关宇梁 尹新明 李宁侠 席玉强

摘    要：双翅目叶蝇科真叶蝇亚科真叶蝇属成虫触角第1鞭节和下颚须极度膨大，其表面感受器的形态和功能缺乏系统研究。为了明确其超微结构、类型和分布情况，利用扫描电子显微镜对该属2个代表种，黑三角真叶蝇和广西真叶蝇的成虫触角感受器和下颚须感受器的超微形态结构进行观察和研究。结果表明，这2种叶蝇种类触角感受器种类基本相同，且雌雄无太大差别，共存在5种感受器，分别为毛形感器、锥形感器I、锥形感器II、刺形感器和鬃形感器;下颚须具4种感受器，分别为毛形感器、刺形感器、锥形感器II和鬃形感器。对两种真叶蝇的触角和下颚须各种感受器的形态、分布特点进行了描述，并对其功能进行了一定的探讨，感受器种类无太大差别，仅数量和分布有所差别。

关键词：黑三角真叶蝇;广西真叶蝇;触角;下颚须;感受器

中图分类号：Q969.464.6         文献标识码：A           DOI 编码：10.3969/j.issn.1006-6500.2021.05.017

Abstract：The genus Phyllomyza of subfamily Phyllomyzinae with extremely enlarge first flagellomere and palpus， the morphology and function of the sensilla are poorly known. Therefore， the external form， types and distribution of sensilla on the antennae and palpus of Phyllomyza peceusa and Phyllomyza guangxiensis were observed by scanning electron microscope. In this study， we described the ultra-morphology of sensilla on the adult antennae and palpus. Five types of antennae sensilla were found： sensilla trichodea， sensilla basiconica type I， sensilla basiconica type II， sensilla chaeticaand sensilla achaetiea. Meanwhile， there were four types of palpus sensilla，including sensilla trichodea， sensilla chaetica， sensilla basiconica type II and sensilla achaetiea. The morphology and distribution of the various receptors of antennae and paplus of the two species were described. Moreover， their functions were discussed. We found there was no difference of the sensilla types between antenna and palpus except for the numbers and distribution.

Key words： Phyllomyza peceusa; Phyllomyza guangxiensis; antenna; palpus; sensilla

地球上昆蟲种类繁多，昆虫通过觅食、寻找栖息地、防御、繁殖等行为完成生命活动，大多数昆虫通过求偶、交配、产卵完成世代的繁衍，而昆虫的这些活动都需要感受器协助才能完成。感受器是昆虫体壁特化的一部分表皮，是对周围环境和内部各种刺激产生反应的重要结构，它们与神经系统一起控制和调节昆虫的行为[1]。昆虫体表感受器是维持其正常生命活动的重要器官，触角和口器是感受器分布最集中的结构[2-3]，其表面具有种类繁多的感受器。利用扫描电镜、透射电镜对昆虫感受器超微结构观察的研究越来越普遍，这对昆虫形态分类和昆虫行为等方面的研究起到了促进作用。不同昆虫的感受器种类和功能也有不同，同一感受器的基本形态和功能有相似之处。昆虫感受器的研究对掌握昆虫行为具有重要作用。

随着对双翅目昆虫感受器研究的不断深入，有关双翅目昆虫触角感受器的研究报道逐渐增多，已有研究表明，双翅目昆虫的触角感受器常见的有毛形感受器（sensilla trichodea， ST）、刺形感受器（sensilla chaetica， SCh）、腔锥形感受器（sensilla basieoniea， SB），偶见瓶形感受器（sensilla doleiform， SD）和栓锥形感受器（sensilla styloconic， SS），但这些研究多数集中在有瓣蝇类，而无瓣蝇类的触角感受器研究较少[4-11]。

