余 兰，王浩然，张 莹，邢红运，丁 琪，赵宝珍，崔 娜,2

（1沈阳农业大学生物科学技术学院，沈阳 110866；2沈阳农业大学设施园艺省部共建教育部重点实验室，沈阳 110866）

0 引言

表皮毛是植物表面的毛状突起结构[1]，长度由几微米到几厘米不等，广泛分布于植物的地上部分，如茎、叶柄、叶片、萼片等表面[2]。研究表明不同物种间表皮毛的形态、密度和功能都存在显著差异[3]，且在同一植物的不同发育时期，表皮毛的发生与分布也受到严格的时空调控。比如黄时钟花不同生长阶段其表皮毛密度不一样，幼苗生长期、营养生长期、生殖生长期表皮毛密度逐渐增加[4]。尽管表皮毛在不同物种间和同一植株的不同时期的分布和类型有差异，但其作为植物与外界接触的第一道关键化学与物理屏障可保护植物免受外界各种生物胁迫（防御食草动物、寄生虫、真菌感染）[5-10]和非生物胁迫（抗旱保水、抗寒、抗强光辐射）[11-13]。例如对桦树的研究发现，霜冻诱导桦树表皮毛密度迅速增加，从而增加其对低温的适应性[14]。研究表皮毛与害虫之间的关系时发现，以十字花科为食的甲虫幼虫在表皮毛密度大的拟南芥叶片上生长较慢，产卵能力低[15]。这些均说明表皮毛在植物生长发育过程中扮演着重要角色。

研究指出表皮毛由一个或多个特化的表皮细胞发育形成，根据成熟表皮毛组成细胞数可分为单细胞表皮毛和多细胞表皮毛[1]。单细胞表皮毛为无腺体表皮毛（非腺毛），其表面多有分支；而多细胞表皮毛可分为无腺体毛和有腺体毛（腺毛），其中腺毛又分为多腺体毛和单腺体毛[16]。

拟南芥表皮毛是典型单细胞表皮毛的代表，近几年来其生长发育分子调控机制已经阐述的较为清楚。拟南芥表皮毛生长发育主要由WD40-bHLH-MYB复合体控制，其途径在单细胞表皮毛发育调控中保守。这种复合物由3种不同类型的转录因子组成，R2R3-MYB转录因子GL1、bHLH蛋白GL3及EGL3、WD40蛋白TTG1[17-19]。当形成WD40-bHLH-MYB活性复合物时，诱导GL2和细胞周期相关基因SIAMESE表达进而激活表皮毛的分化[20-22]。而当几个R3类MYB转录因子TRY、CPC、ETC1、TCL与GL1竞争结合W40-bHLH时，WD40-bHLH-MYB复合物失活并积累，进而抑制表皮毛的形成[18,22-23]。此外，植物激素，如赤霉素、细胞分裂素和茉莉酸等在拟南芥表皮毛的形成和发育中也发挥重要作用[24]。除单细胞表皮毛外，绝大多数陆生植物的表皮毛为多细胞表皮毛，如番茄、烟草、矮牵牛。研究表明WD40-bHLH-MYB复合物基因在番茄、烟草和矮牵牛中异位表达不能减少或增加表皮毛的形成，这表明多细胞表皮毛的形成可能与单细胞表皮毛的调控途径不同[25-28]。

番茄(Solanumlycopersicum)是重要的蔬菜作物，表皮毛是典型的多细胞结构，其表皮毛形态各异且种类丰富，目前已成为研究多细胞表皮毛发生机理的重要模式植物[19,29]。番茄表皮毛分为非腺毛与腺毛，非腺毛可以为植株提供强有力的物理防御，而腺毛则可通过分泌强毒性次生代谢物质，如蛋白酶抑制剂、酰基糖、萜类和生物碱等抵御生物和非生物胁迫[6,8-9,11,13,30]。研究表明番茄表皮毛主要受HD-Zip第Ⅳ亚族、C2H2、R2R3-MYB、bHLH等基因家族转录因子的调控[31]。属于R2R3-MYB亚家族的SlMX1下调降低番茄腺毛的密度，过表达密度则增加[32]。此外HD-ZIPIV转录因子woolly(Wo)，可增强I型表皮毛的起始，Wo显性突变体植株的I型表皮毛密度增加，而沉默株系表皮毛的密度显著降低[33]。番茄表皮毛除受多种转录因子的调控外，还受JA、IAA、GA植物激素信号的调控[34-36]。其中特别是茉莉酸(JA)信号可诱导腺毛的起始，尤其是表皮毛次生代谢物质萜类的分泌也受到JA信号途径的调控[37]。虽JA信号可诱导表皮毛的生长发育，但其详细的分子调控机制仍待深入解析。因此本文综述了JA信号通路对番茄表皮毛次生代谢物质萜类调控的分子机理，为进一步探明番茄表皮毛腺体分泌机制奠定基础，对探究植物防御反应有重要的理论和实践意义。

