孟 佳，黄 建

（福建农林大学植物保护学院，福州 350002）

小黑瓢虫Delphastus catalinae(Horn)是粉虱类害虫的重要捕食性天敌，可以捕食烟粉虱Bemisia tabaci[1]、银叶粉虱Bemisia argentifolii[2]、高氏瘤粉虱Aleurotubercutatus takahashii[3]、温室白粉虱Trialeurodesvaporariorum[4]、胡椒粉虱Aleurothrixus trachoides[5]等多种害虫。在美国加州和佛罗里达等地，以及欧洲的荷兰和英格兰等国家均成功利用小黑瓢虫防治粉虱害虫。同时，国内外学者还对小黑瓢虫的生物学习性和田间释放应用等进行了研究[6-11]。研究人员测定了短期极端温度对小黑瓢虫生存的影响，使用B-型烟粉虱的卵和蛹饲喂不同温度（5 ℃、10 ℃、15 ℃、20 ℃、25 ℃、30 ℃和35 ℃）条件下的小黑瓢虫成虫24 h，发现成虫存活率均超过90%；5 ℃和10 ℃处理24 h的成虫并不活跃，但它们在室温1 h内变得活跃；15 ℃处理24 h的成虫不会出现因寒冷导致的昏迷状态，但运动量比在较高温度下要少得多，其研究结果有助于了解成虫在温和的冬天的生存能力[12]。但未见温度和光周期对小黑瓢虫滞育影响的研究报道。

昆虫滞育的发生受外部环境条件和内部遗传因素的影响，是对不利环境（如寒冷和盛夏）进行适应的现象[13]。滞育昆虫选择在特定的环境刺激条件下缓慢发育或暂时停滞发育，在另一种特定的环境刺激条件下继续发育。这一现象是一种季节性的适应，它持续一定的时间，同时受环境波动的影响[14]。昆虫滞育期一般分为三个阶段，即滞育诱导期、滞育维持期和滞育解除期[13]。由于昆虫滞育期间必须依靠滞育之前储存的能量，所以滞育状态一般保持低代谢率[15]。滞育可发生在昆虫的不同发育期，包括胚胎、卵、幼虫、蛹和成虫[16]。目前，对29种瓢虫的研究发现成虫是诱导滞育最敏感的虫态[17]，其中，生殖受到抑制（不产卵）是判断成虫滞育最明显且最易观察的特征。此外，成虫滞育可由特定的指标来反映，如产卵前期延长、卵巢（卵子）的发育状态和生殖活性等。滞育瓢虫的产卵前期明显长于非滞育瓢虫，如瓜茄瓢虫Epilachna admirabilis[18]、日本食螨瓢虫Stethorus japonicus[19]和异色瓢虫Harmonia axyridis[20]。滞育是由几个连续的阶段组成的动态过程，不同物种、种群（基因型）甚至个体的滞育会受到各种环境因素的影响[21]。温度、光周期、水分、食物和地理位置等都可能影响滞育的过程，其中温度和光周期的变化是影响昆虫滞育的主要因素。一方面，温度调控瓢虫滞育的发生和滞育的发育速度。低温促进双斑瓢虫Chilocorus bipustulatus进入滞育状态，提高滞育率[22]；低温抑制夏滞育七星瓢虫Coccinella septempunctata进入滞育，降低滞育率[23]。另一方面，光周期调控瓢虫的滞育过程。不同昆虫滞育的光周期反应类型分为短光照、长光照、短光照-长光照和中间型[24]。多数瓢虫诱导滞育的光周期为短光照，即长光照反应型，此类型昆虫的正常生长、发育和繁殖是在夏季的长光照状态下进行，而滞育是在秋季或者冬季初期的短光照状态下进行；滞育的发生时期分为冬滞育和夏滞育，长光照诱导夏滞育，短光照诱导冬滞育；此外，光周期对滞育诱导效应还会产生分级响应，光周期13L:11D处理二星瓢虫Adalia bipunctata诱导的滞育强度约为光周期10L:14D处理的一半[25]。

为了明确温度和光周期对小黑瓢虫滞育的调节作用，我们测定了在实验室不同温度条件下小黑瓢虫的产卵前期，依据雌虫卵巢的发育程度，建立了判断小黑瓢虫滞育状态的标准。同时，分析了不同温度和光周期及二者之间的交互作用对小黑瓢虫滞育的调节作用，检测了不同处理后的滞育率和滞育强度（产卵前期）。研究结果为深入小黑瓢虫的滞育机理奠定基础，为调控小黑瓢虫的发育和扩繁提供参考依据。

