唐俊妮，王 琼，韦吉敏，史 辉，汤 承，陈 娟，刘 骥

【特约专稿】

洋葱汁对五种常见食源性病原细菌抑菌效果研究

唐俊妮，王 琼，韦吉敏，史 辉，汤 承，陈 娟，刘 骥

洋葱，又称葱头、玉葱、圆葱，为百合科草本植物.根据其皮色可分为紫皮、白皮和黄皮三种.洋葱原产于亚洲西部，现在全世界广泛种植.其喜温、耐寒.洋葱以其肥大的肉质鳞茎供食用，营养价值较高，是人们喜爱的食物[1].早在中世纪时期，欧洲民间医生用洋葱防瘟治传染，他们将洋葱、蒜和牛奶混合烹饪用于清除肺部充血.19世纪至20世纪初，人们则采用洋葱糖浆治疗咳嗽和支气管炎并用洋葱酊治疗肾结石和肾水肿.洋葱在印度也被广泛运用，通常是将洋葱汁、蜂蜜、姜汁和印度酥油混合起来进行治疗疾病.在我国，洋葱入中药见于《岭南杂记》[2].如今，随着人们对保健意识的增强和对化学添加剂的排斥，期望采用天然的食品保鲜添加原料.加上洋葱本身含有丰富的活性成分，具有抑菌、抗癌、降血糖、降血脂、抗血小板凝聚和抗氧化等功效.因此，近年来对洋葱的研究成为热点.

学者们针对洋葱中的一些活性成分进行提取并证明具有一定的抑菌活性.如Kim[3]早在1997年的研究表明洋葱提取物针对口腔内常见细菌，变性链球菌、远缘链球菌、牙龈卟啉单胞菌及中间普雷沃菌等具有抑菌效果.贺菊萍等[4]采用最低抑菌浓度和滤纸片法研究了洋葱乙醇提取物对金黄色葡萄球菌、枯草芽孢杆菌、大肠杆菌、黑曲霉和酵母菌的抑制作用.郭继平[5]研究了洋葱原汁对大肠杆菌和产气肠杆菌的抑菌活性.Maidment等[6]对洋葱等12种葱属植物针对大肠杆菌的抑菌效果进行对比分析，他们认为是洋葱中含硫化合物抑菌活性强.Li等[7]将洋葱精油进行提取并采用GC-MS分析表明二烯丙基三硫醚，二烯丙基二硫醚及二丙基三硫醚是洋葱精油的主要成分，对烟曲霉菌和白色念珠菌具有很强的抑菌作用.魏永生等[8]也对国产红皮洋葱精油采用GC-MS进行分析，认为国产红皮洋葱挥发油的主要成分也是含硫化合物.康美玲[9]的研究认为生洋葱汁的抑菌效果要强于醇提取的洋葱油及熟洋葱汁.另一方面，目前食物中毒事件频繁暴发，统计分析表明在病原菌清楚的暴发事件中，我国由微生物引起的食源性疾病暴发事件数和患者数最多，分别占到42.4%和58.2%.其中，金黄色葡萄球菌、单核增生李斯特氏菌、沙门氏菌、大肠杆菌O157：H7和志贺氏菌等为常见的食源性病原菌[10].

因此，本研究通过探讨两种不同颜色(紫皮洋葱和白皮洋葱)的生洋葱汁对五种常见食源性病原细菌(金黄色葡萄球菌、单增李斯特氏菌、沙门氏菌、志贺氏菌和大肠杆菌)的抑菌效果，为进一步开发天然食品材料在食品保鲜，食品保健等方面的应用奠定基础.

1 材料与方法

1.1 试验材料

1.1.1 菌株

单核细胞增生李斯特氏杆菌(ATCC 19111)，金黄色葡萄球菌(ATCC6538)由本实验室保藏，福氏志贺氏菌(CGMCC 1.1868)购于中国普通微生物菌种保藏中心，肠炎沙门氏菌(CICC 21482)以及肠出血性大肠杆菌O157:H7(CICC 21530)购自中国工业微生物菌种保藏中心.

