逄玉娟,孙 维,王行松,高 燕,李丽霞,卞福花

(1.烟台大学生命科学学院,山东 烟台 264005;2.烟台市昆嵛山林场,山东 烟台 264112)

自然环境中资源的丰富度和分布状况在空间和时间上具有明显且普遍的异质性[1-2],其中空间异质性主要表现在光、水分和矿质营养等方面,土壤营养分布不均是其主要因素之一[3]。由于不同地区在气候、母岩、地形、植被和动物等方面的不同,形成了各种不同的土壤类型,导致土壤性质存在明显的差异,即使同一土壤类型,不同时间和不同空间的土壤性质仍有不同[4]。

土壤是植物生长发育的主要营养来源,土壤的理化性质反映了其为植物生长发育提供养分、水分以及优良生长环境条件的能力,对植物的生长状况起决定性作用。在长期进化过程中,植物体为了最大限度地获取土壤资源,对养分的空间异质性产生了形态、生理和菌根等各种可塑性反应[5]。土壤资源对植物根系发育和植物整体特征皆有明显影响[6],植物根系作为吸收水分和无机盐的重要器官,是最早、最直接感知土壤理化性质差异的部位,根系结构会受到土壤矿质元素和水分有效性的影响,尤其是植物初生根更容易受到土壤异质性的影响,其特征的形成与降水、干旱、土壤质地及营养等有关[7],因此,深入调查土壤状况和植物相应根系及其结构是了解植物根系适应土壤环境途径和机制的首要工作[8]。

山东银莲花分布于中国胶东半岛和日本四国岛,是一种狭域、间断分布的稀有物种,对海拔600 m以上的针阔混交林和山顶灌丛两种异质的生境都具有较高的适应性[9-10]。于文英等通过比较叶片外部形态特征参数和内部解剖结构的差异,分析了山东银莲花叶片适应异质生境的响应策略[11]。该种植物分布于昆嵛山两种不同的植被环境中,具有不同的伴生物种[12],光照强度具有明显差异,其土壤环境差异及其对根结构的影响尚属未知。

为了更好地了解山东银莲花的两种生境中土壤的异质性及根的适应特征,本研究分析比较了其土壤理化性质及根的解剖结构,为山东银莲花根结构与土壤环境之间作用机制的研究奠定基础,同时为该物种的保护以及当地生态系统保护等工作提供有效参考。

1 材料与方法

1.1 土壤异质性的测定

1.1.1 土壤样品采集 混交林下和山顶灌丛土壤样品采集地地理坐标分别为E 121°45′40.6″、N 37°14′55.9″和E 121°46′22.3″、N 37°14′49.5″，海拔分别为650～750 m和850～920 m；土壤分别为棕壤和山地暗棕壤[13]，前者多腐殖土，土壤表层较厚，后者多砂石，土壤表层较薄。

每个生境选3个取样点,距离大于20 m,利用土壤取样器分别在距山东银莲花多年生植株基部10、20、30 cm处取样,采样深度5～20 cm,3个方向,同一方向的土样混合,装袋,编号备用。采样时间为2019年5月。

1.1.2 土壤样品测定 土壤样品自然风干,挑拣出其中肉眼可见的石砾,过10目筛,MS-2000激光粒度分析仪测粒径;根据预实验结果,土壤为酸性土,过10目筛后的样品以5∶1的水土比混合,HY5回旋震荡器震荡1 h后静置,待水体澄澈,过滤,用pH计和电导率仪分别测定pH和电导率(EC);同样,过10目筛后的样品以5∶1的水土比混合,震荡1 h后静置,待水体清澈,用针管式过滤器过滤,测定总氮和总碳及可溶性盐离子。

1.1.3 土壤温湿度测定 在针阔混交林下和山顶灌丛样地,同时分别放置一套JL-01多点土壤温湿度记录仪,每套含有3个温度探头和3个湿度探头,埋设在三个不同的方向,深度为15 cm。设置时间分辨步长为每1 h记录1次的不间断数据采集,仪器做防水处理,定期采集数据,时间为2019年5—10月。

