林小姣，石绪根

（1.山东省威海市文登区 园林绿化工程处，山东 威海 264400；2.江西农业大学 农学院，江西 南昌 330045）

茉莉酸(jasmonic acid，JA)是植物中广泛存在的化合物，它与茉莉酸甲酯（MeJA）及其他衍生物，统称为茉莉酸类化合物（JAs）。茉莉酸是植物防御反应的一种重要信号分子，在植物抵抗昆虫侵袭和机械损伤的过程中发挥着重要作用[1-2]。在植物受到损伤之后，可以诱导茉莉酸的产生，从而诱导植物的直接和间接防御反应。直接防御是指诱导植物产生防御蛋白，如酶抑制剂等，从而对害虫取食和生长发育产生直接的影响；间接防御是指诱导植物挥发物的改变，如萜类物质等，导致昆虫趋向性改变或者吸引害虫天敌。

随着害虫对农药产生抗性的问题日趋严重，利用植物激素来防治害虫得到了广泛关注，应用外源的茉莉酸来防治害虫也成为一种有效的防治手段。

1 茉莉酸在植物体内的合成

茉莉酸的生物合成开始于α-亚麻酸（linolenic acid），在质体中在脂氧合酶 （lipoxygenase）作用下转化为氢过氧化亚麻酸（13-hydroperoxylinolenic acid），之后在丙二烯氧化物合成酶AOS（allene oxide synthase）和后继的丙二烯氧化物环化酶AOC（allene oxide cyclase）的催化作用下生成12-氧-植物二烯酸（12-oxo-phytodienoic acid），进入细胞质后，经 12-氧-植物二烯酸还原酶（OPR）作用，再经过还原以及三次 β氧化产生了(-)-7-iso-JA，然后生成茉莉酸，并衍生出甲基茉莉酸等茉莉酸盐[3-4]。

2 茉莉酸诱导的直接防御

茉莉酸是植物防御反应的重要信号物质，害虫取食的过程中会引起植物体内的茉莉酸水平产生不同程度的变化。最近的研究表明，西花蓟马(Frankliniella occidentalis)取食能够诱导与茉莉酸相关的基因表达[5]，而烟粉虱(Bemidia tabaci)取食后能够降低植物体内的茉莉酸含量和基因表达量[6-7]。虽然害虫取食之后植物体内的茉莉酸含量会随之发生显著的变化，但是茉莉酸对植物上害虫的影响通常不是直接实现的，而是由茉莉酸诱导植物产生与抗虫性相关的化合物而起间接作用的。

茉莉酸能诱导植物体内的蛋白酶抑制剂活性[1,8]，从而抵御害虫取食[9-10]。昆虫取食后，植物的酶抑制剂会与昆虫肠道内的蛋白水解酶进行特异性结合，从而能抑制昆虫肠道中的蛋白水解酶活性，降低害虫的体重，减缓害虫生长速率，对害虫取食产生不利影响。王琪等[11]发现落叶松毛虫(Dendrolimus superans)取食能够显著诱导植物蛋白酶抑制剂的活性，且诱导程度均大于剪叶损伤诱导，相似的试验结果在许多植物中都已有报道[12-13]。外源茉莉酸处理能够增加酶抑制剂的活性，处理后的烟草(Nicotiana tabacum)叶片中蛋白酶抑制剂的量为对照的16.6倍，处理后的苜蓿(Artemisia tridentate)叶片中酶抑制剂的量增加为对照的11.7倍[8]。

茉莉酸合成路径中的相关酶活性也会受到茉莉酸的影响，如脂氧合酶（Lipoxygenase, LOX）。昆虫取食番茄(Lycopersicon esculentum)叶片后，会导致LOX活性迅速升高，从而使甜菜夜蛾(Spodoptera exiguaHiibner)的发育速度减缓，这是由于LOX破坏了甜菜夜蛾的重要营养物质不饱和脂肪酸[14]。亚麻的AOS是一个 SOKDa的血红素蛋白，过量表达亚麻 AOS的转基因烟草其内源茉莉酸的水平增加[15]，这也为AOS在茉莉酸生物合成过程中的调控作用提供了依据。

