木虱寄生蜂研发现状及趋势

2021-12-17秦紫芳石旺鹏

中国生物防治学报 2021年5期

秦紫芳，石旺鹏

（中国农业大学植物保护学院，北京 100193）

木虱隶属于昆虫纲Insecta，半翅目Hemiptera，木虱科Psyllidae，为植食性昆虫，种类多，发生量大，多为害柑橘、梨、枸杞及桉树等木本植物，可传播植物病毒病，给农林业生产造成严重经济损失[1-4]。木虱为害主要通过直接刺吸植物的嫩芽、幼叶，另外，木虱若虫分泌蜜露招致杂菌，造成煤污病[5-7]。目前对各种木虱的防治主要依赖化学农药，大量使用化学农药不仅导致了天敌昆虫大量死亡、生物多样性丧失、木虱产生不同程度的抗药性、生态环境受到污染等一系列问题，而且给环境和食品安全带来了严重威胁[8,9]。滥用化学农药防治木虱是导致相关果品农药残留超标以及出口量下降的主要原因，严重威胁到我国柑橘、梨以及枸杞等产业的健康持续发展[10-12]。因此，急需寻求能够有效防治木虱的绿色防控手段，特别是生物防治，来替代化学农药，如寄生性天敌昆虫是防治木虱的重要手段之一。木虱寄生性天敌种类很多，主要以膜翅目中的寄生蜂为主，包括跳小蜂科Encyrtidae，姬小蜂科Eulophidae，蚜小蜂科Aphelinidae及金小蜂科 Pteromalidae等，其中应用比较广泛的是跳小蜂科Prionomitus属和木虱跳小蜂属PsyllaephagusAshmead的种类，自然寄生率最高可达到70%以上[13]。跳小蜂科的寄生蜂是容性内寄生蜂[14]，也就是说，它们在还在发育的寄主体内进食，并不杀死寄主，直至蛹期不再取食后杀死寄主，且在一个寄主体内只羽化出一个寄生蜂。寄生蜂与寄主关系密切，寄主特异性一般较强[15]。本文论述了主要木虱寄生蜂的研究及其应用进展和前景，为推动木虱寄生蜂的研究和应用提供资料。

1 木虱寄生蜂的研究现状

1.1 木虱跳小蜂

木虱跳小蜂物种丰富，在木虱生物防治中占有重要地位[16]。欧洲梨木虱Psylla-pyri(L) 和Psyllapyrisuga(Förster)是许多欧洲国家梨园里的主要害虫，捷行跳小蜂属Trechnites psyllae是控制第一代梨木虱的主要初级寄生蜂[17,18]。1910年，Crawford[19]描述了从梨木虱中羽化的跳小蜂科新记录属Psylledontus及新纪录种梨木虱跳小蜂Psylledontus insidiosus。Ferrière[20]认为PsylledontusCrawford属与TrechnitesThomson属是一个新的同属异名，Trechnites psyllaeRuschka在法国凡尔赛被发现是欧洲梨木虱的寄生蜂。美国种T.(Psylledontus)insidiosusCrawford被认为是一个独特的物种，而在 2009年，Guerrieri和 Noyes[22]认为T. psyllae与T. insidiosus是同种异名，从而增加了后者的宿主记录[21,22]。Prodanovic等[23]调查到塞尔维亚地区寄生欧洲梨木虱的五种寄生蜂，分别是木虱跳小蜂Prionomitus mitratusDalman，Psyllaephagus procerusMarcet，Syrphophagus ariantesWalker，Syrphophagus taeniatusFörster和Tamarixiasp.，其中P. procerus，S. ariantes和Tamarixiasp.是第一次被鉴定为欧洲梨木虱的寄生蜂，也是塞尔维亚的新记录种，木虱跳小蜂P. mitratus在已确定的种类中占优势。在实验室条件下（光周期18L: 6D，24 ℃），T. psyllae雌蜂发育周期为22.6 d，雄蜂发育周期为19.8 d，而在28 ℃时，雌蜂发育周期为15 d，雄蜂发育周期为14 d；木虱跳小蜂P. mitratus雌蜂和雄蜂24 ℃条件下完成发育时间分别为24.5和22.6 d，而28 ℃条件下雄蜂和雌蜂均未完成发育[24]。欧洲梨木虱寄生蜂雌蜂通过触角识别其寄主未被寄生的5龄若虫，对被寄生后的梨木虱切片电镜观察，发现寄生蜂在1龄时以血淋巴为食，可在体腔内自由生活，2龄幼虫以消化道周围脂肪组织为食，成熟幼虫以所有内脏器官为食，导致梨木虱若虫死亡[25]。