1.2 不同土壤条件对山东银莲花根结构的影响

1.2.1 取样 于混交林下和山顶灌丛分别选取3株山东银莲花的多年生植株,取其幼根和老根, FAA固定, 4 ℃冰箱冷藏备用。

1.2.2 石蜡包埋切片及指标测定 常规石蜡包埋组织切片,番红固绿染色,封片后Motic显微系统观察并照相。两个不同生境下的山东银莲花幼根和老根分别做纵切和横切重复实验,每个样品取5张封片,每张封片上包含5个组织样品,光学显微镜下观察并测量根的直径和表皮、皮层厚度、维管柱直径,计算初生根的维管柱面积/皮层组织面积、维管柱直径/根直径的比值。

1.3 统计学方法

2 结果与分析

2.1 土壤理化性质分析

通过对山东银莲花的两种生境中土壤粒径分析,发现针阔混交林下的粒径大小在0～50 μm之间的土壤颗粒多于山顶灌丛,即粘粒(0～1 μm)、粗粘粒(1～5 μm)、细粉粒(5～10 μm)和粗粉粒(10～50 μm)较多,土质偏细。而山顶灌丛生境的土壤颗粒相对较粗,约近50%的土壤颗粒为粒径在50～250 μm之间的细砂粒,明显多于针阔混交林下,粗砂粒(250～1000 μm)含量相差不大。此外,针阔混交林下土壤中几乎不存在粒径大小1000～2000 μm的石砾,山顶灌丛极少0～1 μm粒径的粘粒(图1(a))。

山东银联花的不同生境中土壤pH和电导率如图1(b)和(c)所示,两种生境土壤pH都在4.9～5.2之间,属酸性土壤,山顶灌丛pH稍低,电导率略高于林下,但没有显著差异(P>0.05)。

山顶灌丛的土壤中,可溶性盐离子Cl-、NO3-、SO42-、Na+、Mg2+、K+和Ca2+的含量均高于混交林下,NO3-差别最明显(图1(e)),且土壤有机质养分总氮和总碳含量山顶灌丛均高于针阔混交林下(图1(d))。

图1 山东银莲花两生境土壤的理化性质比较Fig.1 Comparison of physical and chemical properties of soil between two habitats of A. shikokiana

2.2 土壤温湿度

山东银莲花的两生境土壤温度皆随季节、昼夜温差而变化,呈现有规律的升降特征。山顶灌丛土壤温度白天均显著高于针阔混交林下(图2(a))(P< 0.05),日温差较大的时段在7月,中午前后最高温差达10 ℃以上(图2(b))。夜间温度差别不明显,6、7、8三个月山顶灌丛稍高于针阔混交林下,9、10两月山顶灌丛稍低于针阔混交林下(图2(a))。山顶灌丛的土壤温度月均值都在混交林之上,且山东银莲花旺盛生长季节(5、6、7三个月)相差更加显著(图2(c)) (P<0.05)。

图2 山东银莲花生长期内两生境土壤温湿度的比较Fig.2 Comparison of temperature and moisture of soil between two habitats of A. shikokiana

山东银莲花的两生境土壤湿度伴随降水的发生呈现规律性变化。山顶灌丛土壤湿度月均值5、6、7、8四个月都低于混交林下相应测定值,5、6、8三个月差异明显,7月雨水较少时差异不明显,9月二者基本相当,10月山顶灌丛湿度月均值高于混交林下(图2(e))。从图2(d)中可以看出,每次降水过程的发生,混交林下土壤和山顶灌丛土壤中水分含量都会急剧上升,且山顶灌丛土壤水分含量高于林下土壤。降水后,土壤中的游离水通过地表径流和下渗作用,土壤中的水分含量快速下降;当含水量达到50%左右的时候,表现出林下土壤对水分的涵养能力明显强于山顶灌丛土壤,林下土壤湿度的降低速率显著低于山顶灌丛土壤。