多酚氧化酶（PPO）也是与茉莉酸途径相关的重要物质，是茉莉酸诱导合成的防御酶之一。该酶是一种主要的抗营养蛋白，能够氧化酚类物质，生成一种具有活性的分子醌，可以和多种物质产生交互作用。在昆虫取食植物的过程中，多酚氧化酶可与酚类底物结合，导致生成的醌类物质将昆虫所需的必需氨基酸烷基化，使昆虫不能充分利用营养[8]。外源MeJA能诱导番茄、烟草和白杨树(Populus alba)产生大量的PPO[16]。用外源JA诱导番茄植株后，叶片中PPO的量大约增加了1倍[17]。将纯化的PPO和底物相混合，施于番茄上之后，害虫的生长受到明显抑制，证明PPO在番茄抗害虫的防御体系中起到了重要作用[18]。

3 茉莉酸诱导的间接防御

植物在受到损伤或是被害虫攻击后会释放出大量的挥发性物质，对害虫产生趋避作用，所释放的挥发物种类和数量都会随着不同的害虫取食发生明显的变化。这些挥发物的合成是与茉莉酸的产生有密切关系的，利用外源茉莉酸处理也可诱导产生类似的挥发物[19]。外源处理的挥发物组分与害虫取食后诱导产生的化学物质的基本成分相类似，主要为单萜烯或倍半萜烯[20]，但外源茉莉酸处理与害虫为害诱导挥发物在具体组成上不完全相同[21]，且两者诱导挥发物的释放速率也是不一致的[16]。

茉莉酸诱导产生的挥发性的有机物质可以引诱害虫的寄生性天敌，起到间接控制害虫的作用。Dicke等[20]利用外源茉莉酸处理金甲豆(Phaseolus lunatus)，诱导产生的挥发性有机物吸引了二斑叶螨(Tetranychus urticae)的捕食性天敌智利小植绥螨(Phytoseiulus persimilis)，并且发现，用外源茉莉酸处理的金甲豆对天敌的吸引数量要显著多于对照对天敌的吸引。Gols等[21]应用外源茉莉酸处理扶郎花(Gerbera jamesonii)，诱导其产生的挥发性有机化合物，吸引了二斑叶螨的捕食性天敌智利小植绥螨。很多研究已经证明了外源茉莉酸处理诱导的挥发物对天敌的吸引作用[22-23]。

将茉莉酸处理和害虫危害后植物所释放的挥发物进行比较，90%的挥发物是两种处理都能够释放的，仅有几种是害虫危害或茉莉酸处理的叶片所独有的。研究几种害虫危害的大丁草(Gerbera anandria)和番茄释放的挥发物也发现，不同害虫危害同一种植物可能会导致植物释放非常相似的挥发物，这表现出植物被诱导的挥发物在种类和数量上的普遍性，它们绝大部分是通过茉莉酸途径来调节的，因此对天敌的吸引具有广谱性[24]。因此，外源茉莉酸处理诱导的植物挥发物，在天敌的寄主选择行为中起着非常重要的向导作用。

4 外源茉莉酸对害虫的作用

近年来，外源茉莉酸处理作为一种控制害虫的有效手段而受到了广泛关注。外源茉莉酸处理过的植物能够抑制害虫的生长，害虫常见的表现为拒食和体重减轻。Abe等[25]研究发现外源茉莉酸处理增加了拟南芥(Arabidopsis thaliana)对西花蓟马的抗性，降低了西花蓟马的产卵量和种群密度，同时也降低了植物对西花蓟马的吸引作用。外源茉莉酸处理的水稻(Oryza sativa)对褐飞虱(Nilaparvata lugensStål)也有明显的控制效果，在处理水稻上的褐飞虱表现为寿命缩短，卵孵化率降低[26]。在番茄上施用外源茉莉酸可以增加多酚氧化酶和酶抑制剂的活性，降低甜菜夜蛾(Spodoptera exigua)的适合度[27]。在棉花(Gossypium spp)、烟草和马铃薯(Solanum tuberosum L.)上也证明了外源茉莉酸处理诱导植物抗性对害虫的控制作用[28-31]。

外源茉莉酸对害虫的作用机理可从两个方面分析。一是外源茉莉酸对植物中LOX和PPO等关键酶的促活作用。LOX是一种参与茉莉酸形成和诱导抗性信息传递有关的关键酶，而PPO的活性与植物的抗虫作用有密切关系。JA或MeJA处理的植物能够激活防御基因，从而导致代谢途径的各种酶活性变化，最终产生多种有毒的物质影响害虫取食[32-33]。Avdiushko等证明外源 MeJA处理普通烟草后，诱导其叶片的LOX活性增加，最终抑制害虫生长[34]。Cipollini等应用外源JA处理番茄后，诱导番茄叶片中的PPO活性增加，在其上取食的烟草天蛾(Manduca sexta)幼虫的生长受到抑制[35]。另一方面是JA和MeJA可以诱导植物体内蛋白酶抑制剂（PI）的增加和干扰昆虫中肠内各种蛋白酶间的协调性，从而造成害虫拒食和体重减轻[36]。