1.1.2 样品试剂与相关设备

紫皮洋葱和白皮洋葱购于本地蔬菜市场，胰蛋白胨大豆肉汤(TSB)及胰蛋白胨大豆固体平板(TSA)购于杭州微生物试剂有限公司，HZQ-F160全温振荡培养箱，UV-6100分光光度计，榨汁机(苏泊尔JS30-230).Trace DSQ型气相色谱质谱联用仪配置Triplus自动进样器，美国 Thermo公司；50/30μm DVB/CAR/PDMS萃取头购自美国Supelco公司.

1.2 方法

1.2.1 洋葱原汁的制备

购买新鲜的紫洋葱和白洋葱，在无菌条件下，将两种不同品种的洋葱分别去皮、切块，置于组织捣碎机榨汁，再用无菌纱布过滤，得到新鲜洋葱原汁备用. 1.2.2 两种洋葱汁的挥发性物质检测

吸取新鲜的洋葱原汁5 m L转入20 m L的顶空瓶内，同时加入2 g氯化钠，加盖密封，作为测试样品.萃取温度 80℃，萃取时间30 min，采用50/30μm DVB/CAR/PDMS萃取头进行萃取.重复做三次.色谱条件:色谱柱为 HP-5ms(30 m×0.25 mm× 0.25μm)；不分流模式，不分流1 min之后分流比为50:1；流速为1 mL/min；程序升温条件为40℃保持3 min，以10℃/min升温至280℃并保持3 min；载气为99.999%氦气；进样口温度为230℃，解析时间2 min.质谱条件:EI电离源，电子能量为70eV，离子源温度为250℃，传输线温度为280℃，全扫描模式，扫描范围:40-500 amu.质谱结果经计算机自动检索(NIST08)进行定性分析，同时由Xcalibur软件系统完成手动对照检索，要求正反向匹配因子均大于850，可能性大于60%.利用面积归一法计算已鉴定挥发性物质的相对百分含量.

1.2.3 细菌的培养

将大肠杆菌、金黄色葡萄球菌、沙门氏菌、志贺氏菌及单增李斯特氏菌分别在各自选择培养基上进行纯化并挑取单菌落分别接种到TSB肉汤培养基中过夜培养，培养好的菌液备用.

1.2.4 两种洋葱原汁对五种食源性病原菌抑菌效果的测定

在无菌条件下，将五种病原菌分别按照1:100的比例接种于TSB培养基中，其中对照组为5 mL TSB培养基，实验组为4 mL的TSB培养基和1 m L的洋葱原汁，37℃恒温摇床，转速150 r/min培养4 h，6 h，8 h，10 h，12 h后，测定其在600 nm波长下的吸光度值.

1.2.5 洋葱原汁不同稀释浓度对五种食源性病原菌抑菌效果的测定

在无菌条件下，用灭菌的生理盐水对新鲜的洋葱原汁进行系列梯度稀释，得到1/2，1/4，1/6，1/8，1/10原汁浓度的五种不同梯度洋葱汁.在无菌条件下，将五种病原菌分别按照1:100的比例接种于TSB培养基中，其中对照组为5 m L TSB培养基，实验组为4 m L TSB培养基和1 mL不同浓度梯度的洋葱汁，37℃恒温摇床，转速150 r/min培养4 h，6 h，8 h，10 h后，测定其在600 nm波长下的吸光度值.

1.2.6 平板抑菌试验测定

将过夜培养的五种细菌培养液分别在TSA平板上划线，37℃恒温箱过夜培养后，用接种环挑取各自平板上的一个或两个单菌落，放置于无菌的生理盐水中混匀，配成0.5麦氏浊度的菌悬液.用无菌棉签分别蘸取菌悬液均匀涂布于提前准备好的TSA平板上，待平板晾干后，在无菌条件下平板上打2-3个孔，每个孔里滴加200μL的洋葱原汁，37℃恒温培养至12 h，取出观察洋葱原汁对五种常见病原菌的抑菌效果. 1.2.7 数据处理

以上所有实验平行重复3次.方差分析采用SPSS 12.0 for Windows，结果以平均值±SD表示.

