张宇豪

（福建师范大学生命科学学院 福建福州 350117）

榕树属于荨麻目桑科，全世界约有榕属植物750 种。在热带森林中，榕树作为“基石”物种，所形成的花序为许多动物提供食物来源。榕树为隐头花序，其花着生在花序轴膨大内凹形成的中空花序托内。超过一半的榕树是雌雄异株，雄性和雌性的功能分别属于不同的个体，根据其培育幼虫或产生种子的功能，分为雌雄株。雄株结雄果，果内生长瘿花和雄花，瘿花为特化的雌花，几乎不形成种子，花柱较短且直，柱头为喇叭状，有利于传粉榕小蜂产卵。雌株结雌果，果内生长大量雌花，花柱较长且弯曲，柱头不呈喇叭状，传粉榕小蜂难以产卵到子房，雌花授粉后逐渐发育为种子。而在雌雄同株的榕树，隐头花序内同时生长雌花、瘿花和雄花，同一花序内可以同时产生种子和传粉蜂后代。

1 榕树与榕小蜂

1.1 榕树与传粉榕小蜂的互惠共生

榕树隐头花序雌、雄花成熟间隔几周到数月之间，雄花成熟时雌花已枯萎，先熟的雌花不会得到同一花序雄花产生的花粉。榕树仅能由花序内羽化出飞的传粉榕小蜂携带花粉离开花序，寻找新的雌花期花序，通过苞口通道进入，为雌花授粉。

榕树-榕小蜂系统一直是互利共生行为的最佳题材之一，几乎所有的榕树都与一种传粉榕小蜂专性互利共生，在长期的演化中，两者在形态和结构上相互适应。如榕树的隐头花序在雌花期苞口开放，为了确保花序成熟时传粉榕小蜂恰好到达，花序会散发出特定种类的挥发物，这些挥发物只会在雌花期的时候吸引特定种类的传粉榕小蜂到来[1]。待榕小蜂进入后，花序苞口闭合，为榕小蜂提供了传粉和产卵的环境。而传粉榕小蜂也进化出了花粉刷和花粉袋，在榕果中主动收集和散布花粉，提高传粉效率。基于种群繁衍的策略，在榕果中，榕小蜂先产卵，后传粉，先在柱头平面上搜索合适的子房，然后用细长的产卵针通过柱头和花柱快速将卵产在珠心和珠被间。

1.2 榕-蜂共生系统中的非传粉榕小蜂

除了传粉者之外，在已发现的榕-蜂共生系统中，大多数都有非传粉榕小蜂（下文简称NPFWS）参与，数量从1～36 种不等。它们将卵产在榕果中，依赖花序繁殖后代却几乎从不为雌花传粉。NPFWS 通常在果外产卵，雌蜂停留在花序上，用触角敲击花序果壁，当找到适宜的产卵位点后，用长的产卵针插入花序，将卵产在子房中。少数的NPFWS 如欺骗性小蜂可进入花序产卵，它们和传粉榕小蜂一样通过柱头、花柱将卵产在珠心珠被间。

这些非传粉蜂根据其营养获取方式可以分为三类：造瘿蜂（gall-maker）、寄生蜂（hyperparasitic）和寄居蜂（inquiline）。造瘿蜂诱导雌花子房异常增殖成虫瘿，以虫瘿内组织为食；寄居蜂无法诱导出虫瘿，其卵产于造瘿蜂的虫瘿，与造瘿蜂后代争夺营养，最终导致造瘿蜂后代死亡；寄生蜂将卵产于虫瘿内的幼虫虫体中，以幼虫和植物组织为食。NPFWS 种类众多，产卵时间跨度极大，最早在花序尚处于总苞片包裹的雌前期时，已有造瘿蜂将卵产在雌花子房，早期生长的虫瘿通常可以占据更好的生态位，获得更多养分和更好的发育。在造瘿蜂产卵后寄生蜂和寄居蜂就陆续找到花序，将卵产在造瘿蜂诱导成的虫瘿中，这个过程最晚一直持续到间花期。同一花序在不同时期被多种榕小蜂产卵，不同种榕小蜂发育期存在差别，但无论在什么时期产卵，当花序成熟苞口苞片松动后，花序内榕小蜂几乎都在同一时期羽化。在等待传粉榕小蜂雄蜂在苞口开辟通道后，陆续出飞。

2 各类NPFWS 对榕树花序种子形成的影响

在花序发育过程中，NPFWS 也在花序中产卵，NPFWS种类众多，产卵期分化明显。NPFWS 数量在群落中有较高的比例，能够进入花序产卵的非传粉榕小蜂和果外产卵的非传粉榕小蜂都不会主动为雌花授粉，而是产卵在子房形成虫瘿。花序内雌花数量有限，每一朵雌花被诱导成虫瘿便少了一个可以发育为种子的子房。寄生蜂和寄居蜂虽然不会将可能发育为种子的子房诱导为虫瘿，但也存在啃食种子的情况，直接减少种子产量。榕树-榕小蜂群落关系复杂，其中各类NPFWS 对种子的产出影响，一直是榕蜂共生关系研究的热点。

