郑 萍，贾艳丽，于华丽，刘一华

（临沂大学农林科学学院，山东临沂 256000）

表皮毛又称毛状体，主要分布于植物的叶、茎、根、花等器官的表面，生长在植物表皮组织，由植物表皮细胞发育而来[1]。表皮毛形态万千，呈特殊的凸起毛状体细胞结构，周围的细胞则发育成规则的表皮细胞[2]。表皮毛既可以保护植物抵抗生物胁迫和外界环境胁迫，又可以应用于医药等行业。近年来对表皮毛生长发育调控的研究仍在不断深入[3]。表皮毛细胞的形态、大小各不相同，受多种基因及不同植物生长调节剂的共同作用，其共同参与调控表皮毛的形状、大小，引起空间结构的变化[4]。本文综合了多年来植物生长调节剂对表皮毛生长发育调控的研究结果，分析不同植物生长调节剂对表皮毛的影响，以期为表皮毛发育的相关研究提供参考。

1 表皮毛的分类及功能

植物表皮毛的形态类型丰富，不同结构类型的表皮毛在植物体生长发育过程中所发挥的作用各不相同。根据其是否具有分泌能力可将表皮毛分为分泌腺毛体型和非分泌腺毛体型两种[5]。分泌腺毛体通常是指有腺体，能够产生生物碱、芳香油、尼古丁等物质防止害虫咬食，还能够参与调控植物的生长发育，从而影响植物的正常生长。非分泌腺毛体是指不具有腺体的表皮附属物，无法分泌和合成代谢物质，主要存在于大多数被子植物及部分裸子植物和苔藓植物中，在预防霜冻、阻碍气流、减少蒸腾、抵抗干旱等方面具有重要作用[6]。此外，根据细胞的组成单位可将表皮毛分为单细胞表皮毛和多细胞表皮毛；也可以按照表皮毛的形状特征分为簇状、轮状、分叉状等[7]。

表皮毛的一些新功能也在逐步得到证实，如在经外界损伤后的万寿菊中发现，损伤后的万寿菊非分泌腺毛体与分泌腺毛体相比，其抵抗环境胁迫的能力有所提高；在南瓜中发现，南瓜的非腺毛能够参与叶柄的运动，影响植物体内水分含量；存在于番茄腺体中的挥发性醛类物质能够参与抵抗植食性昆虫的侵食，提升番茄抵抗外界环境胁迫的能力[8]。

2 表皮毛生长发育的分子调控机制

植物表皮毛的研究主要从模式植物拟南芥入手。拟南芥特定基因可以参与调控表皮毛的生长发育、大小和形状等一系列特征[9]。研究表明，对拟南芥表皮毛发育的分子调控机制有影响的基因主要有：R2R3类的MYB 型转录因子GL1、MYB23、MYB82，WD40类重复蛋白TTG1、GL3、EGL3、TT8，MYC1 编码的bHLH 型转录因子，C2H2 锌指蛋白家族基因GIS、GIS2、GIS3、ZFP5、ZFP6、ZFP8等正调控因子和R3类MYB 转录因子CPC、TRY、ETC1、ETC2、ETC3、TCL1、TCL2 负调控因子[10]。这些转录因子相互影响、相互作用，共同参与调控表皮毛的生长发育（见图1）。

图1 拟南芥表皮毛分子调控机制模型

目前，有两种模型可以分析表皮毛发育的分子调控机制[11]。1）激活消耗模型：WD40 类蛋白TTG1 能够在各个细胞之间自由流动，由TTG1与R2R3类MYB转录因子GL1、MYB23 和bHLH 类转录因子GL3、EGL3 的相互作用，共同形成了一个三聚体复合激活因子MBW，该激活因子能够直接作用在转录因子GL2的上游，从而对表皮毛的生长发育起到正向调控的作用[12]。TRY 等负调控因子能够在复合体MBW 的调控下向邻近的非表皮毛细胞移动，影响MBW 复合体的形成，对MBW 的形成有阻碍作用，从而对表皮毛的发育起到抑制作用。2）激活抑制模型：三聚体复合激活因子MBW 对表皮毛生长发育有正向调控作用，使R3MYB 型负调控因子TRY、CPC 得到激活，促进其在各个邻近的细胞间的活动，使得MYB型正向调控因子如GL1、MYB23 被取代，最后形成无活性的复合体TRY/CPC-GL3/EGL3-TTG1，对表皮毛的形成起到负向调控的作用[13]。

3 调控表皮毛发育的植物生长调节剂

表皮毛的生长发育受多种基因及植物体内源物质的共同调控作用。植物生长调节剂的生物合成途径和信号传导贯穿表皮毛生长发育的各个阶段[14]。目前已发现赤霉素（GA）、茉莉酸（JA）、细胞分裂素（CK）和水杨酸（SA）等植物生长调节剂能够在表皮毛的发育过程中起到一定影响[15]。赤霉素、细胞分裂素和茉莉酸对表皮毛的发育具有正向调控的作用，水杨酸对表皮毛生长具有负向调控的作用[16]（见图2）。