1 材料和方法

1.1 供试虫源及饲养方法

小黑瓢虫在福建农林大学经济昆虫实验室养虫室中饲养，饲喂烟粉虱建立试验种群。养虫室温度（26±2）℃、相对湿度（75±10）%、光周期14L:10D（4×30 W日光灯）；烟粉虱由盆栽花椰菜繁育。盆栽花椰菜置于温室中培育，浇水并定期施肥，待长至8～9叶时，移入养虫室内接种繁育烟粉虱种群。

1.2 温度对小黑瓢虫产卵前期的影响

本研究所有试验均在人工气候箱（宁波赛福 PRX-250B型）进行，在光周期 14L:10D条件下，共设11 ℃、16 ℃、21 ℃、26 ℃和31 ℃ 5个不同温度。将12 h内初羽化的小黑瓢虫随机配对后，放入透明塑料盒（15 cm×10 cm×7 cm）内，在盒子顶部切1个方孔（10 cm×6 cm），并用纱网覆盖以便通风。盒子底部放1张浸湿的圆形滤纸（直径7 cm），提供足够的烟粉虱卵（花椰菜叶上）。花椰菜叶柄处用浸水的棉花球保湿。每处理20对成虫，重复3次。逐日观察、更新烟粉虱卵。如果雄虫在试验结束前死亡，替换另外1只雄虫。记录小黑瓢虫产卵前期。

1.3 温度和光周期对小黑瓢虫滞育诱导的影响

作温度和光周期的双因素处理，共设25个处理组合，即5个温度处理×5个光周期处理，设定光周期的光照时长和黑暗时长的梯度间隔均为2 h，即光周期16L:8D、14L:10D、12L:12D、10L:14D和8L:16D；温度梯度间隔为5 ℃，即11 ℃、16 ℃、21 ℃、26 ℃和31 ℃。初羽化（12 h内）小黑瓢虫雌虫和雄虫随机配对后，放在透明塑料盒内（方法如1.2），提供足够的烟粉虱卵（花椰菜叶上）。每处理20对成虫，重复3次。逐日观察、更新烟粉虱卵。如果雄虫在试验结束前死亡，加入另外1只雄虫。为了确定小黑瓢虫是否进入滞育，对不同诱导条件下产卵前期延长2倍仍未产卵的雌虫进行解剖，在体视显微镜（SZM45型）下观察卵巢和卵巢小管的发育状态，并在Nikon（Eclipse Ni-U）显微镜下观察拍照。雌虫卵巢解剖方法及分级标准参考刘齐全等[26]。判断标准：卵巢发育最初阶段及第一、二阶段视为滞育个体，卵巢发育第三、四、五阶段视为非滞育个体。根据成虫产卵前期延长及解剖观察的结果确定小黑瓢虫是否滞育。滞育率（%）＝滞育雌虫头数/雌虫总头数×100。

1.4 温度和光周期对小黑瓢虫滞育持续时间的影响

1.4.1 试验虫源 根据试验1.3的结果，将光周期8L:16D、温度11 ℃条件下饲养，12 h内羽化的小黑瓢虫配对后，放在透明塑料盒内饲喂足够的烟粉虱卵，诱导40 d后进入滞育。将上述滞育成虫（41日龄）作为试验虫源，并进行以下试验。

1.4.2 温度的影响 作温度的单因素处理。设光周期8L:16D，3个温度11 ℃、16 ℃和21 ℃的试验。试验方法同1.3。记录小黑瓢虫产卵前期。

1.4.3 光周期的影响 作光周期的单因素处理。设温度11 ℃，3个光周期12L:12D、10L:14D和8L:16D的试验。试验方法同1.3。记录小黑瓢虫产卵前期。

滞育持续时间为滞育开始到滞育解除之间的时间。将成虫40 d未产卵的时间作为滞育开始时间，成虫产卵为滞育解除时间。

1.5 温度和光周期对小黑瓢虫滞育解除的影响

1.5.1 试验虫源 同1.4.1。

1.5.2 温度和光周期的影响 作温度和光周期的双因素处理，共设9个处理组合，即3个温度处理×3个光周期处理，设3个光周期8L:16D、10L:14D和12L:12D，3个温度11 ℃、16 ℃和21 ℃的试验。试验方法同1.3。记录小黑瓢虫产卵为滞育解除时间，即产卵前期。