章宗江[26]于1992年发现了寄生中国梨木虱的两种跳小蜂——梨木虱跳小蜂P. insidiosusCrawford及木虱跳小蜂P. mitratusDalman，梨木虱跳小蜂在山东一年发生6～7代，以幼虫或蛹在梨木虱若虫体内越冬。跳小蜂因梨木虱世代重叠而世代不整齐，春、秋约25 d一代，夏季仅15～18 d发生一代。雌蜂产卵于梨木虱若虫体内，寄主不久死亡，变成浓褐色；释放寄生蜂可减少梨树早期落叶及果实被害率。徐志宏[27]于 2003年首次报道了寄生于中国梨木虱的玛娜利捷行跳小蜂Trechnites manaliensisHayat, Alam &Agarwal。

阿里食虱跳小蜂Diaphorencyrtus aligarhensisShafee, Alam & Agarwal是亚洲柑橘木虱Diaphorina citriKuwayama的一种内寄生蜂，是亚洲柑橘木虱的优势寄生蜂之一，且是柑橘木虱的特异性专性寄生蜂，主要寄生柑橘木虱4龄和5龄若虫，而雌蜂可取食低龄若虫，1头阿里食虱跳小蜂一生可杀死280头柑橘木虱[28]。研究发现，雌性阿里食虱跳小蜂在15 ℃时完成发育较快，在30 ℃和35 ℃时完成发育较慢，但在20 ℃、25 ℃和32 ℃时，恒定和波动温度之间的发育时间差异不显著；同样，在15 ℃和20 ℃恒定温度下，与波动温度相比，雄性的发育时间更短[29]。Du等[30]于2019年完成了对阿里食虱跳小蜂的线粒体基因组和系统发育分析。该寄生蜂已经作为亚洲柑橘木虱的生物防治剂被输入许多国家[31,32]。

枸杞木虱跳小蜂Psyllaephagus arenariariusTrjapitzin为枸杞木虱的优势内寄生蜂，单寄生，2016年在中国首次被记录[33]；该蜂偏好寄生枸杞木虱4龄若虫，田间发生期为6月下旬到9月中旬，处于3～5龄枸杞木虱若虫第2代发生高峰期，平均寄生率为44.2%，最高达89.7%[34]。研究发现，5龄寄主若虫具较强的免疫反应导致跳小蜂羽化率低，而外寄生蜂枸杞木虱啮小蜂分泌的毒液和卵/幼虫分泌物可抑制寄主免疫反应，提高内寄生蜂枸杞木虱跳小蜂羽化率[35]。

桉树芽木虱Blastopsylla accidentalisTaylor、桉树翘喀木虱Cacopsylla licinaLietYang和桉梳木虱Ctenarytaina eucalyptiMaskell等主要为害桉树[36-38]，寄生桉树木虱的跳小蜂Psyllaephagus pilosusNoyes和Psyllaephagus bliteusRiek从澳大利亚引进至加利福尼亚、墨西哥、智利等地，并且在当地迅速建立起了种群[2]。寄生橄榄星室木虱Pseudophacopteron canariumYang & Li的跳小蜂Psyllaephagus eupliylluraeSilv，寄生于若虫体内，寄生蜂在第一阶段，以脂肪为食7～7.5 d，在第二阶段以内脏为食24～36 h[39]。Novak等[17,40]发现蚂蚁存在有利于提高木虱跳小蜂P. mitratusDalman对山楂木虱Cacopsylla idiocrataegiLi若虫的寄生效果，减少重寄生蜂Pachyneuron muscarum的寄生。