2 结果与分析

2.1 两种不同洋葱原汁挥发性成分的测定结果

通过对紫洋葱汁和白洋葱汁的挥发性成分进行检测，结果见表1，紫洋葱和白洋葱两个不同品种间挥发性成分存在一定差异，在所列举的挥发性物质中，白洋葱原汁中检测出39种，紫洋葱原汁中检测出42种，两个品种间共有的相同物质为33种.根据文献描述含硫化合物是洋葱的主要抑菌物质[6-8].通过顶空取样结合GC-MS，我们的分析结果也表明含硫化合物是洋葱汁中主要挥发性成分，达到34种之多，其中，硫醚类化合物占到12种，含硫烃类化合物占到8种.

表1 两种不同品种洋葱挥发性物质的种类Table1 Volatile compounds from two types of raw onion juice

保留时间(RT) 化合物名称(Name)分子式(MF) 相对含量(Area%)白洋葱 紫洋葱2.96 Furan，2，4-dimethyl-(2，4-二甲基呋喃)C6H8O 0.05 0.10 3.46 Disulfide，dimethyl(二甲基二硫醚)C2H6S2 0.05 4.57 2-Pentenal，2-methyl-(2-甲基-2-戊烯醛) C6H10O 1.47 1.78 4.95 Guaiacol(愈疮木酚) C7H8O2 0.33 5.00 Disulfide，dipropyl(二丙基二硫醚) C6H14S2 0.30 5.86 3，4-Dimethylthiophene(3，4-二甲基噻吩) C6H8S 0.04 6.06 Disulfide，methyl1-propenyl(甲基丙烯基二硫醚) C4H8S2 3.72 4.33 6.70 Dimethyl trisulfide(二甲基三硫醚) C2H6S3 0.98 1.20 8.19 trans-2-Ethyl-3-methylthiophane(反-2-乙基-3-甲基噻吩) C7H14S 0.05 0.05 8.62 Diallyl disulphide(二烯丙基二硫醚) C6H10S2 1.01 0.78 8.88 Acetic acid，2-(thiocarboxy)hydrazide，O-methyl ester (乙酸，2-(硫代羧基)酰肼，O-甲基酯) C6H10S2 4.56 5.13 9.35 Trisulfide，methyl 2-propenyl(甲基丙烯基三硫醚) C4H8S3 0.36 0.31 9.65 1，3，5-Trithiane(1，3，5--三噻烷) C3H6S3 0.04 0.04 10.27 1，2，3-Thiadiazole，5-methyl-(5-甲基-1，2，3--噻二唑) C3H4N2S 0.04 10.52 Tetrasulfide，dimethyl(二甲基四硫醚) C2H6S4 0.47 0.64 10.91 1-Propylimidazole-2-thione(2-巯基丙基咪唑) C6H10N2S 0.05 0.05 11.55 1，2，4-Trithiolane，3，5-diethyl-(3，5-二乙基-1，2，4-三硫杂环戊烷) C6H12S3 0.11 0.08 11.65 Trisulfide，di-2-propenyl(二烯丙基三硫醚) C6H10S3 0.11 3.32 12.08 Trisulfide，dipropyl(二丙基三硫醚) C6H14S3 6.28 4.57 12.43 N-(-)-Jasmonoyl-(S)-tyrosine(N-(-)-茉莉酯-(S)-酪氨酸) C21H27NO5 25.95 21.88 12.75 Propachlor(扑草胺) C11H14ClNO 0.30 0.32 12.84 Tetrasulfide，dimethyl(二甲基四硫醚) C2H6S4 0.13 12.90 Indole-3-butyric acid(3-吲哚基丁酸) C12H13NO2 0.17 12.95 3-Ethyl-5-vinyl-1，2，4-trithiolane(3-乙基-5-乙烯基-1，2，4-三硫杂环戊烷) C4H8N2O2S 7.50 6.46 9.08 2-Ethylidene[1，3]dithiane(2-乙烯基1，3-二噻环己烷) C6H10S2 1.05 2.16 9.27 2-Mercapto-3，4-dimethyl-2，3-dihydrothiophene(2-巯基-3，4-二甲基-2，3-二氢噻吩) C6H10S3 0.13 0.09 13.22 Trisulfide，di-2-propenyl(二烯丙基三硫醚) C6H10S3 0.07 3.08 13.66 D-Asparagine(D-天冬氨酸) C4H8N2O3 0.23 13.68 3H-1，2-Dithiole-3-thione，4-methyl-(4-甲基-3H-1，2-二硫杂环戊二烯-3-硫酮) C4H4S3 0.16 0.24 13.98 Propane，1，1'-thiobis[3-(methylthio)-(1，1'-硫代双[3-(甲基硫代)]-丙烷) C8H18S3 0.04 0.06 14.25 N-à-(tert-Butoxycarbonyl)-L-Phenylalanine(N-叔丁氧羰基-L-苯丙氨酸) C14H19NO4 0.12 0.13 14.32 (ñ)-2-Hydroxyoctanoic acid(2-羟基辛酸) C8H16O3 0.08 0.83 14.93 1，2，4-Trithiolane，3，5-diethyl-(3，5-二乙基-1，2，4-三硫杂环戊烷) C6H12S3 0.03 0.03 15.52 4，6-Diethyl-1，2，3，5-tetrathiolane(4，6-二乙基-1，2，3，5-四硫杂环) C6H12S4 6.61 6.47 16.88 Thiosulfuric acid(H2S2O3)，S-(2-(cyclopropylamino)-2-iminoethyl)esterS-(2 -环丙氨基-2-亚氨乙基)硫代硫酸C5H10N2O3S2 0.09 17.34 Ethaneperoxoic acid，1-cyano-1-phenylbutyl ester(1-氰基-1-苯丁基-过氧乙酸) C13H15NO3 0.19

