卢塘飞，陈俊谕，张方平，叶政培，李 磊，符悦冠*

(1. 海南大学植物保护学院，海口 570228；2. 中国热带农业科学院环境与植物保护研究所，海口 571101)

天敌的同类相残及集团内捕食是影响天敌应用效果的重要因素之一。同类相残(Cannibalism)是种内发生相互捕食的现象(Polisetal.，1992)。集团内捕食作用(Intraguild predation, IGP)是指在相同营养级的物种间既存在对资源的竞争关系，同时又存在着捕食或者寄生关系(Polisetal.，1989；马克争等，2004；Finkeetal.，2006；Mendeletal.，2011)。IGP作用强度与集团外猎物密度及发育阶段等因素息息相关(Ferreiraetal.，2011；Sourassouetal.，2013)。研究发现，集团外猎物密度显著影响天敌间同类相残和IGP的作用强度(Burgioetal.，2002；Satoetal.，2009)，如巴氏新小绥螨与黄瓜新小绥螨Neoseiuluscucumeris(Oudemans)联合防治西花蓟马Frankliniellaoccidentalis(Pergande)时，植绥螨同类相残和IGP作用随猎物密度的降低而增强，并可能导致其中一种植绥螨数量减少，从而影响生物防治效果(杨帆，2016；王鑫，2017)。因此，天敌的组合应用应当充分考虑猎物密度对捕食螨之间同类相残和IGP作用的影响。

巴氏新小绥螨属植绥螨科Phytoseiidae新小绥螨属Neoseiulus，具有发育历期短、繁殖能力强、捕食谱广、扩散能力强等特点，是目前国内外已成功实现商品化的天敌种类之一，国内已有报道其对二斑叶螨Tetranychusurticae(Koch)、西花蓟马、截形叶螨Tetranychustruncates(Ehara)和茶黄蓟马Scirtothripsdorsalis(Hood)等均有很好的控制作用(Zhangetal.，2008；张东旭，2013)。拉戈钝绥螨属植绥螨科Phytoseiidae钝绥螨属Amblyseius，广泛分布于热带地区的橡胶、芒果、椰子、荔枝等多种热带作物上，是海南本土地区橡胶树和芒果树上的优势捕食螨，对橡胶害螨和芒果蓟马等有较好的捕食作用，具有较大的利用潜能(林延谋等，1993；程立生等，2005；郝慧华等，2020；周炀等，2020)。

六点始叶螨Eotetranvchussexmaculatus(Riley)、比哈小爪螨Oligonychusbiharen(Hirst)和东方真叶螨Eutetranychusorientalis(Klein)是我国橡胶上发生的主要害螨，在田间单一或多种同时混合发生为害。前期观察巴氏新小绥螨和拉戈钝绥螨在室内对3种橡胶害螨具有较强的捕食能力，具有通过扩繁释放应用于防治橡胶害螨的潜力，但试验发现两种捕食螨在没有集团外猎物时存在相互取食现象。在有集团外猎物橡胶害螨存在条件下两种捕食螨是否存在同类相残以及IGP程度尚未有报道。本文拟以橡胶重要害螨六点始叶螨、比哈小爪螨和东方真叶螨为集团外猎物，研究其不同密度条件下巴氏新小绥螨与拉戈钝绥螨的同类相残与IGP作用，明确两种捕食螨同类相残和IGP的作用强度与猎物种类及密度的关系，为巴氏新小绥螨在橡胶等热带作物上的释放及发挥其与拉戈钝绥螨的协同防治橡胶害螨提供参考依据。

1 材料与方法

1.1 供试螨源

巴氏新小绥螨为中国热带农业科学院环境与植物保护研究所实验室扩繁。拉戈钝绥螨采自海南省三亚市梅山镇芙蓉岭芒果树上，在室内以比哈小爪螨和茶花粉为食物混合连续饲养繁殖数代后作为试验螨源。六点始叶螨、比哈小爪螨和东方真叶螨均采自海南省儋州市宝岛新村中国热带农业科学院基地的橡胶园，在室内用橡胶(品种为热研7-33-97)叶片连续饲养繁殖数代后作为供试螨源。