真叶蝇属（Phyllomyza）隶属于叶蝇科（Milichiidae）真叶蝇亚科（Phyllomyzinae），其幼虫腐生，部分种类成虫具有适蚁性，能够与蚂蚁“和睦共处”，有些种类还具有盗寄生性习性，能够取食猎蝽、蜘蛛等捕获的猎物[12-13];有些种类是蜡花属植物的传粉昆虫。真叶蝇属昆虫具有发达的触角第一鞭节和下颚须，这是其他近缘科种类不具有的形态特征。研究这些特殊的特征，为进一步探索本属昆虫的行为机制提供依据。本研究利用扫描电子显微镜观察了真叶蝇属2个代表种：黑三角真叶蝇（Phyllomyza peceus）和广西真叶蝇（Phyllomyza guangxiensis）成虫的触角和下颚须感受器，描述了2种真叶蝇感受器的形态、种类、数量及分布，分析感受器的生理功能，对进一步探讨叶蝇科昆虫的生物学习性提供理论基础。

1 材料和方法

1.1 供试材料

1.1.1 供试虫源 本研究所用虫源均为95%酒精浸泡标本。黑三角真叶蝇标本采自陕西柞水营盘镇，广西真叶蝇标本采自广西防城港上思县。

1.1.2 供试仪器 扫描电镜：FEI公司生产的Quanta 200F;临界点干燥仪为德国徕卡公司生产的EM CPD300。

1.2 试验方法

1.2.1 扫描电镜的样品制备与观察 取触角完整的2种叶蝇雌雄虫各10头，在放大镜下用镊子、剪刀将触角和下颚须完整取下，用超声清洗仪清洗3 mins，蒸馏水清洗3次;然后用KI导电液处理12 h，蒸馏水清洗3次，每次15 mins;随后用50%，70%，80%，95%，100%梯度乙醇脱水，每个梯度15 mins;临界点干燥，紧接着粘样，使用双面到点胶带将触角和下颚须按背面、侧面和腹面3个角度粘在样品台上，采用离子溅射器喷金。用QUANTA 200F扫描电子显微镜下在15-20 kV加速电压下观察、拍照。感受器的鉴别、命名和描述依照参考文献[4-6，9]。

1.2.2 数值计量方法 各类型感受器的数量在扫描电镜下进行观察计数，感受器的基部直径、整体长度利用游标卡尺测量出数值，通过缩放比例换算出实际数值。用SPSS数据分析软件进行数据统计分析。

2 结果与分析

2.1 触角形态特征

黑三角真叶蝇（图1-A）和广西真叶蝇（图2-A）触角均为具芒状，着生于头部颜面中部，由柄节、梗节和鞭节组成，柄节较短，梗节稍长，鞭节极度膨大，鞭节外侧着生特长的触角芒。

黑三角真叶蝇触角全长约293～298 μm，柄节长40～43 μm，梗节长98～100  μm，鞭节长150～153 μm。柄节、梗节和鞭节基部均稍窄，端部较宽，鞭节几乎呈矩形。

着生在鞭节外侧的触角芒长570～575 μm，分为3节，第1节极短，第2节长50～53 μm，第3节长523～525 μm（图1-B）。雌虫和雄虫无显著差异。

广西真叶蝇触角全长约295～299 μm，柄節长40～43 μm，梗节长95～98 μm，鞭节长160～162 μm。柄节、梗节和鞭节基部均较窄，端部较宽，鞭节呈不规则四边形。着生在鞭节外侧的触角芒长580～585 μm，分为3节，第1节极短，第2节长48～52 μm，第3节长530～533 μm（图2-B）。雌虫和雄虫无显著差异。2.2 下颚须形态特征