2.1 果外产卵的造瘿蜂

在榕-蜂共生系统中，造瘿的NPFWS 通常会抑制种子的产出，多种榕树的研究表明，Idarnes属、Critogaster属和Aepocerus属通过直接影响种子产量或与种子发育竞争资源的方式对种子的产量造成负面影响[2]；对大叶榕的研究表明，Epichrgsomallinae 亚科的NPFWS 在夏季种群占优势时，种子结实率会降低[3]。NPFWS 不同的繁殖策略不同所造成的影响程度亦不同，在雌花授粉前产卵的NPFWS 有更多的雌花可以选择，并且早期生长可以在榕果空间中占据有利的位置。

张凤萍等人对钝叶榕的研究发现，雌花期以前产卵的造瘿蜂Walkerellasp.、Micranisasp.、Sycophilomorphasp.均能诱导产生坚硬的大型虫瘿，会使榕果内本应形成种子的子房因为缺少营养和生长空间而发育失败，降低种子产量；lucie conchou 对F.guianensis的研究也发现了，当造瘿蜂Aepocerussp.、Ficicolasp.存在时，种子数量显著减少[4]。在细叶榕中的一种雌前期产卵的造瘿蜂Meselatus bicolorChen 的研究表明，大部分M.bicolor虫瘿发育的榕果中没有种子形成，M.bicolor能够完全阻止种子的生长；细叶榕另一种造瘿蜂Odontofroggatiagalili的研究表明，细叶榕种子数量随O.galili虫瘿数量的增加而减少，O.galili对细叶榕种子的影响显著。这一类早于传粉榕小蜂产卵的NPFWS 对种子的减少表现在占用子房、掠夺榕果资源上。

但在高山榕的研究中认为，早于传粉榕小蜂产卵的Sycophilomorphasp.，并不会影响种子数量；在聚果榕的研究中也表明，产卵期较长的造瘿蜂Platyneura mayi在雌前期产卵对种子产出影响不显著，而当P.mayi于间花期产卵时，对种子产出影响显著（徐法建，2007），可能是造瘿蜂将卵产在授粉的雌花中，因而直接减少了种子的产出。

2.2 寄生蜂与寄居蜂

寄生蜂与寄居蜂在造瘿蜂产卵后将卵产在造瘿蜂的虫瘿内，大多在间花期产卵。在对聚果榕多种寄生蜂的研究表明，寄生蜂对种子产出没有显著影响；对高山榕寄生蜂Sycophilomorphasp.的研究表明，Sycophilomorphasp.与种子数量没有显著负相关；对F.guianensis 的研究表明，寄生蜂physothoraxsp.对种子的产出没有影响。

2.3 欺骗性小蜂

部分榕树存在欺骗性小蜂，这些欺骗性小蜂虽然和传粉榕小蜂同样进入果内产卵，但不具花粉刷和花粉袋，不会主动为雌花授粉。在目前，对多种欺骗性小蜂研究结果均表明，欺骗性小蜂的数量增多时，榕果种子的产出明显减少。

2.4 啃食种子的NPFWS

除了上述几种类型外，还有一部分NPFWS 会直接啃食种子，称为种子捕食者（seed predators）。早有研究表明寄生于榕果的小蜂可能会啃食授粉的胚珠，而使种子数量减少；在对F.citrifolia的研究发现，Idarnes carme物种群体雄性幼虫有时会以种子作为食物；细叶榕中也发现了Philotrypesis taiwanensi偏好将卵产在已授粉的子房中，专以种子为食。榕树不会通过化学防御的方式制裁这类种子捕食者，因为化学防御可能会损害其传粉者。

3 结语

在榕-蜂共生系统中，寄生蜂和寄居蜂对花序的种子产出无影响或影响不显著；造瘿蜂和种子数量的关系总体表现为负相关，但也存在一定的不确定性，特别是在传粉前、后产卵差别明显；而欺骗性小蜂会让更多的雌花得不到授粉而无法发育为种子；种子捕食者则会直接减少种子的数量。在榕-蜂共生系统漫长的进化历史中，榕树、传粉榕小蜂、NPFWS 三者相互作用，维持了群落的稳定性。失去传粉榕小蜂的榕-蜂共生系统，花序无法完成发育，NPFWS 幼虫也会死在花序中；缺失NPFWS 的榕-蜂共生系统，传粉榕小蜂产卵范围扩大。因此NPFWS 在占用子房的同时，也帮助花序限制了传粉榕小蜂的产卵范围，从而帮助稳定了榕-蜂共生关系。这些结果都强调了在榕果产生种子的研究中NPFWS 的重要性。