1.2 木虱姬小蜂

膜翅目姬小蜂科亮腹釉小蜂Tamarixia radiataWaterston是柑橘木虱的主要优势寄生蜂，是一种外寄生蜂，特异性寄生柑橘木虱，主要寄生于柑橘木虱4龄和5龄若虫，且雌蜂能够取食低龄若虫[41]。亮腹釉小蜂一个世代约11.4 d，雌蜂寿命约为23 d，单雌产卵量超过300 头[42]。据统计，通过取食和寄生，1头亮腹釉小蜂雌蜂一生可杀死500多头柑橘木虱若虫[9]。Du等[43]于2019年完成了亮腹釉小蜂线粒体基因组和系统发育分析。Chow等[44]的研究发现，同时利用亮腹釉小蜂和昆虫病原真菌玫烟色棒束孢Isaria fumosoroseaWize（肉座菌目：虫草科）对柑橘木虱进行生物防治，棒束孢会造成亮腹釉小蜂产卵量及羽化率降低，而真菌和寄生蜂的分离使用可减少这种拮抗作用，增强对柑橘木虱的控制。Ibarra-Cortés等[45]于2017年报道称从球孢白僵菌Beauveria bassiana s.l、金龟子绿僵菌Metarhizium anisopliae s.s.和玫烟色棒束孢三种真菌中分离出来的6种菌株都可能同时感染柑橘木虱和亮腹釉小蜂，球孢白僵菌对亮腹釉小蜂的感染更严重，而从金龟子绿僵菌和球孢白僵菌中分离出的菌株Ma129和B1对亮腹釉小蜂较为安全，可以协同使用来控制柑橘木虱。

枸杞木虱啮小蜂Tamarixia lyciumiYang是枸杞木虱的优势单寄生蜂[46]。枸杞木虱啮小蜂是外寄生蜂，于1997年在中国首次记录。室温下，完成1个世代需14～20 d，偏好3龄和4龄若虫，田间最高寄生率为86.0%[47]。枸杞木虱啮小蜂对木虱分泌物有显著正趋性，如0.76%正十四烷、1.52%正十四烷、1.84%正十七烷和0.49%正十八烷均对枸杞木虱啮小蜂有显著吸引作用，而且接触过寄主若虫的雌蜂第一次找到寄主的时间明显短于未曾接触的雌蜂。枸杞木虱啮小蜂营两性生殖，少数营孤雌生殖，且孤雌产雄，自然雌雄性比平均为1.80:1，寄生蜂在第1～3 d蜂龄时寄生能力较高。温度和补充营养对成蜂寿命和繁殖有显著影响，高温不利于小蜂繁殖，15%蜂蜜水寿命最长，20%蜂蜜水繁殖力最高。5 ℃下冷藏枸杞木虱啮小蜂蛹15 d以内，不影响其正常羽化、繁殖。冷藏15 d以上时羽化率显著降低，可以调控寄生蜂的羽化时间使其与田间枸杞木虱发生期一致，提高防治效果[48]。释放枸杞木虱啮小蜂和枸杞木虱跳小蜂已逐渐成为防治枸杞木虱常见的生物防治手段。

Boucek[49]描述了寄生银合欢木虱的一种姬小蜂Tamarixia leucaenaesp. n.。在温室条件下将马铃薯木虱Bactericera cockerelliSulcer的捕食性天敌盲蝽Dicyphus hesperusKnight（半翅目：盲蝽科）和寄生性天敌木虱姬小蜂Tamarixia triozaeBurks（膜翅目：姬小蜂科）同时释放，发现比起单独释放盲蝽具有更好的控制效果[50]。