1.6 数据统计与分析

数据统计软件为 SPSS 20.0，对小黑瓢虫在不同温度的产卵前期、在不同温度和光周期的滞育持续时间进行单因素方差分析，并采用Tukey’s HSD法（p＜0.05）检验差异显著性；对小黑瓢虫在不同温度和光周期的诱导滞育率以及在不同温度和光周期的滞育解除期进行双因素方差分析，采用Tukey’s HSD法（p＜0.05）检验差异显著性。对同一光周期下，两温度间的滞育率进行独立样本t检验。对同一温度下，两光周期间的产卵前期进行独立样本t检验。

2 结果与分析

2.1 温度对小黑瓢虫产卵前期的影响

光周期14L:10D时，单因素方差分析结果表明，温度对小黑瓢虫产卵前期有显著影响（F4,273＝2042.88，p＜0.0001）。温度升高，小黑瓢虫产卵前期明显缩短。当温度为11 ℃时，小黑瓢虫平均产卵前期（19.6 d）是26 ℃（4.0 d）的4.9倍，且26 ℃和31 ℃的产卵前期差异不显著。基于产卵前期延长2倍的成虫进入滞育状态，得出小黑瓢虫在不同温度下以不同的速率进入滞育。当温度为26 ℃和31 ℃时，小黑瓢虫8 d内未产卵即判定为进入滞育，当温度为21 ℃、16 ℃和11 ℃时，小黑瓢虫分别在20、30及40 d内未产卵初判定为进入滞育（图1）。

图1 不同温度下小黑瓢虫产卵前期（光周期14L:10D）Fig. 1 Pre-oviposition period of D. catalinae at different temperatures (Photoperiods 14L:10D)

2.2 滞育和非滞育雌虫的卵巢发育状态比较

对不同处理条件下诱导不同天数的未产卵雌虫进行解剖，发现其卵巢个体较小、比较脆弱，卵巢内未见卵黄存在、颜色较为透明，可见长度较短的卵巢小管，属于卵巢发育的初级阶段（图2A），由此判断雌虫为滞育个体，表明产卵前期延长的判断标准能和卵巢发育级别标准对应上；而对非滞育雌虫进行解剖，发现其卵巢个体较大、比较结实、卵巢内有卵黄沉积、颜色较不透明，并且卵巢小管长度明显长于滞育雌虫，而且一些卵巢小管已含有待产的卵粒，属于卵巢发育的成熟阶段（图2B）。此外，滞育雌虫经常在盒子底部的滤纸上被发现，不取食，只偶尔观察到交配现象，大多数行为不活跃。但非滞育雌虫通常活动在花椰菜叶片上，活跃取食烟粉虱卵，并常见交配行为。

图2 滞育（A）和非滞育（B）小黑瓢虫雌虫的生殖系统Fig. 2 Reproductive system of diapause (A) and non-diapause (B) D. catalinae female

2.3 温度和光周期对小黑瓢虫滞育诱导的影响

在各个光周期条件下，温度对小黑瓢虫滞育诱导有显著影响（光周期 8L:16D：F2,6＝265.93，p＜0.0001；10L:14D：F2,6＝378.23，p＜0.0001；12L:12D：F2,6＝66.15，p＜0.0001；14L:10D：t＝6.99，df＝4，p＜0.0001；16L:8D：t＝11.14，df＝4，p＜0.0001）。26 ℃和31 ℃不能诱导小黑瓢虫滞育；而11 ℃、16 ℃和21℃诱导的小黑瓢虫滞育率随温度降低均呈升高的趋势，表明26 ℃和31 ℃不利于诱导小黑瓢虫滞育。光周期16L:8D和14L:10D时，21 ℃均不能诱导小黑瓢虫进入滞育，16 ℃诱导的滞育率显著低于 11 ℃；光周期 12L:12D、10L:14D 和8L:16D时，滞育率随温度降低显著升高。尤其在光周期8L:16D时，11 ℃诱导小黑瓢虫平均滞育率为95.4%，显著高于其他4个温度的平均滞育率，表明11 ℃可使小黑瓢虫进入稳定的滞育状态（图3A）。

