刘琴, 周智鹏

结直肠癌作为世界上发病率和死亡率前三的恶性肿瘤之一,严重危害了公众卫生健康安全。据美国癌症协会最新公布的《2021年度癌症统计报告》,分析得出约1/3的结直肠癌病变发生于直肠[1]并且呈现出逐渐年轻化的趋势[2]。磁共振作为辅助检查技术之一,具有重要的临床价值,因此美国国立综合癌症网络(National Comprehensive Cancer Network,NCCN)推荐将MRI作为直肠癌术前常规检查。弥散加权成像(diffusion weighted imaging,DWI)作为功能MRI的重要组成部分,不仅能够反映组织细胞密度和微结构循环变化[3],而且在直肠癌的疾病检出、预后评估、临床治疗指导等方面都起到了重要作用[4]。DWI除了反映直肠癌的形态学特征外,还可以通过计算得出定量参数图ADC,不仅能够对肿瘤进行术前分期,并且实现残存肿瘤组织检测、新辅助治疗疗效评估以及术后复发诊断等[5]。目前,DWI已经成为直肠癌生物表征检测的常用手段,具有简单无创和敏感性高等临床使用价值。

目前,单次激发自旋回波平面成像(single-shot spin echo planar imaging,SS-EPI)已成为直肠DWI的常用扫描序列[6],然而受到几何失真和磁敏感伪影的干扰,常规DWI的空间分辨率、成像质量以及诊断价值都受到限制。为了减少图像变形失真,Li等[7]通过采用并行采集技术来减少数据采集,实现对K空间欠采样去除混叠伪影提高成像速度,但是相应的降低了图像信噪比,并且依旧存在相位错配[8]干扰,因此为了解决上述问题,Chen等[9]提出了一种新的DWI采集后处理技术,通过结合传统DWI成像和复合灵敏度编码(multiple sensitivity encoding,MUSE)来校正回波平面成像的运动相位变化,能够最大限度的降低图像变形、减少磁敏感伪影,提高成像质量。不同于传统的弥散成像,基于复合灵敏度编码的高分辨率磁共振扩散成像(the high resolution magnetic resonance diffusion imaging with multiplexed sensitivity encoding,MUSE-DWI)通过相位方向多次激发平面回波成像采集,从而能够直接矫正线性与非线性的相位变化[10]。目前,已有报道MUSE-DWI在乳腺、肝脏、头颈神经[11]等多个器官的成像优越性。因此,本文针对SS-EPI DWI和MUSE-DWI进行图像对比分析,探讨MUSE-DWI在盆腔直肠内的应用价值。

材料与方法

1.研究对象

回顾性分析桂林医学院附属医院2021年11月-2022年6月经病理确诊为直肠癌患者资料,其中术前活检20例,术后病理28例。纳入标准:①直肠MRI检查观察到占位性病变;②具有完整临床及影像资料;③经过病理活检明确直肠病变性质。排除标准①检查前接受手术、放化疗等相关治疗者;②存在检查禁忌证者;③弥散加权图像上难以显示病灶或存在严重运动伪影影响图像分析者。最终纳入48例患者资料,包括男34例,女14例,年龄33～88岁(平均年龄71岁)本研究获桂林医学院附属医院伦理委员会批准。

2.仪器和方法

所有患者均采用通用电气(General Electric,GE)3.0T MR扫描,使用腹部通用相控阵线圈联合脊柱线圈;检查前嘱咐患者检查前排空肠道内容物,提前30 min注射盐酸消旋山茛菪碱,扫描采用头先进仰卧位。所有患者均采集常规直肠冠矢轴T1WI、T2WI,垂直病灶肠管长轴行局部常规DWI与MUSE-DWI成像,并且为减少对实验结果产生干扰。本研究保持2组DWI扫描层面与扫描参数一致,其中SS-EPI DWI与MUSE-DWI的扫描参数①常规DWI b值:0、1000 s/mm2[11],TR 5800 ms,TE 76.1～322 ms,矩阵2.3×1.4 ,视野300 mm×300 mm,层厚4 mm;②MUSE-DWI b值0、1000 s/mm2,TR 2944 ms,TE 76.5～154 ms,矩阵2.3×1.4,视野300 mm×300 mm,层厚4 mm,平扫后经静脉以2 mL/s流率注射钆喷酸葡胺进行增强扫描。

