姜笑生，孙玉诚，陈法军，戈 峰，欧阳芳

（1. 中国科学院动物研究所/农业虫害鼠害综合治理研究国家重点实验室，北京 100101；2. 中国科学院大学生物互作卓越中心，北京 100049；3. 南京农业大学植物保护学院，南京 210095）

农业规模化与集约化生产的迅速发展，导致农业景观类型的急剧转变，对农业生物多样性及其生态系统功能构成了极大的威胁[1]。国内外都非常重视农田景观的组成、结构和尺度对农业生态系统功能、昆虫和鸟类多样性、食物网以及它们控害功能的影响[2]。昆虫和鸟类多样性作为生物多样性的重要组成部分，对农业景观变化极为敏感。它们在农田景观各个斑块之间迁移扩散，通过营养联系，构成了复杂的“植物（包括杂草、树林、作物）-昆虫（害虫和天敌）-鸟类（食虫、食谷、食草）”食物网，在农业生态系统中发挥着重要的控害功能[3]。但这种食物网的维持与控害功能势必受到农田景观的组成、结构和尺度的影响。

华北平原地区是我国重要的玉米生产基地之一。农业集约化，如农业耕地的扩张、农田面积的扩大和非作物栖息地的消除，将会导致农田景观格局的单一化[2,4]。随着农业集约化的发展，华北平原作物种植区形成了以小麦-玉米轮作田为主，与其周围非作物生境（如林网、灌丛、草丛）组成的不同类型的农田景观结构。这种农田景观结构成为研究昆虫与鸟类多样性形成、维持及其控害功能的理想场所。有研究表明农田景观结构（草地、林地等生境斑块面积、耕地的破碎化等）是影响害虫种群的重要景观因素[5]；斑块类型越多，斑块密度越大，越利于天敌种群数量增加[2]；不同生境间的交界面可促进植食者和天敌类群的扩散转移[6]。生境越复杂越有利于鸟类生存与繁殖[7]。而且不同种类的昆虫和鸟类在不同的空间尺度下响应是不一样的[8]。最近的研究报道也指出，非作物生境是农田害虫的重要生境[9]；农田景观结构的复杂性增强，加大了鸟类对天敌昆虫的捕食作用，从而削弱了天敌昆虫的控害功能[10]。显然，不同类型的昆虫（害虫、天敌）、鸟类对农田景观斑块结构和尺度响应不同。为此，本研究提出一个科学假说，即：农业集约化形成的不同农田景观可影响昆虫和鸟类多样性的形成；而这些昆虫和鸟类的多样性通过食物营养联系，构成了复杂“植物-昆虫-鸟类”食物网；基于对该食物网维持机制与控害功能的解析，可通过农田景观生境管理，充分发挥其生态功能。

为了验证这个科学假说，本文系统调查了5种不同生境的农田景观下害虫、天敌和鸟类物种类型和个体数量，分析不同生境比例下鸟类、天敌和害虫的种群动态，通过笼罩排除法定量评价天敌昆虫和鸟类对玉米害虫的控制作用，由此阐明集约化生产的农田景观中昆虫和鸟类多样性形成的格局和控害功能。

1 材料与方法

1.1 景观尺度生境作用的试验设计

在山东济南基于玉米及其周围非作物生境空间分布，以农田景观格局中生境比例为处理因素，通过现场调查和遥感技术在山东省济南市设置5个处理水平的农田景观格局，即：景观生境比例（非玉米生境斑块面积与样区总面积之比）分别为15%、20%、30%、35%和40%。每个处理水平设定4个重复样区，总共20个调查样区。2020年8—9月期间，对研究区域内玉米主要害虫、天敌昆虫和鸟类为研究对象进行系统的调查。

1.2 农田景观格局下害虫、天敌昆虫和鸟类多样性调查

分别于2020年8月19日、8月29日、9月9日、9月19日和9月28日5个时间点，在上述5类不同生境比例的农田景观格局中，每种景观生境比例分别选取4块玉米田（重复样区），每块田选择样方面积20 m×20 m。其中，害虫和天敌昆虫调查采取五点取样法。鸟类调查采用样线和样点法相结合，借助双筒望远镜（8X），每10～15 d调查一次，在鸟类的觅食活动高峰时段（早上 7：00—9：00），以2 km/h左右的速度步行观察，观测两侧 30～50 m范围内的鸟类，记录所发现的鸟类名称、数量、地理位置等信息。依据《中国鸟类野外手册》等图鉴对鸟类进行分类鉴定。