1.2 试验装置

采用自制的亚克力板隔离小室进行隔离观察。隔离小室装置由三层长×宽为26 mm×26 mm的透明亚克力板组成，上、中、下层厚度分别为0.5 mm、2 mm、0.5 mm，其中中层亚克力板中间留有直径7 mm的圆孔，用长尾夹进行固定即为一套完整的试验装置。中层亚克力板圆孔与上下层形成的空间即为供以放置橡胶叶片(直径6 mm)和观察隔离小室。

1.3 试验方法

1.3.1捕食者对集团内、外不同猎物的选择性

以巴氏新小绥螨雌成螨作为集团内捕食者供试螨态。挑取1头巴氏新小绥螨雌成螨放入小室中为供试捕食者，饥饿24 h备用。选择捕食者的嗜食螨态拉戈钝绥螨幼螨为集团内和六点始叶螨、比哈小爪螨及东方真叶螨的幼螨为集团外猎物的供试螨态。试验共设3组猎物处理，分别为：(1)拉戈钝绥螨幼螨和六点始叶螨幼螨各1头；(2)拉戈钝绥螨幼螨和比哈小爪螨幼螨各1头；(3)拉戈钝绥螨幼螨和东方真叶螨幼螨各1头。以拉戈钝绥螨雌成螨作为集团内捕食者供试螨态，选择巴氏新小绥螨幼螨为集团内猎物供试螨态，集团外猎物种类、螨态及与集团内猎物的数量组合同上述设置。

每处理重复15次。试验开始后第1 h内每5 min观察1次并记录不同猎物幼螨的存活情况(以猎物被吸干躯壳计为发生捕食)，之后每20 min观察记录一次,试验时间持续6 h。

1.3.2捕食者在不同猎物及密度时的捕食量

以巴氏新小绥螨雌成螨作为集团内捕食者，挑取1头巴氏新小绥螨雌成螨放入小室中为供试捕食者，进行饥饿24 h处理。以六点始叶螨、比哈小爪螨和东方真叶螨为集团外猎物。猎物螨态均为同日龄的前若螨。分别设置无集团外猎物、集团外猎物不充足(20头)和集团外猎物充足(80头或100头)3种集团外猎物数量处理，具体猎物组合及个体数量如下：

(1)以六点始叶螨为集团外猎物：a. 无猎物：10头同种捕食螨幼螨；10头异种捕食螨幼螨；b. 集团外猎物不充足：10头同种捕食螨幼螨+20头六点始叶螨前若螨；10头异种捕食螨幼螨+20头六点始叶螨前若螨；c. 集团外猎物充足：10头同种捕食螨幼螨+80头六点始叶螨前若螨；10头异种捕食螨幼螨+80头六点始叶螨前若螨。

(2)以比哈小爪螨为集团外猎物：猎物组合及个体数量同六点始叶螨为集团外猎物的设置。

(3)以东方真叶螨为集团外猎物：猎物充足：10头同种捕食螨幼螨+100头东方真叶螨前若螨；10头异种捕食螨幼螨+100头东方真叶螨前若螨。其它数量处理同六点始叶螨为集团外猎物的设置。

以拉戈钝绥螨作为集团内捕食者，集团外猎物种类、螨态及与集团内猎物的数量组合同上述以巴氏新小绥螨为集团内捕食者的设置。

每个捕食螨作为集团内捕食者试验分别重复10次，24 h后观察并记录不同捕食螨雌成螨对同种或异种幼螨和集团外猎物的捕食量。以猎物个体被吸干计为发生捕食数。

1.4 数据分析

采用软件SPSS 23.0对试验数据进行分析。利用Kaplan-Meier分析两种猎物的残存率，用Breslow-Day检验捕食者对猎物偏好性的差异显著性；使用独立样本T检验检测选择性试验中捕食者对集团内猎物和集团外猎物捕食时间上的差异性。

残存率(%)=残存螨的数量÷总螨数×100

用ANOVA方差分析巴氏新小绥螨和拉戈钝绥螨对不同的共有猎物(六点始叶螨、比哈小爪螨、东方真叶螨)不同密度的捕食量差异显著性，并用LSD测验进行多重比较。利用独立样本T检验比较同一密度下捕食者对不同集团内猎物捕食量的差异显著性。

