杜广祖 胡永亮 陈华燕 王春娅 史爱民 陈斌

摘要：【目的】明确在云南省瑞丽市玉米田间发现的一种寄生于草地贪夜蛾卵块的黑卵蜂种类，为其人工扩繁及利用本地寄生蜂等天敌开展草地贪夜蛾生物防治提供理论依据。【方法】2020年7—9月，选择云南省瑞丽市德宏热带作物研究所基地的玉米田，采用普查方法调查寄生于草地贪夜蛾卵块的黑卵蜂寄生率，在人工气候箱中建立黑卵蜂实验种群，通过体视显微镜观察其形态特征，结合分子生物学方法对其进行种类鉴定，并分析其在室内对斜纹夜蛾卵粒的寄生率和寄生后的羽化率。【结果】通过形态学特征观察及分子生物学方法鉴定，将寄生于玉米田草地贪夜蛾卵块的黑卵蜂确定为夜蛾黑卵蜂（Telenomus remus Nixon），其在遗传上与巴基斯坦种群（T._remus_Pakistan_ KY835081）更接近。在田间观察的15 d中，夜蛾黑卵蜂对草地贪夜蛾的卵块寄生率和卵粒寄生率有2 d均为0，其余各观察日的卵块寄生率和卵粒寄生率中最低均为57.1%，最高分别为100.0%和99.9%，平均分别为84.7%和83.6%。室内养殖观察结果表明，夜蛾黑卵蜂对斜纹夜蛾卵块的平均寄生率在95.00%以上，寄生后的平均羽化率为70.91%。【结论】在云南省瑞丽市玉米田间发现寄生于草地贪夜蛾卵塊的黑卵蜂经鉴定为夜蛾黑卵蜂，在自然条件下对草地贪夜蛾寄生效果较好，具有开发为防控田间草地贪夜蛾种群天敌寄生蜂的潜力。

关键词： 夜蛾黑卵蜂;形态特征;分子生物学鉴定;草地贪夜蛾;云南省瑞丽市

中图分类号： S476.3;S435.13                           文献标志码： A 文章编号：2095-1191（2021）03-0619-07

Morphological characteristics and molecular identification of egg parasitoids（Telenomus remus Nixon） of Spodoptera frugiperda Smith from maize field

DU Guang-zu1， HU Yong-liang2， CHEN Hua-yan3， WANG Chun-ya4，

SHI Ai-min4， CHEN Bin1*

（1College of Plant Protection， Yunnan Agricultural University， Kunming  650201， China; 2Dehong Institute of Tropical Agriculture in Yunnan Province， Ruili， Yunnan  678600， China; 3School of Life Sciences，Sun Yat-sen University， Guangzhou  510275， China; 4Yunnan Hengcao Biotechnology Limited Company， Kunming  650217， China）

Abstract：【Objective】Identified the species of Telenomus sp. that was parasitic on Spodoptera frugiperda Smith in maize field in Ruili， Yunnan， in order to provide theoretical basis for artificial propagation of the Telenomus sp.species and using local natural enemies such as local parasitic wasp in the biological control of S. frugiperda. 【Method】The parasitic rate of Telenomus sp. was investigated in a maize field which belonged to Dehong Institute of Tropical Agriculture in Ruili，Yunnan，from July to September 2020. In the artificial climate box， Telenomus sp. test population was established， observed the morphological characteristics of the Telenomus sp. through the body visual microscope， identified the species in combination with molecular biology methods， and analyzed the parasitism rate and eclosion rate of Telenomus sp. after parasitism of S. litura. 【Result】The Telenomus sp. that was parasitic on S. frugiperda was identified as Telenomus remus Nixon by morphological characteristics and molecular biological methods. It was genetically more similar to the Pakistani population （T._remus_Pakistan_KY835081）. In the 15 d of field observation， the egg mass parasitism rate and egg particle parasitism rate of T. remus to S. frugiperda were 0 on 2 d. The lowest egg mass and egg particle parasitism rate on the other observation days were 57.1%. The highest parasitic rate of T. remus were 100.0% and 99.9%，respectively. The average parasitism rate of S. frugiperda egg mass and egg granulation was respectively 84.7% and 83.6%. The results of indoor culture observation showed that the average parasitic rate of T. remus to S. frugiperda egg mass was more than 95.00%，and the average eclosion rate of T. remus to S. frugiperda was 70.91%. 【Conclusion】The Telenomus sp.which was found from maize field in Ruili， Yunnan is identified as T. remus Nixon，and the parasitism effect is good unedr natural condition. It has the potential to develop and utilize the local T. remus Nixon for the control of S. frugiperda population in the field.

