刘银泉，刘树生

浙江大学昆虫科学研究所，浙江杭州310058

烟粉虱Bemisia tabaci(Gennadius)，又称棉粉虱或甘薯粉虱等，属半翅目Hemiptera粉虱科Aleyrodidae，是一类刺吸式口器的小型昆虫，广泛分布于热带和亚热带地区。由于形态分类困难，且不同种群间常在生物学特性上存在明显差异等，烟粉虱的分类地位长久以来倍受争议。本文概述了近年来烟粉虱系统发生的遗传学证据和生殖隔离研究证据，就烟粉虱分类地位的研究进展进行综述，同时介绍其在我国的分布情况。

1 烟粉虱的危害及其经济重要性

烟粉虱一生经历卵期、若虫期(共4龄)和成虫期，通常把4龄若虫后期不再取食的阶段称为“伪蛹”。除1龄若虫可做短距离爬行外，其他各龄若虫足退化，一般固定在叶片背面取食。烟粉虱通过若虫和成虫取食植物汁液、分泌蜜露诱发煤污病、传播植物病毒以及引起植物生理异常等方式，危害蔬菜、花卉、棉花、烟草等农作物(刘树生等，2005;任顺祥等，2011)。

作为一种植食性昆虫，烟粉虱早在19世纪末即被记录，在20世纪80年代以前，虽在一些国家有局部严重危害作物的记录，但总体上只是一类偶发性害虫。20世纪80年代中后期，随着起源于中东和小亚细亚地区的所谓“B型”烟粉虱广泛、迅速地入侵美洲、大洋洲，进而入侵亚洲，烟粉虱成为世界性害虫而倍受关注(Brown et al.，1995;De Barro et al.，2011)。由于“B型”烟粉虱在几十个国家和地区对数十种作物造成严重的经济损失，国际重要学术刊物 Science和 Nature分别在1991、1999和2006年对烟粉虱及其所传双生病毒造成的严重危害进行了详细报道和评述(Culotta，1991;Dalton，2006;Moffat，1999)。随着“B型”烟粉虱入侵范围持续扩大，连续多年暴发成灾，世界自然保护联盟(International Union for the Conservation of Nature and Natural Resources)将其列入全球100种最严重的入侵生物(Global Invasive Species Database，100 of the Worst，http:∥www.issg.org/database/species/search.asp?st=100ss＆fr=1＆str=＆lang=TC)。

在我国，对烟粉虱的最早记录是在20世纪40年代，但将其作为重大农业害虫则是20世纪90年代中后期随着“B型”烟粉虱的广泛入侵开始并受到关注(罗晨等，2002;Qiu et al.，2003)。2003 年前后，起源于地中海和非洲北部地区的“Q型”烟粉虱开始广泛入侵世界各地(De Barro et al.，2011)，入侵我国的时间大约也是2003年(褚栋等，2005)。近几年，我国多个研究小组的野外调查表明，“B型”、“Q型”烟粉虱已广泛入侵我国除西藏、宁夏等少数省区外的其他各省，并在许多地区成功取代危害性较小的土著烟粉虱(Guo et al.，2012;Hu et al.，2011;Liu et al.，2007;Pan et al.，2011;Qiu et al.，2007;Rao et al.，2011)。入侵烟粉虱除直接取食外，还可传播多种双生病毒严重危害烟草、番茄和棉花等重要经济作物。例如，2009年由入侵烟粉虱传播导致的番茄黄化曲叶病毒病在我国流行成灾，发病面积约20万ha，占全国番茄种植总面积的20%以上，直接经济损失高达数10亿元人民币(http:∥www.ampcn.com/news/detail/57365.asp)。2009 年以后番茄黄化曲叶病毒病已蔓延至西北部地区，在陕西、新疆等省造成作物重大损失。近年调查结果表明，入侵烟粉虱及其所传播的多种双生病毒仍是今后我国作物生产必须应对的重大有害生物。