2 结果与分析

2.1 巴氏新小绥螨对集团内猎物与集团外猎物的选择性

以巴氏新小绥螨为集团内捕食者，其对集团内猎物和集团外不同猎物的捕食偏好性及捕食时间存在差异(图1)。以拉戈钝绥螨与六点始叶螨、比哈小爪螨和东方真叶螨任意一种为猎物进行组合时，巴氏新小绥螨均表现为偏好捕食集团外猎物，拉戈钝绥螨的残存率均达到80%以上，显著高于六点始叶螨(χ2=11.033，df=1，P<0.001)、比哈小爪螨(χ2=14.577，df=1，P<0.001)和东方真叶螨(χ2=11.143，df=1，P=0.001)的残存率(分别为13.33%、20%、20%)。捕食集团内猎物所需时间表现为均显著高于捕食集团外猎物的时间，3种不同猎物组合下，其捕食拉戈钝绥螨幼螨的平均时间分别为314.33±31.12 min、296.33±34.03 min、299.33±32.61 min，捕食3种叶螨幼螨的平均时间分别为59.53±31.56 min、86.87±36.94 min、116.67±35.58 min，3种不同猎物组合下巴氏新小绥螨对集团内猎物的捕食时间分别为集团外猎物时间的5.28、3.41和5.57倍。

图1 巴氏新小绥螨为捕食者时猎物的残存率Fig.1 Survival rate curve of prey when the Neoseiulus barkeri was chosen as predator

2.2 拉戈钝绥螨对集团内猎物与集团外猎物的选择性

以拉戈钝绥螨为集团内捕食者，其对集团内猎物和集团外不同猎物的捕食偏好性及捕食时间均存在差异(图2)。以巴氏新小绥螨分别与六点始叶螨、比哈小爪螨为猎物组合时，巴氏新小绥螨的残存率均为73.33%，显著高于2种叶螨的残存率(均为26.67%)(六点始叶螨：χ2=5.147，df=1，P=0.0233；比哈小爪螨：χ2=8.028，df=1，P=0.005)；而以巴氏新小绥螨和东方真叶螨组合为猎物时，巴氏新小绥螨的残存率(26.67%)显著低于东方真叶螨(73.33%)(东方真叶螨：χ2=6.186，df=1，P=0.013)。说明拉戈钝绥螨显著偏好取食集团外猎物的六点始叶螨和比哈小爪螨，而当东方真叶螨存在时，更偏好取食集团内猎物。在不同猎物组合下拉戈钝绥螨的捕食时间存在差异。当巴氏新小绥螨分别与六点始叶螨和比哈小爪螨为食物组合，均表现为捕食巴氏新小绥螨所需时间较长，分别为267.67±40.93 min和267.33±41.07 min，捕食六点始叶螨和比哈小爪螨分别仅需107.07±40.86 min和105.60 ±41.16 min；以东方真叶螨和巴氏新小绥螨为食物组合时，则表现为取食东方真叶螨所需时间较长，为268.80±40.44 min，为捕食巴氏新小绥螨的2.50倍。

图2 拉戈钝绥螨为捕食者时猎物的残存率Fig.2 Survival rate curve of prey when the Amblyseius largoensis was chosen as predator