Key words： Telenomus remus Nixon; morphological characteristics; molecular biological identification; Spodoptera frugiperda Smith; Ruili，Yunnan

Foundation item： National Key Research and Development Program of China（2019YFD0300105）; Yunnan Agricultural Joint Project（2017FG001（-083），201701YC0024）

0 引言

【研究意义】草地贪夜蛾（Spodoptera frugiperda Smith）又称秋粘虫、伪粘虫，隶属于鳞翅目（Lepidoptera）夜蛾科（Noctuidae）灰翅夜蛾属（Spodoptera），是一种食性杂、繁殖速度快、控制难度大的跨国迁飞性农业害虫（Johnson，1987;郭井菲等，2019）。我国于2018年12月11日发现该虫从缅甸迁入（Sun et al.，2019），至2019年10月已在我国26个省、（自治区、直辖市）发生危害（姜玉英等，2019）。据专家预测，自2020年起该虫将在我国长江流域、黄河流域和东北小麦和玉米等重要农作物主产区发生为害，严重威胁我国的粮食安全（吴孔明，2020）。据报道，草地贪夜蛾的自然控制天敌很多，如夜蛾黑卵蜂（Telenomus remus Nixon）（赵旭等，2020）、蠋蝽（Arma chinensis）（唐艺婷等，2019a）、益蝽（Picromerus lewisi）（唐艺婷等，2019b）和叉角厉蝽（Eocanthecona furcellata）（潘应拿等，2020）等。夜蛾黑卵蜂的形态特征最早由Nixon根据保存于马来西亚吉隆坡的标本描述发表（Nixon，1937），本研究课题组在云南省瑞丽市玉米田发现了黑卵蜂寄生草地贪夜蛾卵块现象，但至今未开展深入研究。因此，调查云南省瑞丽市自然寄生草地贪夜蛾卵块的黑卵蜂种类，对各地草地贪夜蛾的生物防控具有重要意义。【前人研究进展】目前，我国对草地贪夜蛾的防治策略为化学防治与生物防治有机结合，且以化学防治为主。在生物防治方面，我国先后在台湾和广东等地发现夜蛾黑卵蜂可寄生灰翅夜蛾（Spodoptera）的多个种，如斜纹夜蛾[S. litura（Fabricius）]和甜菜夜蛾[S. exigua（Hübner）]等（Chou，1987;唐雅丽等，2010）。草地贪夜蛾入侵我国后，最早在广东省的广州和佛山市发现夜蛾黑卵蜂寄生其卵块，田间自然寄生率达30%～50%（Liao et al.，2019），随后香港、贵州和海南等地均发现夜蛾黑卵蜂寄生草地贪夜蛾卵块现象（李志刚等，2019;卢辉等，2019;宁素芳等，2019;唐继洪等，2020）。国内外利用不同寄生蜂对草地贪夜蛾进行防治方面均取得了进展，如美洲最早将夜蛾黑卵蜂用作生物防治寄生蜂（Carneiro et al.，2009;Pomari et al.，2013）;汤印等（2020）研究发现在云南省瑞丽市德宏州玉米和小麦上斯氏侧沟茧蜂（Microplitis similis Lyle）、半闭弯尾姬蜂（Diadegma semiclausum Hellen）和斜纹夜蛾长距姬小蜂（Euplectrus laphygmae Ferriere）等寄生蜂可寄生草地贪夜蛾幼虫，但田间自然寄生率均偏低，分别为12.0%、22.3%和5.3%;楊磊等（2020）报道草地贪夜蛾幼虫的寄生蜂有120多种;赵旭等（2020）研究发现夜蛾黑卵蜂对晚播青储玉米田草地贪夜蛾卵块的寄生率最高可达100.0%，卵粒寄生率在80.0%以上。【本研究切入点】本研究团队在云南省德宏热带农业科学研究所实验基地发现黑卵蜂寄生草地贪夜蛾现象，并通过室内饲养该寄生蜂建立了室内实验种群，但目前对其种类尚不明确。【拟解决的关键问题】采用形态观察和分子生物学鉴定方法，对寄生于玉米田草地贪夜蛾卵块的黑卵蜂种类进行鉴定，并系统调查该寄生蜂在玉米田间的自然寄生率，为其人工扩繁及利用本地寄生蜂等天敌开展草地贪夜蛾生物防治提供理论依据。

1 材料与方法

1. 1 野外调查与样品采集

2020年夏季在云南省瑞丽市云南省德宏热带农业科学研究所（东经97°51′14″，北纬24°01′33″，海拔800 m）科研基地的玉米田开展草地贪夜蛾及其天敌调查，此前均未释放过夜蛾黑卵蜂。发现草地贪夜蛾卵块后，将带卵块的玉米叶片带回实验室进行饲养观察。该玉米田前茬为玉米。