图3 不同温度（A）和光周期（B）下小黑瓢虫的滞育率Fig. 3 The diapause rate of D. catalinae under various temperatures (A) and photoperiod (B)

在各温度条件下，光周期对小黑瓢虫滞育诱导有显著影响（11 ℃：F4,10＝137.29，p＜0.0001；16 ℃：F4,10＝105.10，p＜0.0001；21 ℃：F4,10＝217.58，p＜0.0001）。除 26 ℃和 31 ℃外，小黑瓢虫滞育率随光照时长缩短均呈升高的趋势，且光周期8L:16D诱导的滞育率均显著高于光周期10L:14D，表明短光照对小黑瓢虫滞育诱导有促进作用。当温度为 11 ℃，光周期 8L:16D诱导的小黑瓢虫平均滞育率是光周期10L:14D的1.9倍，且光周期12L:12D、14L:10D和16L:8D诱导的平均滞育率差异不显著；当温度为16 ℃，光周期 8L:16D诱导的平均滞育率（38.7%）显著高于其他光周期，且光周期10L:14D和光周期 12L:12D以及光周期14L:10D和16L:8D诱导的滞育率差异不显著；当温度21 ℃时，虽然光周期8L:16D、10L:14D和12L:12D诱导的滞育率差异显著，但光周期14L:10D诱导时，观察的所有小黑瓢虫均不进入滞育状态，表明长光照不利于诱导小黑瓢虫进入滞育（图3B）。

双因素方差分析结果表明，不仅温度（F2,30＝648.00，p＜0.0001）和光周期（F4,30＝330.96，p＜0.0001）分别对小黑瓢虫滞育诱导有显著影响，而且温度和光周期二者的相互作用也对其滞育诱导有显著影响（F8,30＝37.69，p＜0.0001）。光周期8L:16D时，低温11 ℃诱导小黑瓢虫平均滞育率达95.4%，而26 ℃的平均滞育率 0%，表明温度在小黑瓢虫滞育诱导过程中起决定性作用，短光照则伴随低温促进小黑瓢虫滞育的发生。此外，11 ℃时小黑瓢虫滞育的临界光照时长是10～12 h/d，在光周期10L:14D时滞育率大于50%，而其他温度下试验设置的几个光照的滞育诱导率均不足50%，表明温度调控小黑瓢虫滞育诱导的临界光照时长。

2.4 温度和光周期对小黑瓢虫滞育持续时间的影响

光周期8L:16D时，温度对小黑瓢虫滞育持续时间有显著影响（F2,172＝1499.96，p＜0.0001）。小黑瓢虫滞育持续时间随着温度降低逐渐延长。在11 ℃时，小黑瓢虫的平均产卵前期长达120.4 d，显著长于其他两个温度的平均产卵前期，表明低温有利于维持滞育小黑瓢虫长期处于停止产卵的状态，加深了滞育强度，延长了滞育持续时间（图4A）。

图4 温度（A）和光周期（B）对小黑瓢虫滞育持续时间的影响Fig. 4 The influences of temperature (A) and photoperiod (B) on diapause duration of D. catalinae

温度11 ℃时，光周期对小黑瓢虫滞育持续时间有显著影响（F2,170＝123.80，p＜0.0001）。小黑瓢虫滞育持续时间随着光照时长的缩短逐渐延长。在光周期8L:16D时，小黑瓢虫的平均产卵前期长达92.7 d，显著长于其他两个光周期的平均产卵前期，表明短光照有利于保持小黑瓢虫滞育的持续，滞育发育速度较慢，滞育持续时间延长（图4B）。

2.5 温度和光周期对小黑瓢虫滞育解除的影响

不同光周期条件下，温度对小黑瓢虫滞育解除有显著影响（光周期8L:16D：F2,175＝4031.36，p＜0.0001；14L:10D：F2,168＝7154.39，p＜0.0001）。随着温度降低，2个不同光周期处理的小黑瓢虫产卵前期均呈上升趋势。当光周期为14L:10D时，21 ℃处理的小黑瓢虫平均产卵前期仅为8.9 d，显著短于其他两个温度的平均产卵前期；当光周期为8L:16D时，11 ℃处理的小黑瓢虫的平均产卵前期长达91.2 d，显著长于其他两个温度的平均产卵前期，表明高温促进小黑瓢虫滞育解除（图5）。