2 烟粉虱分类地位

2.1 烟粉虱分类和种系发生的研究历史与现状

烟粉虱分布广泛，其遗传结构的多样性和复杂性早已被关注，但其分类地位，尤其是烟粉虱到底是一个包含多个生物型(biotype)的种、还是一个包含许多隐种(cryptic species)的物种复合体(species complex)，近百年来一直颇受争议。按照生物学的一般概念，生物型是种下的表型，一个物种内的不同生物型之间不存在生殖隔离;隐种是形态上无法鉴别的物种，一个物种复合体包含多个隐种，这些隐种虽然在形态上无法区分，但相互之间存在生殖隔离，基因交流受阻。有关烟粉虱分类和系统学的研究历史和现状，近年来已有2篇英文综述做了介绍(De Barro et al.，2011;Liu et al.，2012)。本文主要依据这 2篇综述，对相关内容做简要描述，以飨读者。

烟粉虱最早于1889年在希腊的烟草上记录，故被称为烟粉虱。此后的100年间，报道了22个Bemisia属内近缘种。由于可用于烟粉虱成虫分类鉴定的形态特征很少，大多数分类工作主要依据伪蛹的形态特征。但后来陆续发现，同一种粉虱的形态特征依寄主植物等环境条件不同而变化很大，故多年来许多在不同植物上采得的粉虱，最初报道为不同的新种，实际上可能是同一种。因此，粉虱分类学家又将原来陆续报道的21个Bemisia新种作为烟粉虱的同物异名(Mound，1963;Mound＆Halsey，1978;Rosell et al.，1997)。多年的探索表明，造成这种困境的直接原因是，无论成虫还是伪蛹，都找不到可用于鉴别种的可靠的形态特征(De Barro et al.，2011;Gill＆ Brown，2010)。

尽管传统形态分类方法在烟粉虱分类上遇到了困境，但昆虫学家多年来观察到，许多烟粉虱种群之间生物学特性差异很大，故仍然怀疑烟粉虱不是一个物种，而是包含了多个物种。1993年美国昆虫学家Perring et al.对入侵美国的“B型”烟粉虱和土著“A型”烟粉虱进行了杂交试验、行为观察和基因组成比较，发现两者之间具有完全的生殖隔离，故在此基础上Bellows et al.(1994)将入侵“B型”命名为一个新种，即银叶粉虱Bemisia argentifolii Bellows＆Perring。由于烟粉虱分布广泛，遗传结构复杂且多样性高，Perring et al.(1993)的比较研究只包括了2个遗传群，故上述新种命名的合理性一直未被大多数同行认可。由于分类问题的困境，随后10多年，昆虫学家无所适从，陆续将生物学特性不同的烟粉虱种群或线粒体COⅠ基因(或其他基因)序列不同的单倍型命名为不同“生物型”。至2010年，至少命名了37个生物型。由于没有客观的标准，生物型命名越来越混乱，具体表现在:一方面，通过多个杂交试验证明，生殖上相互隔离的遗传群，实际上应该是不同的种，却仍被冠以“生物型”;另一方面，许多单倍型未做过任何生物学观察和比较，它们之间在生物学特性上是否有差异一无所知，却也被冠以“生物型”(Liu et al.，2012)。很明显，“生物型”这一术语在烟粉虱不同群体的命名中被错用和滥用了，从而严重阻碍了有关烟粉虱的深入研究。