3.图像处理与分析

影像资料均以医学数字图像与通信标准(digital imaging and communications in medicine,DICOM)格式导入GE后处理工作站(AW4.7),由2名具有1年以上工作经验的放射科医师分别进行独立处理分析,其中包括主观评价和客观评价。

主观评价:由2名放射科医师分别对两组DWI图像(SS-EPI DWI组和MUSE-DWI组)独立分析,使用5分法分别对2组b值为1000 s/mm2的直肠DWI图像的病变可见性、病灶变形、轮廓清晰度、伪影水平以及图像噪声进行主观评价(表1)。

表1 主观评价评分细则

客观评价:为了控制实验变量,所有客观主观评价数据由一位放射科医师独立对两组DWI的图像进行测量分析,在图像上选取病灶最大层面沿肿块边缘手动绘制感兴趣区(region of interest,ROI),最大限度地包括病变的实体部分,避开伪影区域,测量得出直肠病灶平均信号值(SIlesion),并且在同一层面选取臀大肌绘制圆形ROI得到背景臀大肌信号值(SIbackground)和标准差(SDbackground),所有数据均重复测量3次后得出平均值。最后通过公式计算出图像的信噪比(the signal-to-noise ratio,SNR)、对比噪声比(contrast-to-noise ratio,CNR),SNR=SI病变/SD背景,CNR=SI病变-SI背景/SD背景。

病灶直径测量:本研究选取T2WI层面对比显示病灶,在GE后处理工作站上同时测量对应层面SS-EPI DWI和MUSE-DWI的病灶直径,其中垂直人体矢状面测量的病灶最大直径定义为最大横径,平行人体矢状面测量的病灶最大直径定义为最大纵径。ADC值测量:选取病灶显示最好层面绘制圆形ROI,同时复制ROI至SS-EPI DWI和MUSE-DWI的同一区域,重复测量后选取平均值。

4.统计学方法

结 果

1.主观评价(表2)

表2 MUSE-DWI与SS-EPI DWI的主观评价

两位放射科医师对48位直肠癌患者图像进行主观评价的一致性较好(KAPPA:0.64～0.87,P<0.05)。MUSE-DWI在病变可见性、病灶变形、轮廓清晰度、伪影水平以及图像噪声5个方面表现均优于SS-EPI DWI(图1),且差异具有统计学意义(P<0.001)。

图1 患者,男,49岁,经手术确诊为直肠癌。图示分别是b值为1000 s/mm2的直肠横断面单次激发自旋回波扩散加权(SS-EPI DWI)图像、基于复合灵敏度编码的高分辨率磁共振扩散(MUSE-DWI)图像以及T2WI图像。a) 图中病灶显示模糊,边缘辨识困难; b) 病灶形态良好,几何变形轻微,与T2WI图像重合度良好; c) 对应层面的T2WI图像;d) 图中直肠病灶受到肠道残留气体影响,病灶变形严重并见条状磁敏感伪影叠加(箭); e) 病灶边缘磁敏感伪影明显减少,呈现出更好的图像整体质量;f) 对应层面的T2WI图像。

2.客观评价

对比分析SS-EPI DWI和MUSE-DWI两组图像的SNR、CNR,结果显示MUSE-DWI的 SNR、CNR均优于常规DWI(图2),P<0.001差异有统计学意义,并且直肠病变的最大纵径差异有统计学意义(P<0.001),最大横径差异无统计学意义(P=0.61)。此外对比MUSE-DWI和SS-EPI图像所测量的ADC值,SS-EPI所测得的直肠癌平均ADC为0.94(0.81,1.01)s/mm2,MUSE-DWI所测得的平均ADC为0.92(0.83,1.01)s/mm2,统计分析MUSE-DWI与SS EPI-DWI所测量的ADC值无统计学差异(P=0.55)。总体而言,MUSE-DWI图像在直肠癌弥散成像的图像质量评价中均优于常规DWI(表3)。