图5 温度和光周期对小黑瓢虫滞育解除的影响Fig. 5 The influences of temperature and photoperiod on diapause termination of D. catalinae

不同温度条件下，光周期对小黑瓢虫滞育解除有显著影响（11 ℃：t＝15.99，df＝120，p＜0.0001；16 ℃：t＝14.43，df＝104，p＜0.0001；21 ℃：t＝5.58，df＝112，p＜0.0001）。随着光照时长缩短，3 个不同温度处理的小黑瓢虫滞育解除期均逐渐延长。11 ℃时，光周期 8L:16D处理的小黑瓢虫平均产卵前期是14L:10D的2.6倍；16 ℃时，8L:16D处理的小黑瓢虫产卵前期是14L:10D的2.3倍；21 ℃时，8L:16D处理的小黑瓢虫产卵前期是14L:10D的1.3倍，表明长光照加速小黑瓢虫解除滞育并开始产卵（图5）。

双因素方差分析结果表明，不仅温度（F2,343＝6550.09，p＜0.0001）和光周期（F1,343＝4786.36，p＜0.0001）分别对小黑瓢虫滞育解除有显著影响，而且温度和光周期二者的相互作用对其滞育解除也有显著影响（F2,343＝1567.09，p＜0.0001）。高温和长光照加快小黑瓢虫解除滞育。21 ℃和光周期14L:10D处理的小黑瓢虫滞育解除期明显缩短，而11 ℃和光周期8L:16D处理的小黑瓢虫滞育解除期明显延长，表明虽然长光照促进小黑瓢虫滞育解除，但是温度对滞育解除起决定作用（图5）。

3 讨论

研究结果显示，小黑瓢虫滞育取决于温度和光周期及二者的相互作用。小黑瓢虫是冬滞育昆虫。温度和光周期相互作用调节小黑瓢虫的滞育诱导、滞育持续及滞育解除。但其中温度对小黑瓢虫滞育的发生起决定作用，而短光照对小黑瓢虫滞育的发生起促进作用。11 ℃和光周期8L:16D对小黑瓢虫滞育诱导效果最明显，可以诱导几乎全部的小黑瓢虫进入滞育状态；而26 ℃和光周期8L:16D不会诱导滞育发生。同时，温度影响小黑瓢虫滞育诱导的临界光照时长，16 ℃和21 ℃时，5个测定的光周期下小黑瓢虫滞育率均低于50%，未观察到临界光照时长；而11 ℃时，小黑瓢虫滞育的临界光照时长在10～12 h/d（图3）。此外，低温和短光照利于维持小黑瓢虫滞育的持续，在11 ℃和光周期8L:16D条件下滞育雌虫长达120.4 d不产卵；高温和长光照加快小黑瓢虫滞育的解除，在21 ℃和光周期14L:10D条件下滞育雌虫仅8.9 d便恢复到繁殖状态（图4A和图5）。

在影响昆虫滞育的各因素中，温度被认为是重要的因素[27]。例如低温诱导七星瓢虫（日本北海道）雌虫冬滞育，解剖发现其卵巢发育几乎停滞，卵细胞发育也受到抑制，发育阶段通常不超过卵黄形成时期[28]；异色瓢虫具有典型的滞育行为（冬季到来之前的迁徙和越冬地点选择）和生理适应（卵巢退化）[29]。本研究对不同诱导条件下产卵前期延长2倍仍未产卵的雌虫进行解剖作为小黑瓢虫进入滞育的判断标准。记录产卵前期，在不影响成虫正常发育的前提下，有利于观察成虫滞育的发生，便于记录滞育率和观察滞育期间的发育过程。通过解剖确定这些未产卵雌虫卵巢的发育状况，发现其卵巢透明、未形成卵粒，卵巢中没有任何卵黄沉积，进一步证实滞育的发生。本研究表明温度在影响小黑瓢虫滞育过程中起决定性作用。温度决定小黑瓢虫进入滞育。短光照时，温度越高，小黑瓢虫产卵前期越短，高温促进小黑瓢虫卵巢发育成熟并产卵；温度越低，小黑瓢虫产卵前期越长，低温抑制小黑瓢虫卵巢发育或不产卵（图1和图2）。当在较高温度26 ℃和31 ℃时，小黑瓢虫会正常发育产卵，没有滞育现象的发生；在11 ℃、16 ℃和21 ℃的较低温度下，小黑瓢虫滞育率随温度上升而降低（图 3）。滞育持续时间泛指滞育状态的环境条件（例如低温处理或光周期的转换）持续的时间，取决于多种因素及它们之间的相互作用，如物种的遗传特征、物种的品系或个体对于环境因子和感官刺激的敏感程度。成虫滞育持续时间是指从成虫开始滞育直到卵巢发育完全成熟（即开始产卵）的时间[30]。温度决定小黑瓢虫滞育持续时间和滞育的解除，随着温度升高，小黑瓢虫产卵前期显著缩短（图4A和图5），表明温度影响了小黑瓢虫滞育发育的速度和滞育持续时间，低温有利于滞育持续，而高温有利于滞育解除。