2.3 集团外猎物六点始叶螨的不同密度对两种捕食螨的同类相残和集团内捕食影响

当集团外猎物为六点始叶螨时，捕食者巴氏新小绥螨和拉戈钝绥螨雌成螨对集团内同种和异种捕食螨幼螨的日均捕食量均随着集团外猎物密度的增加而显著降低(表1)。在无集团外猎物时，巴氏新小绥螨和拉戈钝绥螨均表现出明显的同类相残和集团内捕食现象，其中巴氏新小绥螨的同类相残和集团内捕食程度没有显著性差异,对同种和异种捕食螨幼螨的日均捕食量分别为6.10±0.43头和5.50±0.27头，而拉戈钝绥螨的集团内取食与同类相残差异不显著，其对同种和异种捕食螨幼螨的日均捕食量分别为6.20±0.36头和7.20±0.42头。两种捕食螨相比，拉戈钝绥螨比巴氏新小绥螨具有更明显的同类相残和集团内捕食特性。在相同的集团外猎物密度下，两种捕食螨对同种和异种捕食螨幼螨的日均捕食量没有显著差异。集团外猎物的增加，巴氏新小绥螨和拉戈钝绥的同类相残和集团内捕食作用减弱。与无集团外猎物时相比，集团外猎物不足和猎物充足时，巴氏新小绥螨对同种和异种幼螨的日均捕食量降低了42.62%、18.18%和68.85%、47.27%，并从偏向于同类相残变化为偏向于集团内取食；拉戈钝绥螨对同种和异种幼螨的日均捕食量分别降低了25.81%、36.11%和59.68%和69.44%，从更偏向于集团内取食变化为同类相残和集团内捕食发生率相当。说明集团外猎物六点始叶螨的存在能够明显降低两种捕食螨的同类相残和集团内捕食作用。

2.4 集团外猎物比哈小爪螨的不同密度对两种捕食螨的同类相残和集团内捕食影响

当集团外猎物为比哈小爪螨时，捕食者巴氏新小绥螨和拉戈钝绥螨对集团内同种和异种捕食螨幼螨的日均捕食量均随着集团外猎物密度的增加而显著降低，且不论有无集团外猎物，巴氏新小绥螨发生的同类相残现象强于集团内捕食，拉戈钝绥螨的集团内捕食作用较强(表2)。当无集团外猎物比哈小爪螨时，巴氏新小绥螨和拉戈钝绥螨对同种和异种幼螨的日均捕食量分别为6.10±0.43头、5.50±0.27头和6.20±0.36头、7.20±0.42头；集团外猎物不充足和充足条件下，巴氏新小绥螨均表现为对同种幼螨的日均捕食量显著高于异种幼螨的日均螨捕食量，拉戈钝绥螨对同种幼螨的日均捕食量与异种幼螨差异不显著。与无集团外猎物相比，集团外猎物不足时巴氏新小绥螨对同种和异种幼螨的日均捕食量降低了19.67%和32.73%，拉戈钝绥螨分别降低了30.65%和34.72%；猎物充足时巴氏新小绥螨对同种和异种幼螨的日均捕食量降低了49.18%和80%，拉戈钝绥螨分别降低了59.68%和66.67%。同样说明猎物比哈小爪螨的存在能够明显减低两种捕食螨的同类相残和集团内捕食作用。

表1 捕食者以同种、异种捕食螨和不同密度六点始叶螨为猎物组合时的日均捕食量

表2 捕食者以同种、异种捕食螨和不同密度比哈小爪螨为猎物组合时的日均捕食量

续表2 Continued table 2

2.5 集团外猎物东方真叶螨的不同密度对两种捕食螨的同类相残和集团内捕食影响

当集团外猎物为东方真叶螨时，捕食者巴氏新小绥螨和拉戈钝绥螨对集团内同种和异种捕食螨幼螨的日均捕食量均随着集团外猎物密度的增加而显著降低，捕食者的同类相残和集团内捕食作用减弱(表3)。当无集团外猎物时，巴氏新小绥螨对同种和异种幼螨的日均捕食量分别为6.10±0.43头和5.50±0.27头，拉戈钝绥螨的分别为6.20±0.36头和7.20±0.42头。集团内猎物不足和充足条件下，巴氏新小绥螨对同种幼螨的日均捕食量与异种幼螨差异不显著；集团内猎物不足时，拉戈钝绥螨对同种和异种幼螨的日均捕食量无显著差异，集团外猎物充足时，拉戈钝绥螨对异种幼螨的日均捕食量显著高于同种幼螨。与无集团外猎物相比，集团外猎物不足时巴氏新小绥螨对同种和异种幼螨的日均捕食量降低了26.23%和18.18%，猎物充足时日均捕食量分别降低了44.26%和60%。与无集团外猎物相比，集团外猎物不足时拉戈钝绥螨对同种和异种幼螨的日均捕食量降低了19.67%和19.44%，猎物充足时捕食量分别降低了62.90%和20.83%。说明猎物东方真叶螨的存在能够显著降低巴氏新小绥螨的同类相残和集团内捕食作用，而食物充足与否对拉戈钝绥螨的集团内捕食作用影响不显著。