黑三角真叶蝇和广西真叶蝇下颚须均为不规则长椭圆形，着生于颊下面。

黑三角真叶蝇下颚须不规则长椭圆形，全长约265 μm，基部较窄，端部宽，钝圆形（图1-G）。

广西真叶蝇下颚须呈规则的长椭圆形，全长约253 μm，基部和端部稍窄，中部最宽（图2-G）。

2.3 触角感受器的种类、形态和分布

2.3.1 黑三角真叶蝇触角感受器 黑三角真叶蝇雌雄两性成虫触角具相同的4种感受器，分别为毛形感器（ST）、刺形感器（SCh）、鬃形感器（sensilla achaetiea， SA）、锥形感器II（sensilla basiconica type II， SBII），4种感器主要分布在鞭节，柄节和梗节多为鬃形感器，少量刺形感器，无柱形感器分布（表1）。

毛形感器（ST）：是黑三角真叶蝇触角上分布最广、数量最多的感受器。细长，较直，中部有一定弧度，表面有纵沟，长度约11.8～13.1 μm，基部直径2.5～3.2 μm，广泛分布于触角鞭节（图1-F）。

刺形感器（SCh）：主要分布在鞭节，梗节的中部及端部，柄节的端部，粗壮，端部尖，基部粗，着生在表皮毛窝中，表面有纵沟，长度约14.9～17.2 μm，基部直径约3.9～4.8 μm;梗节处着生1根特别长，约179 μm，基部直径约3.5 μm（图1-C，图1-D和图1-F）。

鬃形感器（SA）：主要分布在柄节和梗节，鞭节少量分布。细长，较直，端部尖，基部宽大，着生在表皮，表面光滑，长度约15.8～18.9 μm，基部宽约2.8～3.3 μm（图1-C和图1-D）。

锥形感器II（SBII）：主要分布于鞭节，柄节和梗节无分布。细长圆柱形，端部钝圆形，基部到端部几乎一样宽，表面光滑，基部着生处稍隆起，且与隆起处有明显的环状凹痕。全长约8.9～11.8 μm（图1-F）。

2.3.2 广西真叶蝇触角感受器 广西真叶蝇雌雄两性成虫触角具相同的5种感受器，分别为毛形感器（ST），锥形感器I（sensilla basiconicatype I， SB I），锥形感器II（SB II），刺形感器（SCh），鬃形感器（SA）。5种感器主要分布在鞭节，柄节和梗节多为鬃形感器（SA），少量刺形感器（SCh），无柱形感器分布（表2）。

毛形感器（ST）：是广西真叶蝇触角上分布最广、数量最多的感受器。细长，端部较尖，表面有纵沟，长度约22.8～24.1 μm，基部直径2.6～2.8 μm，广泛分布于触角鞭节（图2-E和图2-F）。

锥形感器I（SB I）：主要分布在鞭节，端部钝圆，基部较粗壮，基部着生处有隆起，且隆起着生于凹陷的表皮窝里，表面光滑，长度约19.2～22.3 μm，基部直接约2.6～3.1 μm（图2-F）。

锥形感器II（SBII）：主要分布于鞭节，柄节和梗节无分布。长圆柱形，端部钝圆形，基部稍宽，表面光滑，基部着生处稍隆起， 且与隆起处有明显的环状凹痕，隆起着生的表皮无凹陷。全长约5.3～7.8 μm（图2-E和图2-F）。

刺形感器（SCh）：主要分布在梗节的中部及端部，柄节的端部，粗壮，端部尖，基部粗，着生在表皮毛窝中，表面有纵沟，长度约24.9～39.2 μm，基部直径约2.7～4.6 μm;梗节具1根特别长，约249 μm，基部直径约6.1 μm（图2-C和图2-D）。

鬃形感器（SA）：主要分布在柄節和梗节，鞭节基部。较直，端部尖，基部宽大，着生在表皮，表面光滑，长度约6.8～8.7 μm，基部宽约1.5～2.3 μm（图2-C）。

2.4 下颚须感受器的种类、形态和分布

2.4.1 黑三角真叶蝇下颚须感受器 黑三角真叶蝇雌雄两性成虫触角具4种相同的感受器，分别为毛形感器（ST），刺形感器（SCh），锥形感器II（SBII），鬃形感器（SA），4种感器分布于整个下颚须。刺形感器数量较少，主要分布于端部和边缘，而毛形感器数量最多（图1-G）。