上述混乱的局面从2010年开始改变。Dinsdale et al.(2010)报道了有关烟粉虱种系发生的研究结果。这项研究与以往有关烟粉虱种系发生的分析相比，有两大进步:(1)分析中包括了当时全世界都可用的烟粉虱COⅠ序列，其研究标本较全面地体现了烟粉虱的遗传多样性，种系发生分析也就能较可靠地反映烟粉虱各谱系的进化历史;(2)对各谱系做了科学界认可的遗传距离比较分析，对确定烟粉虱的推测隐种(putative cryptic species)给出了一个统一的异质性标准，即相互间线粒体COⅠ基因序列差异达3.5%以上。Dinsdale et al.(2010)依据分析结果，推论烟粉虱是一个物种复合体，至少包含24个隐种(表1)。Xu et al.(2010)和 De Barro et al.(2011)对当时世界各地有关烟粉虱不同种群的杂交试验数据归纳和综合分析，发现已在11个推测隐种之间进行了30个组合的杂交试验，结果表明，这11个隐种之间生殖上是隔离或基本隔离的。Hu et al.(2011)依据 Dinsdale et al.(2010)的方法，又在我国境内获得几十个新的烟粉虱COⅠ单倍型的基础上，对亚洲烟粉虱的种系发生做了补充分析，又发现4个推测隐种，从而使烟粉虱的推测隐种增加到28个(表1)。之后又陆续在多个推测隐种之间进行了杂交试验和交配行为观察(Sun et al.，2011;Wang et al.，2010、2011)。到目前为止，全世界已在14个推测隐种之间进行了54个组合的杂交试验，其中7个组合有详细的行为观察数据，结果表明，在已做过杂交试验的14个推测隐种之间，杂交组合多数不产生任何杂交(雌性)子代，或虽产生少量杂交子代，但这些子代不育或生命力低下，表明它们之间生殖上是隔离或基本隔离的，从而从遗传上支持了烟粉虱是一个包含至少28个隐种的物种复合体的推论(表1，Liu et al.，2012)。交配行为观察数据均一致表明，生殖隔离主要是因为隐种之间不能交配，即交配前生殖隔离，尽管不同隐种的雌雄个体之间经常表现出密切的求偶行为(Liu et al.，2007;Luan ＆ Liu，2012;Wang et al.，2012)。2012年初以来，依据上述确定隐种和遗传群的标准，又在阿根廷、巴西、意大利和印度等地报道了更多的烟粉虱遗传群和推测隐种，当前的烟粉虱推测隐种已至少增加到31个(表1，Alemandri et al.，2012;Chowda-Reddy et al.，2012;Marubayashi et al.，2012;Parrella et al.，2012)。可以预见，随着全球范围内更多调查工作的开展，更多的烟粉虱推测隐种将被报道。

表1 烟粉虱遗传群及隐种现状Table 1 Putative species groups and cryptic species of the whitefly B.tabaci complex

2.2 烟粉虱物种复合体分类和种系发生研究所面临的科学问题

虽然有关烟粉虱物种复合体的种系发生和系统学研究已取得长足进展，但仍然面临诸多难点和困惑(De Barro，2012;Liu et al.，2012)。例如有关复合体内推测隐种间生殖隔离的证据仍明显不足。虽然目前已在14个推测隐种之间进行了杂交试验，但这54个组合在31个推测隐种可组成的843个组合中，仍只占一小部分。虽然要明确这些推测隐种之间的生殖隔离程度，没有必要对所有可能的组合进行试验，但目前已有的数据还是太少，并缺乏一些关键数据，还有17个推测隐种从未进行杂交试验。事实上，这31个推测种分属于13个遗传群(genetic group)，目前已有杂交试验数据的14个隐种归属于9个遗传群，还有4个遗传群(Ru，AsiaⅡ-India，AsiaⅢ，Australia/Indonesia)中没有一个隐种参与过杂交试验(表 1，Liu et al.，2012)。因此，很有必要在更多的推测隐种之间进行杂交试验，争取每个推测隐种参与至少2～3个组合的杂交试验，所得数据对于分析推测隐种间的生殖隔离程度，才有更强的代表性和说服力。但近年由于许多地区土著烟粉虱被入侵烟粉虱取代，要采到土著烟粉虱建立种群进行杂交试验，已越来越困难。

此外，烟粉虱物种复合体的种系发生分析也面临许多问题(De Barro，2012)。由于受到数据来源的限制，目前最权威的种系发生分析也仅用了COⅠ基因序列。虽然已有的生殖隔离证据表明，应用COⅠ基因序列进行种系发生分析推测隐种是成立的，但由于杂交试验数据明显不足，还不能推论目前种系发生分析所推测的所有隐种都是成立的，部分隐种下可能又包含了多个隐种。系统学研究结果表明，仅依据一个基因序列进行种系发生分析往往难以确切地反映物种的谱系演化(Avis，2000;De Salle et al.，2005;King et al.，2008)。因此，只有应用更多基因信息，如细胞核基因，对烟粉虱物种复合体进行更广泛深入的种系发生分析，才有可能更深入地了解该复合体的谱系演化和各支系之间的亲缘关系。