5 小结和展望

茉莉酸是一种重要的植物抗性诱导剂。外源茉莉酸和茉莉酸甲酯的应用能够显著诱导植物抗性，产生直接和间接的防御反应，从而导致植物代谢的重新构建，产生一系列的防御蛋白及次生物质，甚至诱导形成复杂的防御结构，对植物-害虫-天敌三级营养关系产生影响。此外，茉莉酸还能够改变植物自身结构、体表毛状体或化学特性来改变天敌对害虫的捕食或寄生，从而间接影响害虫种群。研究表明，适宜浓度的外源茉莉酸处理植物不会影响植物本身生长发育和植物产量，而且可以使植株获得抗性[26,37]。虽然茉莉酸对昆虫的作用早在19世纪已有很多研究，但是茉莉酸对昆虫的作用机制仍不清楚。随着分子生物学的发展，对茉莉酸作用方式逐渐有了深入研究，这将帮助我们深入认识茉莉酸在植物对害虫抗性中的作用。茉莉酸类植物激素将成为控制害虫的一种重要手段，具有广阔的应用前景。

[1]Turner J G, Ellis C, Devoto A.The jasmonate signal pathway[J].Plant Cell, 2002, 14: 153-164.

[2]Wasternack C, Hause B.Jasmonates and octadecanoids: signals in plant stress responses and development[J].Progress in Nucleic Acid Research and Molecular Biology, 2002, 72: 165-221.

[3]Vick B A, Zimmerman D C.The biosynthesis of jasmonic acid: a physiological role for plant lipoxygenase[J].Biochemical and Biophysical Research Communications, 1983, 111(2): 470-477.

[4]吴劲松，种康.茉莉酸作用的分子生物学研究[J].植物学通报, 2002, 19(2): 164-170．

[5]Abe H, Ohnishi J, Narusaka M, et al.Function of jasmonate in response and tolerance of Arabidopsis to thrip feeding[J].Plant and Cell Physiology, 2008, 49(1): 68-80.

[6]Shi X B, Pan H P, Xie W, et al.Three-way interactions between the tomato plant, tomato yellow leaf curl virus, and the whiteflyBemisia tabacifacilitate virus spread[J].Journal of Economic Entomology (accepted)

[7]Zhang P J, Li W D, Huang F, et al.Feeding by whiteflies suppresses downstream jasmonic acid signaling by eliciting salicylic acid signaling[J].Journal of Chemical Ecology, 2013, 39(5): 612-619.

[8]Farmer E E, Ryan C A.Interplant communication: airborne methyl jasmonate induces synthesis of proteinase inhibitors in plant leaves[J].Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 1990, 87(19): 7713-7716.

[9]Green T R, Ryan C A.Wound-induced proteinase inhibitor in plant leaves: a possible defense mechanism against insects[J].Science, 1972, 175(4023): 776-777.

[10]Thaler J S, Karban R, Ullman D E, et al.Cross-talk between jasmonate and salicylate plant defense pathways: effects on several plant parasites[J].Oecologia, 2002, 131(2): 227-235.

[11]王琪, 严善春, 王艳军, 等.剪叶及昆虫取食对兴安落叶松蛋白酶抑制剂的影响[J].昆虫学报, 2008, 51(8): 798-803．

[12]Haruta M, Major I T, Christopher M E, et al.A Kunitz trypsin inhibitor gene family from trembling aspen (Populus tremuloidesMichx.): cloning, functional expression, and induction by wounding and herbivory[J].Plant Molecular Biology,2001, 46(3): 347-359.

[13]Lawrence S D, Novak N G.Maize genes induced by herbivory and volicitin[J].Journal of Chemical Ecology, 2004, 30(12):2543-2557.

[14]Constable J V H, Litvak M E, Greenberg J P, et al.Monoterpene emission from coniferous trees in response to elevated CO2concentration and climate warming[J].Global Change Biology, 1999, 5: 255-267.

[15]Harms K, Atzorn R, Brash A, et al.Expression of a flax allene oxide synthase cDNA leads to increased endogenous jasmonic acid (JA) levels in transgenic potato plants but not to a corresponding activation of JA-responding genes[J].Plant Cell, 1995,7(10): 1645–1654.

[16]Constabel C P, Ryan C A.A survey of wound- and methyl jasmonate-induced leaf polyphenol oxidase in crop plants[J].Phytochemistry, 1998, 47(4): 507-511.