毛形感器（ST）：是下颚须上分布最广、数量最多的感受器。细长，较直，表面具纵沟，长度约10.5～14.2 μm，基部直径2.3～4.1 μm（图1-H）。

刺形感器（SCh）：主要分布于下颚须端部，中部有少量分布，粗壮，端部尖，基部粗，表面有纵沟，长度约14.9～17.2 μm，基部直径约3.9～4.8 μm;着生在表皮隆起的毛窝中，毛窝直径约2.9～3.5 μm，高约4.6～5.5 μm（图1-H）。

锥形感器II（SBII）：分布于整个下颚须。细长圆柱形，端部钝圆形，基部到端部几乎一样宽，表面光滑，基部着生处稍隆起。全长约6.6～10.8 μm（图1-H）。

鬃形感器（SA）：主要分布于近边缘处。较直，端部尖，基部宽大，着生于表皮，表面较光滑，长度约5.8～7.0 μm，基部宽约1.1～2.2 μm（图1-H）。

2.4.2 广西真叶蝇下颚须感受器 广西真叶蝇雌雄两性成虫触角具4种相同的感受器，分别为毛形感器（ST），刺形感器（SCh），锥形感器II（SBII），鬃形感器（SA），4种感器分布于整个下颚须（图2-G）。毛形感器数量最多，刺形感器数量最少。

毛形感器（ST）：是下颚须上分布最广、数量最多的感受器。细长，较直，端部尖锐，表面具纵沟，长度约14.5～16.8 μm，基部直径2.7～4.6 μm（图2-H和图2-I）。

刺形感器（SCh）：主要分布于下颚须端部，中部有少量分布，粗壮，端部尖，基部粗，表面有纵沟，长度约13.9～18.2 μm，基部直径约2.8～4.6 μm;着生在表皮隆起的毛窝中，毛窝直径约2.6～3.8 μm，高约4.2～5.9 μm（图2-H和图2-I）。

锥形感器II（SB II）：分布于整个下颚须。细长圆柱形，端部钝圆形，基部到端部几乎一样宽，表面光滑，基部着生处稍隆起。全长约7.9～12.3 μm（图2- H和图2-I）。

鬃形感器（SA）：主要分布于近边缘处。较直，端部尖，基部宽大，着生于表皮，表面较光滑，长度约6.1～7.8 μm，基部宽约1.3～2.6 μm（图2 -I）。

3 结论与讨论

黑三角真叶蝇和广西真叶蝇在触角感器的种类上变化不大，且雌、雄间差别不大，仅广西真叶蝇有锥形感器I。这两种叶蝇的触角感器类型与其他双翅目无瓣类相比[5-6，8-9，11，14-15]，有非常发达的刺形感器，着生在表皮高高隆起的毛窝中，非常粗壮，表面有纵沟，端部较尖。刺形感器几乎直立于触角表面，较其他类型感器稍高，能够第一时间触碰到植物或猎物，因此具有感受机械刺激的功能[4]。分布于触角鞭节的锥形感器I和锥形感器II，表面均光滑，无纵纹，其主要区别在于锥形感器II着生处表皮隆起，且与之相连处有明显的环状凹陷，隆起着生处的表皮无凹陷;而锥形感器I则是感器基部着生处与隆起无环状凹陷，且隆起着生于表皮凹陷窝内。锥形感器仅大小、数量不同，外部结构无太大差别。

与叶蝇科昆虫系统关系最近的是秆蝇科，同属于鸟蝇总科。与秆蝇科相比，这两个种缺少蒲姆氏鬃;秆蝇科触角鞭节未膨大，且鞭节上毛形感器不及叶蝇科昆虫的数量多;秆蝇科触角上的柱形感器，从外部形态来看，与叶蝇科触角的锥形感器是同种感器;其他感器类型基本一致，只是在数量、分布有所差别[5]。