以上介绍的种系发生研究奠定了烟粉虱复合种的分类基础，但对于烟粉虱的分类研究还只是一个开端，烟粉虱的重新命名也是一个复杂且棘手的问题。依据烟粉虱分类权威专家 Gill＆Brown(2010)的报道，目前，烟粉虱有22个同物异名，许多当时定名的标本丢失或残缺不全，已无法再重新鉴定。对这些同物异名如何处理，在烟粉虱隐种复合体系统学研究取得充分进展并有生殖隔离数据证明各个隐种的存在后，如何根据双名法对现有的推测隐种逐一正式命名，以及基于分子标记鉴定的标本能否作为模式标本保存等问题，都需要国内外同行认真商榷。

3 烟粉虱隐种在我国的分布

3.1 我国的烟粉虱隐种及其分布

我国当前已报道的烟粉虱隐种有15个，包括13个本地种和2个全球入侵种(表2，Hu et al.，2011)。对于烟粉虱本地种的研究很大程度上得益于入侵种的调查，因为在入侵种侵入我国之前，烟粉虱虽然早已存在，但并不是一个重要的害虫，并未引起广泛关注。国内较早针对烟粉虱开展的调查发现，本地种主要分布在交通不便的省份或地区，而在沿海经济发达的省份及交通便利的地区主要为入侵MEAM1隐种(Qiu et al.，2003)。在2009～2010年较广泛的一轮调查中，通过对16个省186份田间取样的3750头烟粉虱个体的检测，对比各省份中心城市周边及偏远的农村区域烟粉虱发生情况，结果显示，在交通便利的城市周边以入侵种为主，而在交通不便、比较偏僻的山区或内陆城市仍能采到本地种，并新发现了2个本地隐种(Hu et al.，2011)。这主要是由于入侵种借助人类的活动，如苗木花卉的调运等迅速入侵和扩散到各地并快速取代本地种(Liu et al.，2007)。21世纪伊始，全国多个研究小组独立开展的野外调查发现，我国烟粉虱种类资源多样性极为丰富，本地隐种多达13个(表 2，Guo et al.，2012;Hu et al.，2011;Qiu et al.，2007;Rao et al.，2011;Zang et al.，2006)。在所有的本地种中，China 1分布最为广泛，在10个省份有报道，而 AsiaⅡ 1、AsiaⅡ 3、AsiaⅡ 6、AsiaⅡ 7、China 3和AsiaⅠ分布范围在5～7个省，另外还有6个隐种只在1个省被发现(表2)。我国本地种主要分布在南部以及包括海南岛和台湾岛的东南沿海地区，隐种的多样性由南向北逐渐降低(表2，Hu et al.，2011)。这种现象的出现可能与南部及东南沿海区域植被多样性较为丰富有关，再加上北方冬季气温低，本地种难以在北方越冬，同时不具有入侵种的强抗药性而难以在北方温室条件下存活和繁殖(Hu et al.，2011;Lin et al.，2007)。

入侵种在我国的分布和发生动态是研究的重点和热点。20世纪90年代中后期侵入我国的MEAM1隐种，在随后不到10年的时间里，在绝大部分省均有分布，并广泛取代本地隐种，占据优势地位(Guo et al.，2012;Hu et al.，2011;Liu et al.，2007;Qiu et al.，2007;Rao et al.，2011)。然而，MEAM1隐种在我国分布的绝对优势随着MED隐种的入侵而受到挑战。从最早在我国发现MED隐种的2003年算起，短短5年左右的时间，MED隐种在全国许多地区已占据优势(沈媛等，2011;徐婧，2009;Chu et al.，2010;Guo et al.，2012;Hu et al.，2011;Pan et al.，2011;Rao et al.，2011;Teng et al.，2010)。MED隐种竞争取代 MEAM1隐种可能与其抗药性更强有关(Horowitz et al.，2005;Rao et al.，2011)。对采自我国的2个入侵种的不同品系抗药性进行测试，发现这2个隐种对拟除虫菊酯类、阿维菌素和生长调节剂类杀虫剂吡丙醚的抗性相似，但对吡虫啉等新烟碱类杀虫剂抗性差异明显，MEAM1对新烟碱类杀虫剂还很敏感，而MED抗性已达几十倍到上百倍(Luo et al.，2010;Rao et al.，2012)。通过模型模拟，Crowder et al.(2010)发现杀虫剂在MED隐种和MEAM1隐种的竞争取代中起关键作用。本实验室最近以棉花为寄主植物的混合群体的竞争试验表明，对于起始数量相等的混合种群，在未使用杀虫剂处理时，MEAM1隐种经过5代可完全取代MED隐种，而使用不同浓度的吡虫啉处理寄主植物后，经历2～7代，MED隐种完全取代MEAM1隐种(待发表)。因此，大量使用吡虫啉等新烟碱类杀虫剂，很可能促进MED隐种对MEAM1隐种的取代。