1.3 木虱金小蜂

金小蜂科的寄生蜂主要以蚜虫、介壳虫、脉翅目、膜翅目、鞘翅目、鳞翅目和双翅目昆虫为寄主，也有少量种类能够寄生木虱[51]。一种被纳入迈金小蜂属Mesopolobus的Amblymerus属和三种宽缘金小蜂属Pachyneuron的寄生蜂被描述为木虱科的寄生蜂，脊柄金小蜂Asaphes vulgaris被证明是木虱的一种重寄生蜂，有研究报道蚂蚁的存在有利于减少重寄生蜂Pachyneuron muscarum对木虱跳小蜂P. mitratusDalman的寄生[17,40]。

1.4 木虱蚜小蜂

豹纹花翅蚜小蜂Marietta pictaAndre是枸杞木虱啮小蜂T. lyciumi的一种重寄生蜂，最早于2016年在宁夏发现。豹纹花翅蚜小蜂对枸杞木虱啮小蜂成熟幼虫有明显的偏好，田间报道的寄生率有时高达24.59%。研究认为，枸杞木虱啮小蜂和枸杞木虱跳小蜂P. arenariarius之间的竞争作用是由豹纹花翅蚜小蜂介导的，两种枸杞木虱寄生蜂同时寄生时，枸杞木虱跳小蜂占有一定优势，而当重寄生蜂豹纹花翅蚜小蜂存在时，虽然能够产生更多的枸杞木虱跳小蜂和更少的枸杞木虱啮小蜂，但跳小蜂和啮小蜂总数没有显著下降，且性别比例没有变化[46]。从生物防治的角度来看，重寄生蜂在介导初级寄生蜂之间的相互作用中起重要作用。

2 木虱寄生蜂应用现状

1999年，为防治柑橘木虱，佛罗里达州从中国台湾和越南引进并释放了亮腹釉小蜂（USdA-APHIS释放许可证P526P-09-02585），分别于1999年，2000年和2001年释放了12000，16800和8000头寄生蜂，2006，2007年对佛罗里达州16个地区28个柑橘园进行调查发现，其中26个柑橘园有亮腹釉小蜂存在，虽然在春夏季节寄生率低于20%，但在中部和西南部的9月，寄生率达到了39%，11月寄生率高至56%，对降低柑橘木虱的种群密度起到了很好的效果[28]。在2007年8月至2009年10月间，在佛罗里达州 6个地区的 10个地点进行了 67次释放，共释放了约 11100只阿里食虱跳小蜂D.aligarhensis（USdA-APHIS释放许可证P526P-11-00103），尽管在2000—2002年和2007—2009年释放了数千头阿里食虱跳小蜂，但在整个佛罗里达柑橘种植区的多个地区，阿里食虱跳小蜂似乎尚未建立种群，导致其种群建立失败的因素包括大量使用杀虫剂来控制柑橘木虱以及与亮腹釉小蜂的竞争等[52]。然而，这两种寄生蜂已经在亚洲许多地区共存，在佛罗里达建立这两种寄生蜂的种群仍需进一步努力。阿里食虱跳小蜂和亮腹釉小蜂已经作为一种经典的生物防治手段协调用于佛罗里达和加利福尼亚等美国各地柑橘木虱的防控[28,53]。

桉树木虱跳小蜂P. pilosus和P. bliteus从澳大利亚引进至加利福尼亚、墨西哥、智利等地释放来防治桉梳木虱C. eucalypti，并且在当地迅速建立起种群，发挥了良好的控制效果[2,39]。世界农化网中文网报道，2016年，新西兰环保署批准了木虱姬小蜂T. triozae作为生物控制剂，防治马铃薯/番茄木虱B. cockerelli（http://cn.agropages.com/News/NewsDetail---12027.htm）；2019年西班牙和葡萄牙首次试用寄生蜂Tamarixia dryi防治非洲木虱Trioza erytreae取得了不错的效果[54]；在中国，保护和释放枸杞木虱啮小蜂和枸杞木虱跳小蜂已逐渐成为防治枸杞木虱常见的生物防治手段。