图2 MUSE-DWI和常规DWI的SNR、CNR值箱图。MUSE-DWI图像的SNR和CNR均高于常规DWI图像。

表3 MUSE-DWI与SS-EPI DWI的客观评价结果

讨 论

DWI作为直肠磁共振检查的关键序列之一,能够反映组织细胞的弥散情况,为临床诊断治疗提供有效指导[11]。值得注意的是SS-EPI DWI对磁场均匀性要求严格,容易受到肠道蠕动和肠内气体的干扰,导致严重的运动和磁敏感伪影。常规采用导航技术对伪影进行图像矫正,虽然能够部分消除运动模糊伪影,但缺乏对非线性运动的处理能力,因此直肠癌患者在进行DWI成像时会受到空间分辨率、图像噪声以及磁敏感等伪影的干扰,限制影像对局部占位以及病变整体的观察诊断,并且这些磁敏感伪影还会干扰临床对于残留病灶的判断。Chen等[9]通过结合扩散加权成像和复合灵敏度编码(来校正运动导致相位误差伪影,MUSE-DWI作为一种后处理算法,区别于其他成像技术[13]能够在不改变序列和的设备的基础上,实现低形变、高通量以及高空间分辨率的DWI成像。

1.直肠变形矫正

MUSE-DWI采取多次激发回波平面成像,基于相位方向对K空间进行分段采集,结合线圈灵敏度曲线去除图像的混叠伪影,通过不断提高回波采集效率减少有效回波间距,从而减少相位误差和图像变形。由于肠道蠕动以及气体干扰,直肠DWI较其他实质性器官的图像变形更加严重,导致局部结构严重失真影响病灶周围情况评估。本文研究结论表明直肠横断位成像中MUSE-DWI较常规SS-EPI DWI图像具有突出的变形矫正能力,并且我们发现在病灶边缘处,由于不同物质的磁化率差异,MUSE-DWI的变形矫正能力更加突出。Chang等[14]通过对比两者在克罗恩病的诊断价值中发现,MUSE-DWI不仅能够产生信噪比增益,减少几何变形,并且还能够提高肠道活动性炎症的诊断敏感度和准确度,其研究结论丰富了MUSE-DWI的临床价值,对于我们进一步探索MUSE技术在其他领域的应用提供了可能性。此外我们还对直肠占位进行横纵径测量,研究结果显示两种DWI所测量的最大横径无统计学差异以及最大纵径差异具有统计学意义(P<0.001),分析具体原因可能与MUSE-DWI的成像原理相关,MUSE后处理技术主要是基于相位方向的多激发分段式采集,通过将相位信息和线圈灵敏度编码结合,从而达到对DWI图像的变形矫正实现高分辨率磁共振扩散成像。

2.高分辨率DWI成像

直肠癌作为世界上死亡率最高的恶性肿瘤之一,准确的术前分期[15]有利于制定合适的临床治理方案,作为多参数MR评估的重要组成参数,DWI能够提供有关直肠癌浸润深度和局部淋巴结数目等诊断信息,但是由于常规SS-EPI DWI的几何变形和T2*模糊的干扰[16],其诊断准确性受到限制影响。此外,当存在脉管侵犯、炎症渗出以及局部纤维增生时,高分辨率磁共振扩散成像显示出多令人满意的成像优势[17],能够提供许多重要的诊断细节。我们通过比较MUSE-DWI与SS-EPI DWI在直肠癌成像中的图像质量,充分证明了MUSE-DWI在直肠成像的优势作用,研究发现MUSE-DWI能够显著改善病灶表征观察,并且通过优化图像分辨率弥补传统DWI缺少的解剖细节,还提高了小病灶的检出率[18]。据本文两位医师对直肠病灶显示性的主观评分,基于MUSE-DWI的图像更有利于病灶观察以及细微结构评估。BAXTER等[18]在乳腺癌成像评估中发现MUSE-DWI较常规DWI有更好的脂肪抑制水平,能够提高对微小病灶的检出率,同时Daimiel等[19]也在研究结论中提出MUSE-DWI能够减少图像的模糊和变形,实现对乳腺的高分辨率DWI成像,与本文的研究结论一致。以上这些实验结论充分证明了MUSE技术较传统DWI有更好的矩阵反演条件、图像质量以及空间分辨率,不仅常规应用于头颈神经、乳腺[19]成像中,还能够实现直肠MUSE-DWI的优势成像。