1. 2 寄生蜂实验种群饲养

将草地贪夜蛾卵块单块置于10 cm小试管中，用棉花团封口，放入温度（25±1）℃、光周期L∶D=14 h∶10 h、湿度（75±5）%的人工气候箱中饲养。每日观察卵块孵化情况，先将孵化的草地贪夜蛾幼虫移出置于塑料盒中，添加人工饲料继续饲养至成虫，以确保所采卵块是草地贪夜蛾;卵寄生蜂羽化后，在试管中加入新鲜草地贪夜蛾卵块或斜纹夜蛾卵块供其产卵，继续繁殖后代并建立寄生蜂实验种群。

1. 3 寄生蜂形态和分子生物学鉴定

田间采回寄生蜂卵块羽化的寄生蜂在所提供的新鲜卵块上产卵几天后死亡，取其雌雄蜂各1头，用QIAGEN Blood & Tissue试剂盒（德国）根据无损法提取DNA（Taekul et al.，2014），保留提取过DNA的样品作为凭证标本，供形态鉴定。使用尼康SMZ25体式镜联用DS-Ri 2数码照相系统（日本）对凭证标本进行拍摄，凭证标本保存于中山大学（广州）。

获得全基因组DNA后，使用通用引物（COI-F：5'-CAACATTTATTTTGATTTTTTGG-3'和COI-R：5'-TCCAATGCACTAATCTGCCATATTA-3'）对线粒体基因COI进行PCR扩增（Simon et al.，1994）。PCR反应体系50 ?L：DNA模板1 ?L，上、下游引物（10 ?m/?L）各1 ?L，金牌Mix 45 ?L。反应体系置于Eppendorf的Mastercycler PCR仪进行扩增。扩增程序：94 ℃预变性3 min;94 ℃ 30 s，50 ℃ 30 s，72 ℃ 30 s，进行35个循环;72 ℃延伸5 min，4 ℃保存。PCR产物经1.0%琼脂糖凝胶电泳检测后委托北京擎科新业生物技术有限公司进行纯化并用桑格测序法（Applied Biosysttems 3730XL测序仪，美国）进行双向测序。获得的原始序列在Geneious软件中进行拼接并检查是否含终止密码子，排除假基因。对获得的COI序列与Liao等（2019）所用的部分序列（共16条）进行比对分析。在Geneious软件中用MUSCLE Alignment算法对序列进行并对，并用RAxML构建最大似然法进化树，以近源种Telenomus dolichocerus为根。

1. 4 卵寄生率调查

在田间自然条件下，采用五点取样法调查玉米田块中草地贪夜蛾卵块的寄生率，调查面积约0.33 ha，每个样点调查50株玉米，连续调查15 d。详细记录田块中卵块总数和被寄生的卵块数;将卵块带回实验室，在体视显微镜下观察卵粒总数和被寄生卵粒数;分别计算卵块寄生率（被寄生卵块数/卵块总数×100%）和卵粒寄生率（被寄生卵粒/卵粒总数×100%）。

1. 5 室内寄生率调查

试验在光照培养箱温度（27±1）℃、相对湿度60%～70%、光周期L∶D=14 h∶10 h条件下进行。挑选新鲜（卵壳表面光亮、卵粒饱满）的斜纹夜蛾卵块，计数后放入玻璃试管中，然后按照蜂卵比1∶50分别接入24 h内羽化的夜蛾黑卵蜂雌蜂，并放入滴有1滴10%蜂蜜水的棉条为其提供营养，同时塞好棉塞，标明日期。卵块被寄生24 h后将夜蛾黑卵蜂赶出。寄生3～4 d后每天观察有无幼虫孵化，若有孵化幼虫将其挑出并计数，寄生5 d后在体视镜下观察寄生情况，卵粒变灰色或变黑色的为寄生状态，记录寄生卵粒数。分别统计夜蛾黑卵蜂寄生斜纹夜蛾卵后的夜蛾黑卵蜂寄生率和羽化率，重复9次。

1. 6 统计分析

试验数据采用Excel 2016和SPSS 20.0进行统计分析。

2 结果与分析

2. 1 形态特征鉴定结果

将采集到的草地贪夜蛾卵块置于人工气候箱中进行培养，观察到被寄生蜂寄生的草地贪夜蛾卵粒颜色逐渐加深，寄生蜂在卵内完成个体发育后，从卵中羽化飞出。该卵寄生蜂的形态特征（图1）与Nixon（1937）和Chou（1987）描述的夜蛾黑卵蜂基本一致，表现为：雌雄性体色均为黑色，体长0.5～0.6 mm;头横宽，且宽于胸部;头部几乎光滑;复眼散生短毛;雌性触角11节，第3～6节念珠状，第8～11节膨大成棒状;雄性触角12节，索节念珠状，胸部背面具细网纹，腹部稍长于胸部，第1～2背板具短纵脊沟，其余各节光滑。