[17]Thaler J S.Effect of jasmonate-induced plant responses on the natural enemies of herbivores[J].Journal of Animal Ecology,2002, 71: 141-150.

[18]Felton G W, Donato K, Del Vecchio R J, et al.Activation of plant foliar oxidases by insect feeding reduces nutritive quality of foliage for noctuid herbivores[J].Journal of Chemical Ecology, 1989, 15(12): 2667-2694.

[19]徐伟, 严善春.茉莉酸在植物诱导防御中的作用[J].生态学报, 2005, 25(8): 2074-2083．

[20]Dicke M, Gols R, Ludeking D, et al.Jasmonic acid and herbivory differentially induce carnivore-attracting plant volatiles in lima bean plants[J].Journal of Chemical Ecology, 1999, 25(8): 1907-1922.

[21]Gols R, Posthumus M A, Dicke M.Jasmonic acid induces the production of gerbera volatiles that attract the biological control agentPhytoseiulus persimilis[J].Entomologia Experimentalis et Applicata, 1999, 93(1): 77-86.

[22]桂连友, 刘树生, 陈宗懋.外源茉莉和茉莉酸甲酯诱导植物抗虫作用及其机理[J].昆虫学报, 2004, 47(4): 507-514．

[23]李劲, 萧浪涛, 蔺万煌.植物内源茉莉酸类生长物质研究进展[J].湖南农业大学学报, 2002, 28(1): 78-83．

[24]Dicke M, Takabayashi J, Posthumus M A, et al.Plant-phytoseiid interactions mediated by herbivore-induced plant volatiles:variation in production of cues and in responses of predatory mites[J].Experimental & Applied Acarology, 1998, 22(6):311-333.

[25]Abe H, Shimoda T, Ohnishi J, et al.Jasmonate-dependent plant defense restricts thrips performance and preference[J].BMC Plant Biology, 2009, 9: 97.

[26]Senthil-Nathan S, Kalaivani K, Choi M Y, et al.Effects of jasmonic acid-induced resistance in rice on the plant brownhopper,Nilaparvata lugensStål (Homoptera: Delphacidae)[J].Pesticide Biochemistry and Physiology, 2009, 95(2): 77-84.

[27]Thaler S, Stout M, Karban R, et al.Exogenous jasmonates simulate insect wounding in tomato plants (Lycopersicon esculentum) in the laboratory and field[J].Journal of Chemical Ecology, 1996, 22: 1767-1781.

[28]Barbosa M A G, Laranjeira D, Coelho R S B.Physiological cost of induced resistance in cotton plants at different nitrogen levels [J].Summa Phytopathology, 2008, 34(4): 338-342.

[29]Von Dahl C, Baldwin I T.Methyl jasmonate and cis-jasmone do not dispose of the herbivore-induced jasmonate burst in Nicotiana attenuate[J].Physiologial Plantatum, 2004, 120 (3): 474-481.

[30]Thaler J S.Induced resistance in agricultural crops: effects of jasmonic acid on herbivory and yield in tomato plants[J].Environmental Entomology, 1999, 28(1): 30-37.

[31]Il’inskayal L I, Chalenko1 G I, Perekhod E A, et al.Effect of methyl jasmonate on arachidonic acid-induced resistance of potato to late blight[J].Applied Biochemistry and Microbiology, 2000, 36(2): 181-186.

[32]Kessler A, Baldwin I T.Plant responses to insect herbivory: the emerging molecular analysis[J].Annual Review of Plant Biology, 2002, 53: 299-328.

[33]Weber H.Fatty acid-derived signals in plants[J].Trends in Plant Science, 2002, 7(5): 217-224.

[34]Avdiushko S A, Brown G C, Dahlman D L, et al.Methyl jasmonate exposure induces insect resistance in cabbage and tobacco[J].Environmental Entomology, 1997, 26(3): 642-654.

[35]Cipollini D F J R, Redman A M.Age-dependent effects of jasmonic acid treatment and wind exposure on foliar oxidase activity and insect resistance in to mato[J].Journal of Chemical Ecology, 1999, 25(2): 271-281.

[36]桂连友, 陈宗懋, 刘树生.外源茉莉酸甲酯处理茶树对茶尺蠖幼虫生长的影响[J].中国农业科学, 2005, 38(2):302-307.

[37]Black C A, Karban R, Godfrey L D, et al.Jasmonic acid: a vaccine against leafminers (Diptera: Agromyzidae) in celery[J].Environmental Entomology, 2003, 32(5): 1196-1202.