1.3 局域农田的生态控制试验

为定量评价不同农田景观格局中天敌昆虫和鸟类对玉米害虫的控制作用，本研究利用笼罩控制法进行田间生态控制试验。选择非玉米生境斑块面积与样区总面积之比为20%和30%两个农田景观格局，每个景观内利用笼罩网孔大小来控制鸟类和昆虫的进出。进行如下3个控制鸟类和昆虫进出笼罩处理：1）对照处理，利用40目尼龙网排除鸟类和昆虫（昆虫和鸟类无法进入笼罩）；2）保留天敌昆虫处理，用20目尼龙网排除鸟类进入，允许昆虫进出罩网，具体将笼罩嵌入地上20 cm封闭样点区域，避免鸟类进入，但天敌昆虫（如瓢虫、草蛉、寄生蜂）可以进入笼罩；3）保留天敌昆虫和鸟类处理，设置无网罩的自然条件保持昆虫和鸟类均可进入玉米种植区。每个处理重复4次（笼罩）。每个笼罩的长、宽、高为1 m×1.5 m×2 m。每7～10 d调查1 次，详细记录各重复处理笼罩玉米中的害虫、天敌的种类和数量，比较各个笼罩内玉米主要害虫（玉米蚜）发生密度，计算其控害指数。

1.4 数据统计与分析

利用SPSS Descriptives选项对山东省济南市济阳区玉米蚜、天敌瓢虫、草蛉和鸟类种群数量进行单因素方差分析，分别分析五次调查时间中各时间点内景观生境比例对各种群数量的影响，及生境比例对各种鸟类种群累计数量的影响。进一步应用数学模型分析了景观生境比例与鸟类种群数量的关系。最后，应用 SPSS software（SPSS Inc，Chicago，USA）进行方差分析，比较三个处理（对照处理排除鸟类和昆虫；保留天敌昆虫处理；保留天敌昆虫和鸟类处理）中玉米蚜的个体数量。

2 结果与分析

2.1 不同生境比例下天敌昆虫的种群数量

不同生境比例下玉米田主要天敌种群数量的动态如图1所示。异色瓢虫和龟纹瓢虫种群数量在玉米田9月19日达到高峰（图1A，C）；且生境比例20%的农田景观中，异色瓢虫（图1B）和龟纹瓢虫（图1D）的种群数量较多。草蛉种群数量在9月9日达到高峰，且在生境比例20%的农田景观中数量最多（图1E）。进一步对不同生境比例下天敌种群累计数量的分析结果显示，龟纹瓢虫和草蛉在生境比例20%的农田景观中种群数量最多（图1D，F），异色瓢虫在生境比例30%的农田景观中种群数量最多（图1B）。

图1 不同生境比例下玉米田主要天敌种群数量的动态和种群累计数量Fig. 1 Effects of different habitat proportions on natural enemy population and cumulative number in maize field

2.2 不同生境比例下鸟类的种群数量

通过对华北玉米田调查结果表明：麻雀Passer montanus、白头鹎Pycnonotus sinensis、喜鹊Pica pica、斑鸠Streptopelia turtur、家燕Hirundo rustica和戴胜Upupa epops为主要鸟类。个体数量最多的前三种鸟类：麻雀Passer montanus（74.3±22.4）只/1000 m2、斑鸠Streptopelia turtur（13.2±4.9）只/1000 m2、家燕Hirundo rustica（11.2±3.8）只/1000 m2（表1）。进一步分析了5个时间段不同生境比例（15%、20%、30%、35%和40%）对鸟类种群数量的影响，结果显示，不同生境比例对不同鸟类的影响作用不同，生境比例为15%的农田景观最有利于涵养白头鹎和斑鸠，生境比例为20%的农田景观最有利于涵养麻雀，生境比例为30%的农田景观最有利于涵养喜鹊和家燕，生境比例为15%的农田景观最有利于涵养戴胜（图2）。

表1 试验点中鸟类种群数量分析表Table 1 Bird population analysis table at experimental point

图2 不同生境比例下鸟类种群累计数量动态Fig. 2 Effects of different habitat proportions on bird population cumulative number

2.3 不同生境比例下玉米蚜的种群数量

通过对不同生境比例下华北玉米田玉米蚜种群调查结果表明，9月28日，各生境比例中玉米蚜种群数量达到峰值，且其中生境比例为35%的农田景观中的玉米蚜种群数量最多（图3A）；生境比例35%和40%的农田景观中玉米蚜累计数量高于其他生境比例的农田景观中的玉米蚜种群数量，生境比例30%的农田景观中玉米蚜累计数量低于其他生境比例的农田景观中的玉米蚜种群数量（图3B）。

图3 不同生境比例下玉米蚜种群数量及动态Fig. 3 Effects of different habitat proportions on maize aphid