由于肠道残留气体干扰以及SS-EPI DWI有效回波间距较长造成相位错累,容易受到磁敏感伪影干扰,当这种不真实的高信号伪影叠加在肿瘤组织处时,影响图像质量和诊断准确性,而且随着分辨率和B值的增加,图像磁敏感伪影和相位错累愈发严重,因此常规SS-EPI DWI难以实现直肠癌的高分辨率成像。MUSE-DWI通过获得线圈低分辨率相位信息,实现对DWI图像的变形矫正,并且减少了回波采集时间和有效回波间距,提高了图像分辨率。本文通过对比2组DWI图像的伪影水平,MUSE-DWI可以减少磁场不均匀性伪影。DWI作为肿瘤侵袭性预测的成像标志物[20],因此清晰显示肿块轮廓达到对肿瘤边界的精确定位具有十分重要的临床意义,MUSE-DWI基于相位方向对图像进行伪影矫正,较SS-EPI DWI减少了图像变形能够更加清晰地显示解剖细节,能够更加准确地评估直肠癌的治疗疗效,如Chang等就利用MUSE-DWI的成像优势实现了脑组织的精确模拟定位,与本研究中两位放射科医师对直肠解剖细节的结论一致,均认为MUSE-DWI较SS-EPI DWI能够改善病灶解剖结构细节和病灶周围结构关系显示。

3.图像综合质量评价

DWI成像不仅能够提供直肠癌形态学特征,并且还能够通过测量ADC值对直肠肿物良恶性进行鉴别诊断。本研究测得MUSE-DWI和SS-EPI DWI两组病灶的ADC平均值分别为0.92(0.83,1.01) s/mm2和0.94(0.81,1.01) s/mm2,差异无统计学意义。表明MUSE-DWI只改善图像质量并不改变病灶ADC值,验证了MUSE-DWI在直肠成像中的可重复性,与MUSE-DWI在头颈、肝脏和前列腺等方面的研究结论一致[21],但与Kim等[22]报道的结论不同,分析原因认为可能与肝细胞摄取对比剂浓度有关,MUSE-DWI受到对比剂干扰减低其ADC值,导致两组DWI测得的ADC值产生差异。SNR作为客观评价参数,能够反映不同成像技术图像质量的优劣。本研究中对于MUSE-DWI的SNR和CNR评分为45.54±15.13、37.46±14.57,均优于SS-EPI DWI图像,分析原因可能与MUSE-DWI提高回波采集效率,减少了采集时间有关[23]。同时我们通过对图像质量进行综合评分发现,MUSE-DWI的整体评分优于SS-EPI DWI,与本文SNR、CNR客观评分结果相一致,因此MUSE-DWI较传统DWI不仅能够改善病灶表观特征显示,还提高了盆腔DWI的整体图像质量。

MUSE-DWI能够最大限度的降低图像变形、提高成像质量,实现直肠DWI的高分辨率成像。但本研究也存在一定的局限性,本文是对直肠癌MUSE-DWI与常规DWI的成像对比分析,主要集中在直肠癌MUSE-DWI的成像质量分析,未纳入具体的诊断指标,因此后续实验将继续搜集扩展病例,期待基于MUSE-DWI优势成像的结论上,能够进一步探讨MUSE-DWI在直肠内的鉴别诊断价值。

综上所述,MUSE-DWI较常规SS-EPI DWI成像能够减少图像变形和磁敏感伪影,实现高分辨率磁共振扩散成像,对于提高DWI图像质量及直肠癌表征显示具有重要临床意义。