2.3 山东银莲花根结构及适应性表现

从山东银莲花幼根(初生根)和老根(次生根)的横切组织学切片看,表现为被子植物共有的结构。初生结构由一层表皮细胞、多层皮层细胞和维管柱三部分组成(图3(a)),原生木质部为二原型(图3(c),(d))或三原型(图3(a),(b)),以三原型最为常见,内皮层凯氏带不发达。以山顶灌丛生境的山东银莲花根次生结构为例,最外层是1层尚未完全脱落的表皮细胞,内有4～6层将破碎或已破碎的皮层细胞,向内依次是1～2层木栓层细胞、1层木栓形成层细胞、1～2层栓内层细胞、局部初生韧皮部、次生韧皮部、维管形成层、次生木质部、初生木质部(图3(b))。

图3 山东银莲花初生根和次生根的解剖学结构 (标尺为100 μm)Fig.3 Anatomical structure of primary and secondary roots in A. shikokiana (Bar=100 μm)

通过石蜡切片和光学显微镜观察,对比了两种不同生境中山东银莲花幼根和老根结构的差异。在幼根即初生根的对比中,发现两种生境中初生根的表皮厚度存在明显差异,山顶灌丛生境中的初生根表皮厚度约为林下生境中初生根表皮的1.5倍,且代表根系输导能力的维管柱直径/根直径和维管柱面积/皮层组织面积的比值,山顶灌丛生境中均大于林下生境初生根(P<0.05)(表1)。

表1 两种生境下山东银莲花初生根比较(P<0.05)Tab.1 Comparison of primary roots between two habitats of A. shikokiana (P<0.05)

3 讨 论

3.1 山东银莲花的不同生境中土壤的异质性

时间、空间环境的异质性导致了植物不同生境土壤的异质性。山东银莲花的山顶灌丛和针阔叶混交林下两种生境中土壤的异质性主要与光照强度、空气对流强度等因素有关。山顶灌丛在常年较高强度的阳光照射下,伴随较强空气对流,枯枝落叶难以形成较厚的腐殖质层,且山顶岩石风化较林下更快,因此形成了混杂有多量砂石的坚硬薄土壤层。山顶灌丛土壤层厚度不足15 cm,砂石多,10 cm以下砂石粒径更大,山东银莲花根系多分布于石砾之间,利用大孔隙绕过坚硬的土层向下生长[14],而针阔叶混交林下,通过丰富的微生物分解转化,形成了具有丰富腐殖质的疏松土壤。

空间的异质性同时会对土壤导电率和酸碱度造成影响。强光照和强空气对流,增加了土壤中水分蒸发的速度,水中携带的离子在水分蒸发后在土壤表层残留累积,成为山顶灌丛导电率偏高的一项重要原因。土壤电导率的高低在一定程度上反映土壤养分含量的高低[15],本研究的结果显示,山顶灌丛土壤电导率高于针阔混交林,与氮、碳和其他可溶性离子在土壤中的分布一致,这充分反映土壤电导率和土壤养分的关系。土壤有机碳能够直接影响土壤的理化特性,也是土壤质量评价的主要指标之一[16]。山顶灌丛土壤中总碳、氮含量均较林下土壤高,表明山顶灌丛薄的土壤层中积累了较为充足的养分,这可能与山顶灌丛密集的植被和土壤中高密度分布的根系有关。

小尺度下,土壤温度和含水量直接受地形、辐射、凋落物厚度和土壤质地等因子的影响[17]。山顶灌丛生境光照强、凋落物厚度小、土壤保水能力差、砂石多,而针阔混交林下正好相反;两地虽然生境不同,但是海拔相差不大,所以不会因为海拔的升高而温度明显降低,自然导致山顶比林下温度高、湿度小。土壤中的水主要存储于土壤颗粒之间的孔隙中,其含量大小与土壤颗粒的粒径大小有直接关系[14],林下土壤中丰富的腐殖质与其他土壤构成物质粘结成细小团粒结构,提供了更多可以储存水分的细微孔隙,有效减缓了水分的流失和蒸发;山顶灌丛高强度光照和空气对流也是加速山顶灌丛土壤中水分流失的重要因素。