2.4 天敌昆虫和鸟类对玉米蚜的控制作用

进一步通过排除鸟类和天敌、保留天敌昆虫但排除鸟类、维持天敌昆虫与鸟类对玉米蚜的控害作用笼罩法，定量评价了2类不同农田景观格局中天敌昆虫和鸟类对玉米害虫的控制作用，结果表明，在20%（图4A）和30%（图4B）生境比例下，相对于对照处理（即排除天敌昆虫和鸟类），玉米蚜个体数量在保留天敌昆虫处理以及保留天敌昆虫和鸟类处理条件下显著减少，说明农田天敌昆虫和鸟类对玉米蚜有很好的控制作用。

图4 生境比例20%（A）和30%（B）的农田景观中天敌昆虫和鸟类对玉米蚜种群数量的影响Fig. 4 Effects of natural enemy insects and birds on aphid population in different habitat farmland landscape with 20% habitat proportion(A) and 30% habitat proportion (B)

3 讨论

农田景观由多种植物（林地、草地、灌丛）构成，它们作为农业生态系统中生物多样性基本组成，是植食性昆虫和食虫鸟类食物的生存与繁衍基础，也是天敌昆虫和食虫鸟类的重要栖息地。本研究对华北玉米田鸟类和天敌昆虫种类调查表明，麻雀（杂食性鸟类，可取食鳞翅目和鞘翅目的昆虫）、白头鹎（杂食性鸟类，可取食鳞翅目和鞘翅目的昆虫）、喜鹊（杂食性鸟类，春秋可取食鳞翅目和鞘翅目的昆虫）、斑鸠（取食作物种子）、家燕（食虫鸟，取食范围极广）、戴胜（食虫鸟，主要取食地上部害虫及钻蛀性害虫）为优势种鸟类。而且，鸟类种群的数量在生境比例为35%的农田景观中低于其他比例农田景观中的鸟类种群数量，且不同生境比例对不同的鸟类种群的涵养作用不同。

华北玉米田蚜虫的主要天敌昆虫包括异色瓢虫、龟纹瓢虫和草蛉。本研究通过华北玉米田玉米蚜种类样点调查，发现生境比例影响玉米蚜种群数量。生境比例显著影响异色瓢虫、龟纹瓢虫和草蛉种群数量。有研究表明，非作物生境是多种蚜虫天敌的种群资源库，尤其是苜蓿草地、农田防护林以及田埂，这3类非作物生境在维持天敌种类和数量中发挥着重要的作用和功能[11]。根据推测，生境比例为20%的农田景观最利于涵养天敌，而35%的农田景观不利于涵养天敌及鸟类，同时相比于其他比例的农田景观生境还会涵养较多的玉米蚜，进而加重对玉米的为害。所以生境比例为20%的农田景观更有利于涵养鸟类和天敌，提高了生物多样性，同时也有利于对玉米蚜的生物控制作用。这说明开展区域性害虫生态调控，需要考虑农田景观系统中各类斑块组合的面积比例，从而有利于增强多种天敌昆虫的协调控害作用[12]。

过去的研究主要集中在昆虫多样性或鸟类多样性，研究的多是森林、湿地、城市、公园等，而研究农田的较少，且很少将鸟类与昆虫及其捕食作用联系起来[13,14]。事实上，由于鸟类在捕食害虫的同时，也捕食天敌昆虫，当鸟类与天敌昆虫共存时天敌昆虫对害虫的控制作用反而下降[10]。本研究通过笼罩控制法进行田间生态控制试验，定量评价了20%和30%生境比例的农田景观格局中，天敌昆虫和鸟类对玉米蚜有显著的控制作用。这说明华北农田中天敌昆虫和鸟类通过直接取食或者干扰生态位生境条件，对玉米主要害虫发挥重要的控制作用。整体上，鸟类与天敌联合控害对农田害虫的防治效果相较仅天敌控害和无鸟类及天敌控害效果更佳。

本研究充分表明，合理的斑块组成和生境比例可调节食虫鸟类种群数量。从“植物（包括杂草、树林、作物）-昆虫（害虫和天敌）-鸟类（食虫、食谷、食草）”食物网角度来说，很多鸟类处于农田食物网的顶端，其种群数量对天敌和害虫种群具有重要的调控作用，同时天敌对于害虫的控制作用也是极显著的。食虫鸟和部分杂食性鸟类种群数量的增加对害虫的防控作用是显著的，但增加鸟类种群数量的同时也应考虑食虫鸟和杂食性鸟类对天敌昆虫的捕食作用，以及对农田作物的取食危害。因此通过合理的生境比例和景观斑块构成来提升鸟类和天敌昆虫的涵养作用，可以达到控制害虫的目的，从而可进一步提升农田景观中生物控害服务功能。