2. 2 分子生物学鉴定结果

本研究通过测序获得的雌雄蜂2条COI序列（T._remus_China_RL_F和T._remus_China_RL_M）完全一致，并与GenBank数据库中标记为Telenomus remus的序列具有99%的一致性。基于COI序列的最大似然法进化树分析，结果（图2）发现在我国云南省瑞丽市发现的夜蛾黑卵蜂种群在遗传上与巴基斯坦种群（T._remus_Pakistan_KY835081）更近缘。

2. 3 田间寄生率调查结果

对田间夜蛾黑卵蜂自然寄生草地贪夜蛾卵块的寄生率调查结果（表1）表明，8月16日和8月19日的卵块寄生率和卵粒寄生率均为0，8月20日的卵块寄生率和卵粒寄生率均为57.1%，其他时间调查的卵块寄生率和卵粒寄生率均较高，其中，最高卵块寄生率和卵粒寄生率分别为100.0%和99.9%，平均卵块寄生率和卵粒寄生率分别为84.7%和83.6%。说明自然条件下夜蛾黑卵蜂对草地贪夜蛾卵具有较强的寄生效果。

2. 4 室内寄生率观察结果

由表2可知，夜蛾黑卵蜂在室内对斜纹夜蛾卵粒的寄生率较高，平均为95.96%，其中最低寄生率为87.94%，最高寄生率达100.0%;而寄生后夜蛾黑卵蜂的羽化率较低，9个重复平均为70.91%。其中，寄生卵粒数较多（401粒）时的羽化率最低，仅为46.13%，寄生卵粒数最少（215粒）时的羽化率最高，为98.14%，说明室内饲养温度（27±1）℃、相对湿度60%～70%与田间不同可能影响夜蛾黑卵蜂的羽化。

3 讨论

夜蛾黑卵蜂是草地贪夜蛾、斜纹夜蛾和甜菜夜蛾等鳞翅目夜蛾科害虫的重要寄生性天敌（Nixon，1937;赵旭等，2020）。本研究在云南省瑞丽市玉米田间发现的可寄生草地贪夜蛾的卵寄生蜂经形态观察和分子生物学鉴定，确定为夜蛾黑卵蜂，其在遗传上与巴基斯坦种群更近缘。该发现为利用本地夜蛾黑卵蜂开展草地贪夜蛾生物防治提供了重要的理论依据。

生物防治是持续控制草地贪夜蛾的有效途径之一，国外主要利用寄生性天敌进行防控（唐璞等，2019）。Cave（2000）研究发现，每公顷玉米地释放5000～8000头夜蛾黑卵蜂可完全控制草地贪夜蛾为害。我国最早于2009年在广州大葱田的甜菜夜蛾卵块发现有夜蛾黑卵蜂寄生，但目前针对夜蛾黑卵蜂的研究主要集中在生态学特性方面（唐雅丽等，2010;杨莹等，2012;霍梁霄等，2019;太红坤等，2019;朱凯辉等，2020），以夜蛾黑卵蜂对草地贪夜蛾进行田间规模化防控应用较少（李志刚等，2019;宁素芳等，2019;张柱亭等，2019;朱凯辉等，2020）。本研究发现，在云南省瑞丽市玉米田中夜蛾黑卵蜂对草地贪夜蛾的平均卵块寄生率和卵粒寄生率分别为84.7%和83.6%，在室内条件下发现其对斜纹夜蛾的平均卵块寄生率达95.96%，因此认为夜蛾黑卵蜂是一种在当地极具开发应用潜力的寄生蜂，但夜蛾黑卵蜂寄生后羽化率偏低，平均仅为70.91%，可能与室內温度不适宜其羽化有关。此外，在相同饲养条件下，9个重复夜蛾黑卵蜂的羽化率差异较明显，且呈现卵粒较多时羽化率最低而卵粒最少时羽化率最高的现象，可能是由草地贪夜蛾卵粒偏多则卵粒内的营养物质不能满足寄生蜂生长需求而引起，具体原因有待进一步探究。

云南省瑞丽市属于热带地区，其南亚热带季风气候适宜全年种植玉米（太红坤等，2019），草地贪夜蛾可常年发生为害，采自云南省瑞丽市的夜蛾黑卵蜂在田间对草地贪夜蛾卵块寄生率最高虽达100.0%，但在田间将其应用于草地贪夜蛾的生物防治仍需系统研究其种群扩繁和释放技术并进行防效评价，其种群繁育及寄生温度和湿度等条件也需经优化筛选，才能发挥其在热带地区田间的应用潜力。

4 结论

在云南省瑞丽市玉米田间发现的草地贪夜蛾卵寄生蜂为夜蛾黑卵蜂，在自然条件下对草地贪夜蛾卵块的寄生率较高，具有开发应用为防控田间草地贪夜蛾种群寄生蜂的潜力。

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（責任编辑 思利华）