1 番茄表皮毛内含物的种类

番茄的表皮毛有两大类8种类型，分为腺体型表皮毛（腺毛，Ⅰ型、Ⅳ型、Ⅵ型和VII型）和非腺体型表皮毛（非腺毛，II型、III型、V型和VIII型）[38]。不同种番茄具有的表皮毛类型不同，其中普通栽培型番茄(Solanumlycopersicum)主要有Ⅰ、III、V、VI、VII、VIII型等6种类型，多毛番茄(S.hirsutum)则有I、III、IV、V、VI、VII等6种类型[38-41]。

作为番茄植株与外界接触的第一道关键屏障，表皮毛可以感受外界环境的细微压力并诱导一系列防御反应[42-44]。目前研究较多的是腺毛的物质代谢在番茄抵抗生物胁迫方面发挥的作用。I型和IV型表皮毛是酰基糖的来源[45]。VI型表皮毛可产生萜类化合物、黄酮类化合物和甲基酮类化合物，并将产物储存在中间细胞和茎顶头部4个腺体细胞的蜡质角质层下的空腔[8,31,46-47]。在野生番茄中，VI型腺体毛能产生大量的挥发性单萜和倍半萜，而在栽培番茄中的VI型表皮毛主要积累单萜类[48]。值得注意的是，番茄中的挥发性萜类，代表最大和最多样化的植物挥发性代谢物，对植物的防御反应有极大贡献，如：对草食动物具有驱避性或毒性、可吸引攻击昆虫的食肉动物或寄生虫等[49]。

有研究指出，番茄叶片的表皮毛内有挥发性内含物单萜11种，倍半萜2种；茎表皮毛中含有单萜10种，倍半萜2种。叶片和茎中共有的单萜类有6种，倍半萜类1种[50]（见表1）。所以叶和茎的防御机制可能存在差异。

表1 番茄叶片和茎部表皮毛内挥发性萜类物质的种类

2 MYCs调节番茄表皮毛萜类化合物分泌的机制

植物激素茉莉酸是植物应对非生物（臭氧暴露、物理损伤、缺水）和生物胁迫（病原体和害虫攻击）的中枢调节因子[51-53]。JA信号核心激活组分为basic helixloop-helix(bHLH)IIIe亚家族转录因子MYCs[54-58]，阻遏子则为Jasmonate ZIM结构域蛋白JAZs[59-62]。

近期有研究表明，JA信号作为番茄表皮毛的正向调节途径，对表皮毛腺体内次生代谢物的积累及相关基因的转录激活都有促进作用[63-67]。当外施MeJA后，VI型表皮毛数量显著增加以及掌控VI型表皮毛化感物质合成的萜烯合成酶(SlTPSs)的转录被激活[56]。与之相反，在JA水平降低或JA受体突变体和JA生物合成突变体中，SlTPSs基因的表达量显著下调[68-71]。在JA诱导后，JA响应性标记基因Jasmonate-inducible protein-21在茎叶表皮毛中高表达。很显然，JA及其衍生物在调节VI型腺毛的发育和内含物积累中起着重要的作用。

2.1 SlMYC1对番茄表皮毛萜类化合物的调控

SlMYC1作为响应JA信号的转录因子，对番茄IV、VII型表皮毛尤其是VI型表皮毛发育起到了至关重要的作用[56]。当SlMYC1突变后，番茄茎叶IV型和VII型表皮毛数量显著升高，VI型表皮毛缺失。而SlMYC1沉默后则不影响茎叶IV型与VII型表皮毛的形态和数量，但对VI型腺毛形态有显著影响，如腺体茎缩短、腺体直径变小、不规则分裂生成5球，并且VI型表皮毛中β-caryophyllene和α-humulene显著下降。

