、饲喂器、30%蔗糖溶液、试管、多色彩色标记笔、听筒、摄像机等。

试验所用蜜蜂蜂群选用云南农业大学东方蜜蜂研究所蜂场内3群群势适中的观察箱饲养蜂群，试验所用黑胸胡蜂是用捕虫网从实验蜂场附近捉取的。

2.1中华蜜蜂在采集点受到攻击后的行为反应

首先我们训练一定数量的采集蜂到离蜂巢一定距离的采食点采食。采食点距离蜂巢30 m左右，采食点放置有30%蔗糖溶液的饲喂器，用试管抓取出巢的采集蜂，训练它们在采食点取食糖水。待蜜蜂在饲喂器上稳定采食后，用不同颜色的油彩笔在蜜蜂胸部标记，共标记10只。实验分为两组，对照组（无捕食者攻击）和实验组（胡蜂攻击），共测试3群蜜蜂。在实验组中，我们把一根铜丝绑在胡蜂腰部，使胡蜂能自由活动但不会飞走。待蜜蜂在饲喂器上稳定采食后，我们用胡蜂去咬正在采食的标记蜜蜂。待蜜蜂回巢后，另一名实验员记录每只被标记蜜蜂在巢内是否跳舞，通过听筒记录蜜蜂发出语音停止信号的次数。

2.2蜜蜂在是否受攻击的两种不同情况下发出的语音报警信号的差异

实验同样分为两组，对照组和实验组。同实验一一样训练蜜蜂到采食点采食，标记蜜蜂。实验组用胡蜂攻击饲喂盘上的标记蜜蜂。待蜜蜂回巢后，我们通过听筒记录被标记蜜蜂发出的语音报警信号。之后应用Raven Prov.1.5音频分析软件分析比较不同情况下蜜蜂发出的语音报警信号的声音震动频率。

3　结果与分析

3.1中华蜜蜂在采集点受到攻击后的行为反应

图1　中华蜜蜂在采集点受到攻击后的行为反应

通过实验我们发现中华蜜蜂同西方蜜蜂一样遭受危险时会发出语音报警信号。标记的蜜蜂在未受攻击时，回巢后会跳舞，较少发出语音报警信号。但当受到捕食者攻击后，回巢的标记蜜蜂都没有表现跳舞行为，发出很多的语音报警信号，并且会用头部撞击正在跳舞的蜜蜂。根据重复测量方差分析可知：对照组，实验组P＜0.05，差异显著。

图2　不同情况下蜜蜂发出的语音报警信号的差异

3.2蜜蜂在是否受攻击的两种不同情况下发出的语音报警信号的差异

通过音频软件分析，我们发现蜜蜂在不同情况下发出的语音报警信号存在差异。当蜜蜂受到胡蜂攻击时，发出的语音报警信号的音频频率更高。根据重复测量方差分析可知：对照组，实验组P＜0.05，差异显著。这个结果说明蜜蜂能通过有差异的语音报警信号将危险情况传达给同伴。

4　讨论与结论

我们的实验表明，在遇到危险时，蜜蜂不仅能用化学信息素来传递危险信号，同时它们还能够通过语音报警信号来传递信息。

研究结果表明中华蜜蜂同西方蜜蜂一样，采集蜂在饲喂点受到攻击后回巢不跳舞，避免把同伴招引到危险的食源地，并且它们还会发出语音报警信号，用这种报警信号警告其他同伴。同时，我们分析了蜜蜂在是否受攻击的两种不同情况下发出的语音报警信号存在的差异。发现当蜜蜂面对危险时，发出的语音报警信号的音频频率更高，说明蜜蜂能通过有差异的语音报警信号将危险情况传达给同伴。

绝大多数的社会性昆虫都能通过报警信息素等化学信息素传递危险信号［7］。蜜蜂也会通过报警信息素交流危险信号，在蜜蜂发出这种语音报警信号时是否会伴随着相应地激素释放与声音震动协同发挥作用［8］，这一问题值得进一步探讨。同时我们的实验观察到有的蜜蜂未受到攻击也会发出语音报警信号，我们推测这种语音报警信号可能还传达其他一些信息，这一问题还需要进一步研究。

［1］尚玉昌.蜜蜂的通讯行为［J］.生物学通报，2008，43（4）：8-10.

［2］Fichtel C，Hammerschmidt K.Responses of redfronted lemurs to experimentally modified alarm calls：evidence for urgency-based changes in call structure［J］.Ethology，2002，108（9）：763-778.

［3］Kirchner WH.Vibrational signals in the tremble dance of the honeybee，Apis mellifera［J］.Behavioral Ecology and Sociobiology，1993，33（3）：169-172.

［4］Nieh JC.A negative feedback signal that is triggered by peril curbs honey bee recruitment［J］.Current Biology，2010，20（4）：310-315.doi：10.1016/j.cub.2009.12.060 PMID：20153197

［5］Nieh JC.The stop signal of honey bees：reconsidering its message［J］.Behav.Ecol.Sociobiol，1993，33（1）：51-56.

［6］Pastor KA，Seeley TD.The brief piping signal of the honey bee：Begging call or stop signal？［J］.Ethology，2005，111（8）：775-784.

［7］Llandres AL，Gonzálvez FG，Rodríguez-Gironés MA.Social but not solitary bees reject dangerous flowers where a conspecific has recently been attacked［J］.Animal Behaviour，2013，85（1）：97-102.

［8］Nieh JC.A negative feedback signal that is triggered by peril curbs honey bee recruitment［J］.Current Biology，2010，20（4）：310-315.

The Apis cerana voice alarm signals when confronted with danger

Li Xinyu，Dong Shihao，Wang Chao，Tan Ken
（Eastern Bee Research Institute of Yunnan Agricultural university，Kunming 650201）

For bees，alarm information communication is very important to bee populations against predators.As a kind of typical social insects，bees in addition to the exchange of information between individuals with others through the pheromone，also through the sound vibrations，dance behavior related important information.This experiment by simulating the predator attack feeding bees，the behavior of the track after the bees nest，found that bees attacked after back to the nest，will send a voice alarm signal in the nest.Results show that this kind of voice alarm signal can largely reduce the acquisition bees dance behavior，avoid attracting more bees to dangerous feed points.

Apis cerana；against predators；voice alarm signal

国家自然基金项目（项目编号：31260585）

李新宇（1989-），男，山东淄博人，在读硕士研究生，主要从事蜜蜂生物学研究。

谭垦，男，教授，博导，主要从事蜜蜂生物学研究，E-mail：eastbee@sina.com。