下颚须极度膨大在其他无瓣蝇类中并不多见，这可能与叶蝇科的觅食、求偶等行为有着紧密的联系。叶蝇科真叶蝇属中不同种类下颚须均膨大，但形状、大小不同。从这两种真叶蝇下颚须超微结构来看，其感受器的种类差别不大，只是在数量，分布的位置，尺寸大小不同，由此可见，尽管下颚须形状不同，但其承担的功能大致相同。由于下颚须极度膨大这一特征并不多见，因此对其进行超微结构的观察，为进一步了解和掌握其行为特征提供一定的依据。

参考文献：

[1] 余海忠. 昆虫触角感受器研究进展[J]. 安徽农业科学， 2007， 35（14）： 4238-4240， 4243.

[2] SCHNEIDER D. Insect antennae[J]. Annual Review of Entomology， 1964， 9： 103-122.

[3] ZHAO L， DAI W， ZHANG C， et al. Morphological characterization of the mouthparts of the vector leafhopper Psammotettix striatus （L.） （Hemiptera： Cicadellidae）[J]. Micron， 2010， 41（7）： 754-759.

[4] 马瑞燕， 杜家纬. 昆虫的触角感器[J]. 昆虫知识， 2000， 37（3）： 179-183.

[5] 周志军， 王世贵. 稻小秆蝇触角感受器的超微结构研究[J]. 生物学杂志， 2005， 22（4）： 14-15.

[6] ARZUFFI R， ROBLEDO N， VALDEZ J. Antennal Sensilla of Toxotrypana curvicauda （Diptera： Tephritidae）[J]. Florida Entomologist， 2008， 91（4）： 669-673.

[7] SMALLEGANGE R C， KELLING F J， DEN OTTER C J. Types and numbers of sensilla on antennae and maxillary palps of small and large houseflies， Musca domestica （Diptera， Muscidae）[J]. Microscopy Research and Technique， 2008， 71（12）： 880-886.

[8] CASTREJ？譫N-G？譫MEZ V R， ROJAS J C. Antennal sensilla of Anastrepha Serpentine（Diptera：Tephritidae）[J]. Annals of the Entomological Society of America， 2009， 102（2）： 310-316.

[9] ZHANG G N， HULL-SANDERS H， HU F， et al. Morphological characterization and distribution of sensilla on maxillary palpi of six Bactrocera fruit flies（Diptera：Tephritidae）[J]. Florida Entomologist， 2011， 94（3）： 379-388.

[10] 白鳳君， 任宏伟， 陆宇燕， 等. 弯叶侧蝇触角感受器的超微结构观察[J]. 沈阳师范大学学报（自然科学版）， 2012， 30（1）： 98-101.

[11] 蔡俊， 杨红霞， 吴启松， 等. 南瓜实蝇触角超微结构观察及其与桔小实蝇触角形态的比较[J]. 环境昆虫学报， 2014， 36（3）： 359-364.

[12] ROBINSON M H， ROBINSON B. Associations between flies and spiders： bibiocommensalism and dipso-parasitism[J]. Psyche： A Journal of Entomology， 1977， 84（2）： 150-157.

[13] SIVINSKI J， STOWE M. A kleptoparasitic cecidomyiid and other flies associated with spiders[J]. Psyche： A Journal of Entomology， 1980， 87（3-4）： 337-348.

[14] 杜迎刚， 季清娥， 陈家骅， 等. 橘小实蝇触角感器超微结构及蛋白感受功能[J]. 福建林学院学报， 2008， 28（3）： 229-232.

[15] 栾添， 高毅， 尚利娜， 等. 长白山区5种访花食蚜蝇触角感受器的扫描电镜观察[J]. 吉林农业大学学报， 2012， 34（1）： 42-47.