SlMYC1对表皮毛的次级代谢产物积累和其生物合成基因SlTPSs的转录激活起至关重要的作用[56]。SlMYC1通过激活茎中单萜合成酶基因(Monoterpene synthase genes，SlTPS3、SlTPS5、SlTPS20、SlTPS39)和倍半萜合成酶基因(Sesquisterpen Esesquiterpene synthase genes，SlTPS9、SlTPS17、SlTPS31)的转录和叶中SlTPS5、SlTPS9、SlTPS20的转录，促进茎表皮毛中α-pinene、2-carene、α-phellandrene、α-terpinene、ρcymene、β-ocimene、γ-terpinene、terpinolene、βphellandrene、D-limonene和叶表皮毛中α-pinene、2-carene、α-phellandrene、α-terpinene、β-ocimene、βcaryophyllene和α-humulene的积累。同时，SlMYC1通过抑制茎表皮毛中β-caryophyllene/α-humulene倍半萜合成酶基因SlTPS12转录进而抑制β-caryophyllene和α-humulene在茎表皮毛中积累。与之相反，SlMYC1则激活叶中SlTPS12的转录，进而促进βcaryophyllene和α-humulene在叶中积累。值得注意的是，β-caryophyllene和α-humulene通常产自叶表皮毛，而不是茎表皮毛[52]，这与SlMYC1抑制茎中SlTPS12转录并激活叶中SlTPS12转录结果一致[47]。

在JA诱导后，SlMYC1基因沉默后植株茎的VI型腺毛被诱导增加。但SlMYC1突变后，JA处理无法诱导SlTPS5和SlTPS3的表达且无法恢复VI型表皮毛缺失的表型。这说明JA信号是通过SlMYC1调节番茄表皮毛的发育。SlMYC1的过表达未改变叶片VI型腺毛的形态，这表明SlMYC1是通过蛋白功能（激活靶基因转录）来促进番茄IV、VI、VII型表皮毛的生成和内含物萜类的积累。

2.2 SlMYC2对番茄表皮毛萜类化含物的调控

同属bHLH IIIe转录因子SlMYC2也是表皮毛发育的重要组分，如VI型腺毛。当SlMYC2突变后，VI型腺毛显著减少，但SlMYC2过表达却不能促进SlTPSs的表达和VI型表皮毛发生[56]。此外，SlMYC2调控的JA合成基因TomLoxD突变后，番茄叶上的I型和VI型表皮毛密度显著下降，同时叶上的VI型表皮毛内的单萜类（α-pinene、α-myrecene、2-carene、αphellandrene、α-phellandrene和limonene）和倍半萜（αelemene、α-caryophyllene和α-humulene）显著减少[56]。由此表明，SlMYC1/2转录后翻译修饰的蛋白能正常行使功能才是JA信号调节表皮毛发育的关键，而不是简单的转录水平积累（调控机制模式图见图1）。

图1 SlMYC1/2对番茄表皮毛萜类化含物调控机制的模式图

3 展望

表皮毛是陆生植物表面广泛存在的一种结构，根据不同分类方式可分为不同的类别。其中具有分泌功能的腺毛是比较特殊且重要的表皮毛，不仅起物理防御作用，还能通过腺体分泌次生代谢物质进行化学防御，此外一些植物腺毛分泌物还有重要的药用价值，比如青蒿的表皮毛可以分泌青蒿素用于治疗疟疾[72]。因此对腺毛的研究尤为重要。但就近年的研究发现，对于多细胞表皮毛的研究还不够深入，主要存在以下不清晰的地方。

（1）研究提出JA信号可以通过SlMYC1和SlMYC2协同调节SGAs的转录激活，证明SlMYC1和SlMYC2存在着功能重叠[73]，但JA信号是否通过SlMYC1和SlMYC2协同激活表皮毛发生基因，进而调控表皮毛内含物的分泌，尤其是萜类内含物的分泌和积累，仍有待深入研究。

（2）分泌型表皮毛腺毛在不同类型表皮毛中占据重要地位，但目前研究认为除了SlMYC1只调控腺毛的生长发育外，其余调控因子影响多细胞表毛外还会影响单细胞表皮毛，因此特异影响多细胞表皮毛的调控因子还有待进一步探索。

（3）虽然近年来对多细胞表皮毛的调控机制研究有很多突破，但主要集中在番茄及青蒿上，且还有很多机制未形成完整的网络，所以后期研究可以覆盖不同的物种多方面探索多细胞表皮毛的调控网络。

（4）表皮毛可保护植物免受生物与非生物胁迫的影响，但就表皮毛与胁迫之间的关系研究不够，表皮毛与胁迫之间关系的探究对于选种育种具有重要价值。