光周期是诱发昆虫成虫滞育的主导因子[17]。许多长日照反应型昆虫如括号瓢虫Hippodamia parenthesis[31]、锚斑长足瓢虫Hippodamia convergens[31]、多异瓢虫Hippodamia variegata[31]和异色瓢虫[32]均在短光照诱导下进入生殖滞育。在短光照（12 h）条件下饲养异色瓢虫成虫，所有的雌虫都会出现生殖滞育，而在长日照（18 h）条件下，雌虫表现出稍低的滞育倾向[32]。光周期的数量反应是指昆虫可以识别不同的光照时长，并相应产生不同的滞育效果，一般通过测定滞育率和滞育深度来表述这种效果[24]。据相关文献报道，许多以成虫滞育的昆虫都会产生光周期的数量反应，如光周期16L:8D仅诱导15%～19%的括号瓢虫雌虫进入滞育，而光周期12L:12D和10L:14D会诱导100%雌虫滞育[31]。本研究表明光周期是影响小黑瓢虫滞育过程中的主导因素。短光照对小黑瓢虫滞育的诱导有促进作用（图 3）。小黑瓢虫滞育持续时间随滞育诱导的光照时长缩短而延长（图4）。锚斑长足瓢虫[31]、多异瓢虫[31]在12L:12D和10L:14D时，雌虫生殖滞育持续时间均显示出对类似的光周期数量反应。当异色瓢虫成虫被饲养在 18L:6D和12L:12D条件下，发现短光照（12 h）的雌虫产卵率明显下降，产卵前期也明显变长[33]。不同光照时长诱导的滞育持续时间不同，这种变化和可塑性是昆虫为了生存而采取的适应策略[34]。同时这种表型的可塑性可能是为了适应不断变化的环境因素[35]，不仅利于物种繁衍，而且为物种的生物学多样性提供保障。光周期也影响小黑瓢虫滞育的解除，滞育小黑瓢虫对光周期存在敏感性。同一温度，长光照下小黑瓢虫滞育解除的速度明显快于短光照的；短光照则保持小黑瓢虫滞育（图 5）。其他昆虫也有类似现象，如长光照促使冬滞育七星瓢虫恢复产卵[36]；短光照诱导牧草盲蝽Lygus hesperus成虫冬滞育，一旦环境条件有利，这些昆虫就会恢复到活跃的繁殖状态[37]。有些昆虫的滞育解除和光周期无关，如褐束盲蝽Pilophorus gallicus，虽然光周期9L:15D诱导卵冬滞育，但是其滞育解除需要长时间暴露在低温下，且在低温6 ℃环境中暴露的时间越长，其孵化时间越短[38]。此外，不同昆虫冬滞育的光周期反应会随着地理纬度的变化而变化[39]，如蒙大拿果蝇Drosophila montana[40]雌虫在短光照诱导下进入生殖滞育，其滞育诱导的临界光照时长显示出强烈的纬度变化，纬度每下降5度，平均减少1 h。由于滞育行为具有复杂性，所以需根据具体情况进行研究判别。

总结本研究和文献分析的结果得出结论，低温和短光照引起小黑瓢虫滞育的发生；低温和短光照保持小黑瓢虫滞育的持续；高温和长光照促进小黑瓢虫滞育的解除。本研究结果将为小黑瓢虫的人工繁殖和释放应用、以及对滞育机理的深入研究提供参考。