保留时间(RT) 化合物名称(Name)分子式(MF) 相对含量(Area%)白洋葱 紫洋葱18.00 1-nitro-2-(2-propenylthio)-Propane(1-氮基-2-(2-丙烯基)-丙烷) C6H11NO2S 0.05 18.54 5，7-Diethyl-1，2，3，4，6-pentathiepane(5，7-二乙基-1，2，3，4，6-五硫杂环庚烷) C6H12S5 1.54 1.80 19.13 n-Hexadecanoic acid(n-十六酸) C16H32O2 0.04 0.06 20.01 Dipentamethylenethiuram hexasulfide(六硫化双五亚甲基秋兰姆) C12H20N2S6 0.08 0.09 20.13 Cyclic octaatomic sulfur(环8原子硫) S8 0.14 0.21

2.2 两种洋葱原汁对五种食源性病原菌的抑菌效果

由图1可以看出，两种不同品种的洋葱原汁对五种常见的食源性病原菌均具有一定的抑菌效果，在细菌生长早期(4-6 h)抑菌效果比较明显，随着培养时间的延长，抑菌效果逐渐减弱(10-12 h).洋葱原汁针对五种不同食源性病原菌的抑菌效果表现出一定的差异，紫洋葱原汁的抑菌效果要优于白洋葱原汁.

图1 TSB中两种洋葱原汁对五种食源性病原菌的抑菌效果SA:金黄色葡萄球菌；SAL:沙门氏菌；EC:大肠杆菌；SHI:志贺氏菌；LIS:单增李斯特菌Fig.1 Antibacterial test against five common foodborne pathogens in TSB by using raw onion juice.

2.3 不同稀释浓度的洋葱汁对五种食源性病原菌的抑菌效果

由图2和图3可以看出，不同稀释浓度紫洋葱汁和白洋葱汁的抑菌效果强弱与洋葱汁浓度呈正相关，洋葱原汁抑菌效果最好，其次是1/2浓度，1/4浓度，随着洋葱原汁浓度不断稀释，抑菌效果也随之减弱.尽管这样，将原汁稀释到1/10浓度下仍然具有微弱的抑菌效果.图2和图3也同时可以看出，在细菌培养进入8小时后，不同稀释浓度的洋葱汁抑菌效果基本进入平台期.

图2 TSB中不同稀释浓度的紫洋葱汁对五种食源性病原菌的抑菌效果Fig.2 Antibacterial test against five common foodborne pathogens in TSB by using different concentration of purple type onion juice.