图2 不同植物生长调节剂对拟南芥表皮毛形成的分子调控机制

3.1 赤霉素

赤霉素（GA）能够促进植株茎的生长，打破休眠，促进抽芽与开花。最先研究出能够参与调控拟南芥表皮毛的生长发育和形态建成的植物生长调节剂是赤霉素[15]。研究发现，在影响植物生长发育过程中，SPY 是赤霉素信号通路的负调控因子，赤霉素的合成受其调控，其突变体spy的表皮毛数量呈现增多的趋势[17]。在赤霉素缺陷突变体gal-3 植株中表皮毛数量表现出较少的趋势，分支数量也较少，GL1 的表达量下调，而在施加外源赤霉素后，GL1的表达量上调[12]。因此得出，通过外施赤霉素，能够参与调控表皮毛的形成，对表皮毛的发育起到正向调控的作用[18]。此外，C2H2 锌指蛋白家族基因中的GIS、GIS2、GIS3、ZFP8、ZFP5和ZFP6基因都可响应外施赤霉素，表达量均上调，对拟南芥主茎花序表皮毛的形成有一定的影响。另有研究发现，赤霉素可参与调控水稻植株的生长发育，OsGA20ox2 基因突变体sdl表现为植株半矮化，是使水稻增产的优质表型[19]；甜瓜中的转录因子AaMYB1 可通过赤霉素参与调控其表皮毛的生长发育[20]；西红柿中的转录因子NbGIS 也能够通过赤霉素参与调控西红柿表皮毛的发育[21]。此外，对非模式植物黄瓜施加赤霉素，随着生长调节剂浓度的增加，黄瓜腺毛数量呈现增多的现象[22]。

3.2 细胞分裂素

细胞分裂素（CK）参与细胞分裂，可促进芽分化，影响表皮细胞的形成。研究表明，将人工合成的细胞分裂素处理的拟南芥植株表皮毛与未经处理的植株表皮毛相比，受到人工合成细胞分裂素影响的叶片，表皮毛的数量有所增加，长度变短，表皮毛细胞核内DNA 含量减少。由此得知，细胞分裂素对表皮毛细胞核内DNA 的复制有一定的作用[23]。细胞分裂素与赤霉素之间相互影响、相互作用。细胞分裂素和赤霉素能够借助拟南芥转录因子GIS、ZFP8 和GIS2 整合在一起，相互协调控制表皮毛细胞的生长发育，锌指蛋白转录因子家族基因受到细胞分裂素的影响，也能够参与调控拟南芥主茎花序表皮毛的形成过程[24]。另有研究发现在非模式植物如棉花中，细胞分裂素在棉花还未开花之前对棉纤维发育能够起到促进作用，而在棉花开花后能够抑制棉纤维发育[25]。细胞分裂素也可参与植物对某些病原菌防御反应的调控[26]。

3.3 茉莉酸

研究表明茉莉酸（JA）对促进拟南芥表皮毛的形成也有一定的作用。SCF 复合体亚家族（JAZ）直接与bHLH 型转录因子TT8、GL3、EGL3 和R2R3类的MYB 型转录因子MYB75、GL1的C末端相互作用，对拟南芥表皮毛复合物MBW 的形成起到抑制作用，因此茉莉酸对表皮毛的生长发育起到抑制作用[27]。此外，拟南芥突变体coil-2与野生型相比，表皮毛数量呈现减少的趋势。经过茉莉酸处理后，拟南芥野生型植株GL3 和GL1 的表达量有所增加，但在突变体coi1-2植株中表达量低[28]。因此得出，茉莉酸能够通过作用于表皮毛形成的重要转录因子GL3 的上游调控表皮毛的发育。研究发现，青蒿表皮毛的形成也受到茉莉酸的调控，AaJAZ8 能够抑制正调控因子AaHD1 的活性，从而降低青蒿腺毛的密度[29]。此外，据新研究报道，棉花的转录因子GoPGF、CGF3、CGF1 能够通过茉莉酸调控棉花中棉酚腺体的形成[30]；甜瓜的AaHD1和AaSAP1 也能够通过茉莉酸参与调控甜瓜表皮毛的发育；西红柿JAI-1 通过茉莉酸可参与调控其表皮毛的发育[31]。对植物施加茉莉酸甲酯能够引起植物基因表达的变化，抵御外界环境的不良胁迫，提高次生代谢产物的含量，目前应用于果实保鲜等方面。

3.4 水杨酸

水杨酸（SA）对表皮毛的形成也有一定影响[32]。水杨酸和茉莉酸在表皮毛发育过程中存在相反的交叉效应[33]，水杨酸对表皮毛发育和形成过程具有负作用，能够降低茉莉酸的效应[34]。通过外施水杨酸，发现拟南芥表皮毛的密度和数量会有所减少，表明水杨酸能够参与调控表皮毛细胞的形成，对表皮毛发育起到抑制作用[35]。

3.5 其他生长调节剂

研究还发现其他的植物生长调节剂也能参与调控植株体表皮毛发育[36]。生长素（Auxin）是对植物细胞生长发育起到重要作用的生长调节剂，是构成植物向性生长的基础[37]，西红柿的转录因子SIIAAIS 能够通过施加生长素参与调控表皮毛生长发育[38]。研究发现，在烟草腺毛中，PIN 的极性分布与生长素的极性运输能够直接影响细胞的伸长[39]；外施乙烯也可增加黄瓜表皮毛的分支数量，在棉花中也能够引起棉花表皮毛分支的扩张[40]；脱落酸（ABA）在机械损伤后的植株体内含量会有所升高，而茉莉酸在从脱落酸的积累到基因转录激活的信号传导过程都能起到一定的作用[41]。

4 展望

表皮毛是保护植物体免受外界环境胁迫的第一道保护墙，是存在于植物表面与外界环境之间的缓冲区[42]。植物体内的各种生长调节剂贯穿于植株生长发育的整个过程，对表皮毛发育过程具有不可替代的调控作用。目前，对植物表皮毛发育的分子调控机制仍在不断深入研究中[43]。对非模式植物烟草、番茄、黄瓜、甜瓜、水稻、玉米和棉花等的表皮毛也开展了相关机制的研究[44]。目前，植物生长调节剂对表皮毛发育的调控网络研究仍不完善，是否有其他植物生长调节剂参与调控表皮毛的发育还不得而知，需要更深入的研究。