表2 中国烟粉虱隐种及其分布区域Table 2 Cryptic species of the whitefly B.tabaci and their distributions in China

3.2 烟粉虱隐种分布调查所面临的问题

由于烟粉虱物种复合体(特别是其中的入侵种)寄主范围广，田间调查取样工作量大，再加上烟粉虱隐种不能通过形态区分，样本采回实验室后，还要通过分子标记逐头鉴定，这就使得烟粉虱隐种的调查难度加大。事实上，全国范围内的烟粉虱隐种调查也主要由有限的几个研究小组展开。目前，除了浙江、湖北、江苏和山东等几个省份连续多年进行过较系统全面的调查外，其他省份的采样点数和烟粉虱数量都明显不足(沈媛等，2011;徐婧，2009;Chu et al.，2010;Rao et al.，2011)。这种取样的不均一性和非系统性调查会导致结果出现偏差。例如，本研究组2004～2011年在浙江省开展的不间断的多点系统调查显示，在浙江省东部沿海的经济发达地区，2004～2006年，MEAM1逐步取代了本地种，占据优势地位，2005年首次在杭州郊区发现MED，之后MED开始在杭州、宁波、台州和金华地区的一些地点取代MEAM1而占据优势，但是在温州地区，至今仍以MEAM1为主，而在浙西山区，仍以本地种为主(徐婧，2009)。因此，在浙江省一两个样点采集的数据难以体现出烟粉虱隐种及其种群动态发生的全貌。由于取样偏差导致结果相异的情况在国外也有发生。如塞浦路斯2个调查小组在大致相同的时间(2005～2007年)分别开展了烟粉虱隐种的调查工作，Vassiliou et al.(2008)在21个采样点的10种植物上抽样检测，仅发现MEAM1隐种;而 Papayiannis et al.(2009)在 54个取样点的35种植物上取样调查，发现MEAM1和MED2个隐种。同时后者发现MED烟粉虱的2个采样点(帕福斯行政区的Gialia和Polis地区)也包含在前者的采样点之内，只是2个小组在这2个采样点所选取的寄主植物不同。由此可见，大范围的抽样调查如果依据的样本数较少，很容易导致以偏概全。

4 结语

自从Dinsdale et al.(2010)关于烟粉虱种系发生的论文发表以来，由于多个隐种之间的杂交试验结果所显示的生殖隔离或基本隔离的生物学证据的支持，越来越多的国内外学者开始接受和使用隐种概念，抛弃生物型称谓，或者为了文献的连续性在使用生物型称谓的同时指出其所对应的隐种名称。物种分类的历史表明，隐种复合体在生物中是一种广泛存在的现象(Boykin et al.，2012;De Queiroz，2007;Sites ＆ Marshall，2004)。由于传统的形态分类无法解决隐种的分类问题，对于隐种的分类必须有新的思路和方法。将分子种系发生分析和生殖隔离证据综合应用，为隐种的分类指明了一条有希望的途径(Heraty et al.，2007;Liu et al.，2012)。烟粉虱隐种复合体由于其经济重要性及丰富的物种资源，在带给人们困惑和挑战的同时，给人们深入了解隐种及其进化提供了一次难得的机遇。在我国境内，烟粉虱隐种数量多，为我国昆虫学者提供了丰富多样的研究材料，我们应抓住机遇，加紧开展相关研究和国际合作交流，促进烟粉虱分类难题的解决。

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