图3 TSB中不同稀释浓度的白洋葱汁对五种食源性病原菌的抑菌效果Fig.3 Antibacterial test against five common foodborne pathogens in TSB by using different concentration ofwhite type onion juice.

2.4 两种洋葱原汁的平板抑菌效果

由图4可以看出，在TSA平板上，两种颜色的洋葱原汁对金黄色葡萄球菌和志贺氏菌均具有很好的抑菌效果，出现了明显的抑菌圈.紫洋葱汁对大肠杆菌，沙门氏菌和单增李斯特氏菌只出现微弱的抑菌圈，而白洋葱汁对大肠杆菌，沙门氏菌和单增李斯特氏菌未出现抑菌圈，说明紫色洋葱抑菌效果要好些.

图4 两种洋葱原汁对五种食源性病原菌的平板抑菌效果A:紫洋葱汁；B:白洋葱汁SA:金黄色葡萄球菌；SAL:沙门氏菌；EC:大肠杆菌；SHI:志贺氏菌；LIS:单增李斯特菌Fig.4 Antibacterial test against five common foodborne pathogens on TSA by using raw onion juice.

3 讨论与结论

洋葱细胞质里含有名为蒜氨酸的含硫化合物，而细胞壁里含有蒜酶，因此，当新鲜洋葱细胞破裂后，蒜氨酸在蒜酶的作用下可产生大蒜素、阿霍烯等一系列含硫代谢产物.一般认为这些含硫化合物可能是抑菌的主要物质[11-12]，它们可以和半胱氨酸等具有巯基的化合物相互反应，阻止其与蛋白质结合从而抑制细菌的繁殖[13].本研究我们针对两种不同品种的生洋葱汁进行抑菌试验，证实了生洋葱汁具有一定的抑菌活性.

首先，我们采用顶空取样并结合GC-MS对两种生洋葱汁进行挥发性成分分析，结果表明含硫化合物确实是生洋葱汁的主要挥发性成分，我们共检测出34种含硫的挥发性成分，12种硫醚类化合物中8种是两种洋葱汁共有的，其中，甲基丙烯基二硫醚和二烯丙基三硫醚的相对含量高.我们的结果与王长柱以及Li等的结果有类似性，王长柱等[14]采用顶空取样并结合GC-MS对蒜薹的挥发性风味物质进行分析，他们的研究共检测蒜薹中23种挥发性成分，其中含硫化合物为15种.可见洋葱汁中的含硫化合物成分比蒜薹更为丰富.Li等[7]报道也表明洋葱挥发油中的化学成分以硫醚类化合物为主.但魏永生等[8]的检测结果认为国产红皮洋葱中几种硫醚类化合物相对含量较少.不一致的原因也许是洋葱的品种差异造成的.另外，康美玲[9]的研究认为生洋葱汁的抑菌效果要强于醇提取的洋葱油及熟洋葱汁.因此，本研究中，我们采用洋葱鲜榨汁进行实验，并选用了WHO认为经常能引起食源性疾病的五种病原菌作为测试细菌，对于洋葱汁抑菌活性的评价更具有代表性.在洋葱汁的液体抑菌试验中，我们证实了洋葱汁浓度与其抑菌效果成正相关，品种不同对抑菌效果也会产生差异，紫洋葱汁效果要稍优于白洋葱汁.Hannan等[15]同样采用两种不同的洋葱提取物(紫皮洋葱和黄皮洋葱)针对霍乱弧菌的抑菌效果进行研究，也表明紫皮洋葱提取物的抑菌活性远远大于黄皮洋葱提取物，这点和我们的研究结果具有相似性.但是，康美玲[9]认为洋葱汁对革兰氏阴性细菌的抑菌效果强于革兰氏阳性细菌.我们的平板抑菌试验表明两种不同品种的洋葱汁对革兰氏阴性的志贺氏菌和革兰氏阳性的金黄色葡萄球菌的抑菌效果明显优于其它三种细菌.因此，我们认为洋葱汁对细菌的抑菌效果应该具有细菌的种属特异性.不能笼统地归纳为对革兰氏阴性细菌的抑菌效果显著于革兰氏阳性细菌.