3.2 山东银莲花根结构对土壤异质性的响应

生态系统中,植被影响土壤,土壤制约植被,二者是相互依存的两个因子[18]。根是二者之间起连接作用的纽带,不仅可以将植物固定在土壤中,还是植物从土壤中获取水分和营养的重要途径[19]。土壤温湿度作为土壤的重要物理特性,在根系生长、土壤有机质分解和养分元素迁移等一系列生物化学过程中发挥着重要作用[20]。本研究山顶灌丛与针阔混交林下相比,表现出明显的土壤干旱特质,同时由于土壤粒径较大,造成根毛与土壤颗粒接触的面积减小,加重了对根的干旱胁迫。山顶灌丛生境中的山东银莲花为了应对干旱胁迫,初生根和次生根分别做出了不同的响应策略。相比于林下环境的初生根,前者通过增加表皮厚度约30%,保护土壤干旱时给初生根内部组织带来的损伤;次生根则是在靠近表皮的皮层外部多层细胞胞壁增厚起到保护作用。在山顶灌丛相对恶劣的空间环境下,不论是增厚的表皮还是皮层细胞胞壁增厚,都是山东银莲花应对干旱、砂石土壤和强对流带来的植株与土壤之间相互的机械作用有效措施。

根的解剖结构不仅与植物的水分和养分获取效率有关[21-23],还是其输导功能的基础和保障,对研究植物其他生态特征具有重要意义。土壤理化性质对根解剖结构影响的研究多集中在水分胁迫方面[22-25],其他营养成分和温度的影响研究相对较少[26]。山东银莲花原生木质部有二原型和三原型两种,其中三原型较为常见,次生木质部中的导管、管胞等结构均呈放射状分布。两生境中山东银莲花根的结构组成上比较没有显著差异,二者间的不同主要体现在具有输导作用的维管组织功能的强弱。维管柱面积是评价根运输能力的重要指标,山顶灌丛中山东银莲花初生根的维管柱直径/根直径比值较林下大,为其提供更强的输导能力,使其抵御外界干旱胁迫的能力增强,从而更好地适应环境。同时山顶灌丛中维管柱面积/皮层组织面积的比值也大于林下,山顶灌丛根皮层的相对厚度小于林下,由此可以缩短水分在根部横向运输和吸收的距离,间接提高输水能力。YAMAUCHI等[24]的研究结果也表明皮层面积与维管柱面积比是评价和改进作物根系耐涝性状的一个有效的定量指标。植物的功能性特征决定了植物应对环境条件的能力[27],通过调整自身形态构造和不同器官的生长速度来适应干旱胁迫,根直径的变化是内部解剖结构变化的外在表现,受导管、维管束等变化的综合影响。因此笔者推测干旱胁迫是导致山东银莲花初生根在不同生境中差异的重要原因之一,未来在该物种的保护工作中应对土壤水分的供应多加关注。

氮有效性增加导致植物初生根皮层厚度和层数均减小,而中柱和木质部横截面积均增加[28],与本研究结果一致,山顶灌丛土壤中总氮含量高于针阔混交林下,山东银莲花初生根的维管柱面积/皮层组织面积山顶灌丛大于针阔混交林下。本研究山顶灌丛中土壤营养成分高于针阔混交林下,需要有较为发达的输导组织完成运输功能,初生根的上述两个比值都表明山顶灌丛中山东银莲花的输导组织较为发达。养分在土壤环境中的分布不均匀,使植物进化出了不同的适应策略,以最大限度地提高它们争夺有限资源的能力,其中根的生长是其重要体现[29],由此说明山东银莲花根的结构差异与土壤的理化性质是相适应的。

土壤理化性质对根的影响不仅仅体现在其解剖结构上,可能更重要地体现在根系的组成和发达程度方面,由于野生环境下不易确定植株的年龄,难以确切地推断不同土壤环境对根系的影响,这方面的研究有待于通过人工控制的方法进一步探索。