3 木虱寄生蜂研发和利用问题及建议

寄生性天敌是自然控制害虫种群密度的一个重要组成生物因子，在害虫综合治理和生物防治中占有非常重要的地位。寄生蜂作为优势的寄生性天敌在害虫生物防治中发挥了重要作用，但是在研发、保护和利用中也存在一些问题，主要包括：

（1）对化学农药敏感。农药的不合理使用使得大量的寄生蜂被杀伤，导致寄生蜂的自然寄生率大大降低，对木虱的自然控制作用较差。建议在必须使用化学农药时，应避免在天敌高峰期使用广谱高毒农药。

（2）替代寄主缺乏。目前木虱寄生蜂的人工扩繁普遍采用木虱若虫繁蜂，因时间和空间有限，工作强度大，繁蜂成本高，不利于木虱寄生蜂的大规模扩繁及推广应用。应积极寻找经济、高效的替代寄主，降低繁蜂成本，促进寄生蜂应用。

（3）引进成功率低及存在竞争风险。如美国1988年和2006年两次从中国台湾和越南引入阿里食虱跳小蜂在佛罗里达释放，但两次引进都没有成功建立起该寄生蜂的田间种群[52]。可能是这种寄生蜂与柑橘木虱另一优势寄生蜂亮腹釉小蜂之间存在竞争；还有研究认为，体内含有某个特定品系的内共生菌Wolbachia可能是造成阿里食虱跳小蜂繁殖率低，无法在田间建立自然种群的原因[55]。最近发现，亮腹釉小蜂与阿里食虱跳小蜂之间的竞争是不对称的，阿里食虱跳小蜂不会影响亮腹釉小蜂的寄生效率，而亮腹釉小蜂对阿里食虱跳小蜂寄生效率有负面影响[56]。因此，引入寄生蜂前应充分进行风险评估和安全管理，需要经过大量调查、筛选、鉴定后，选择自然界中优势的天敌资源并驯化，使其更好地适应环境。

（4）产业化程度较低。除亮腹釉小蜂等少数几种木虱寄生蜂外，其他木虱寄生蜂的产业化程度都不高，尤其我国几乎是空白。除寄生蜂扩繁技术复杂外，相关专业人员缺乏是主因。因此应该加大相关技术人员的培养，企业可加强与有关院校、科研单位和技术推广部门合作，优势互补。

（5）对生物防治认识不够。人们只追求害虫的快速杀灭，不管化学农药所带来的后遗症，只看到生物防治的缓效，而忽视生物防治长期控制害虫的效果及产品和环境安全性。应该加强环境保护和食品安全的宣传，普及生物防治知识和技术，必要时辅助立法控制有害药剂的使用。

4 木虱寄生蜂研发趋势与展望

尽管当前木虱的防治仍以化学防治为主，但是随着人们对环境保护的关注和对农产品安全的需要，相关寄生蜂的研发受到越来越多的重视，寄生蜂防治害虫技术水平进一步提升。

在CNKI数据库中，检索范围选取全部分类文献，不设检索时间，以木虱寄生蜂为关键词进行主题检索，共检出47条结果。从文献发表年度趋势看，1988年已有学者记录国外引进柑橘木虱寄生蜂在实验室繁殖成功[57]，一直到2000年相关文献数量较少，年发文量在2篇以内，2000年之后文献发表量每年在1～4篇内浮动，近年来发文量有逐渐上升趋势（图1）。

图1 CNKI 数据库刊载木虱寄生蜂领域文献发表年度趋势Fig. 1 Annual trend on Psyllidae parasitoids published in CNKI

在 Web of Science 核心合集库中，不设检索时间，以 Psylla parasitic wasp Or Psyllidae parasitoids为关键词进行主题检索，共检出 362条结果，从文献发表年度趋势看，1927年有学者记录了柑橘木虱寄生蜂Tetrastichus radiatus防治柑橘木虱的情况[58]；1927—1983年间，年均发文量不到1篇；随后有一个缓慢增长趋势，到2002年，年发文量达到10篇；2010年以后，年发文量平均可达15篇（图2）。