综上，我们针对生洋葱汁的抑菌效果进行了初步研究.我们的研究结果表明洋葱原汁对五种常见的食源性病原菌都具有一定的抑菌效果.抑菌活性与洋葱汁浓度呈正相关；抑菌效果的强弱具有细菌的种属特异性，洋葱品种的不同对细菌的抑菌活性也有一定的差异，紫洋葱汁的抑菌活性优于白洋葱汁.我们的研究结果对于食品保鲜，食品保健等方面具有一定的指导意义，建议可适当食用生洋葱可以起到部分杀菌抑菌效果.

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(责任编辑:李建忠，付强，张阳，罗敏；英文编辑:周序林，郑玉才)

(西南民族大学生命科学与技术学院，四川 成都 610041)

探讨两种不同颜色(紫皮洋葱和白皮洋葱)的生洋葱汁对五种常见食源性病原细菌(金黄色葡萄球菌、单增李斯特氏菌、沙门氏菌、志贺氏菌和大肠杆菌)的抑菌效果.通过制备两种不同颜色的生洋葱汁，首先采用顶空取样并结合GC-MS分析两种不同生洋葱汁的主要挥发性成分，随后采用液体培养和平板抑菌试验研究两种不同颜色的洋葱汁对五种食源性病原菌的抑菌效果.GC-MS的结果分析表明含硫化合物是洋葱原汁中的主要挥发性成分，达34种，硫醚类化合物占12种.液体培养试验表明两种不同品种的洋葱原汁对五种常见的食源性病原菌均具有一定的抑菌效果，在细菌生长早期(4-6 h)抑菌效果较明显，随着培养时间的延长，抑菌效果逐渐减弱(10-12 h).抑菌效果强弱与洋葱原汁浓度呈正相关.平板抑菌试验表明洋葱原汁对金黄色葡萄球菌和志贺氏菌有很强的抑菌效果，总的来说紫色洋葱汁的抑菌效果较好些.我们的研究结果表明生洋葱汁对常见的食源性病原细菌有一定的抑菌效果，为食品保鲜和食品保健等方面均有一定的指导意义.

洋葱汁；挥发性物质；食源性病原菌；抑菌活性

Antibacterial activity against five common foodborne pathogens of raw onion juice

TANG Jun-ni，W ANG Qiong，W EI Ji-m ing，SH IHui，TANG Cheng，CHEN Juan，LIU Ji

(School of Life Science and Technology，Southwest University for Nationalities，Chengdu 610041，P.R.C.)

This study was to explore the antibacterial activity against five common foodborne pathogens(Staphylococcus aureus，Listeria monocytogenes，Salmonella，Shigella and Escherichia coli)with two different types of raw onion juice(purple type onion and white type onion).The raw onion juice was prepared by juice extractor.Volatile compounds of raw onion juice were extracted by 50/30μm DVB/CAR/PDMS fiber and the extracts were detected by gas chromatography/mass spectroscopy.The antibacterial testwas done in tryptic soy broth(TSB)and on tryptic soy agar(TSA).The GC-MS results showed that organic sulfides were found to be themain volatile compoundswith 34 kinds identified.The culture results showed that two types of raw onion juice had a certain inhibitory effects against five common foodborne pathogens.The growth of five target pathogens was inhibited distinctly in the early period of enrichment(4-6 h)and the antibacterial activity weakened gradually as the growth extended(10-12 h).The antibacterial activity had a positive correlation with the concentration of raw onion juice.Agarmethods showed that two typesof raw onion juice had better inhibitory effects against S.aureus and Shigella than to other three bacteria.Purple onions were better than whiteones.The results can provide scientific basis for further investigation ofonion juiceas food preservation agent.

raw onion juice；volatile compound；foodborne pathogen；antibacterial activity

TS201.3；TS201.6

A

2095-4271(2015)03-0277-08

10.11920/xnmdzk.2015.03.003

2014-12-28

唐俊妮(1971-)，女，汉族，湖北人，教授，博士，研究方向:食品安全与食品微生物E-mail:junneytang＠aliyun.com.

国家自然科学基金资助项目(31371781)；四川省应用基础项目(14JC0702)；教育部新世纪人才支持计划(NCET-11-0847)