表3 捕食者以同种、异种捕食螨和不同密度东方真叶螨为猎物组合时的日均捕食量

3 结论与讨论

在本研究中，以猎物残存率和捕食猎物消耗时间为衡量，巴氏新小绥螨表现为偏好捕食集团外猎物的六点始叶螨、比哈小爪螨和东方真叶螨；对于拉戈钝绥螨，其显著偏好取食集团外猎物的六点始叶螨和比哈小爪螨，而当东方真叶螨存在时，更偏好取食集团异种捕食螨巴氏新小绥螨。本研究结果与加州新小绥螨Neoseiuluscalifornicus(McGregor)及斯氏钝绥螨Amblyseiusswirskii(Athias-Henriot)的研究结果相似。以加州新小绥螨为捕食者时对集团内猎物西方盲走螨Typhlodromusoccidentalis(Ncsbitl)和集团外猎物二斑叶螨的捕食选择中表现为偏好于捕食集团外猎物(Rahmani，2015)，斯氏钝绥螨以黄瓜新小绥螨和西花蓟马1龄若虫为猎物，其更偏好捕食集团内猎物黄瓜新小绥螨幼螨(Buitenhuisetal.，2010)。

通常情况下植绥螨对同种和异种个体有区分能力(Montserratetal.，2011)，当集团外猎物缺乏时，植绥螨对同种个体间会发生同类相残行为，但也因所提供的集团外猎物种类和营养不同以及猎物的抵抗能力差异引发捕食螨对集团内外猎物的偏好性不同(Buitenhuisetal.，2010；Walzer and Schausberger，2013；Rahmani，2015)。捕食螨偏好取食集团外猎物，据推测可能属于植绥螨的亲子保护行为(Farajietal.，2010；Ghasemlooetal.，2016)，也有证据表明，捕食螨在捕食过程中更偏好于捕食耗能较小的猎物，捕食集团内猎物幼螨是一种高耗能的过程，而捕食活动能力较弱的集团外猎物耗能低且可以获得丰富的营养(Zannouetal.，2006；Momen，2009；Onzoetal.，2012)。还有一些研究认为集团内猎物活动较为敏捷，其为了躲避被捕食而爬到亚克力板装置的顶层边缘躲藏，减少了被捕食的机会，这都是造成捕食者偏好捕食集团外猎物的可能原因(Iwasa，2015)。对于捕食螨在有集团外猎物存在时却更偏好取食集团内猎物，其原因有待于继续探讨。本研究明确，拉戈钝绥螨对巴氏新小绥螨比巴氏新小绥螨对拉戈钝绥螨具有更强的取食偏好性，发生集团内捕食时，拉戈钝绥螨为集团内捕食者，而巴氏新小绥螨为集团内猎物。

马克争等(2004)认为无集团外猎物时，捕食螨会扩大食物谱，增加对同种或异种个体的捕食几率，导致同类相残和IGP作用频繁发生；当存在集团外猎物时可有效降低捕食螨的同类相残和集团内捕食(马克争，2004;Montserratetal.，2006；Mirandeetal.，2015)。如Cakmak(2009)发现以朱砂叶螨Tetranychuscinnabarinus(Boisduval)为集团外猎物时，加州新小绥螨和智利小植绥螨Phytoseiuluspersimilis(Athias-Henriot)的同类相残和IGP作用随着朱砂叶螨种群密度降低而增强；也有研究发现增加集团外猎物二斑叶螨的密度，斯氏钝绥螨、巴氏新小绥螨和智利小植绥螨的IGP作用随着集团外猎物二斑叶螨的密度增加而减弱(Malekniaetal., 2016)，这与本研究结果相一致。本研究中，随着集团外猎物3种叶螨密度的增加，巴氏新小绥螨和拉戈钝绥螨的同类相残和集团内捕食总体上明显降低，其中巴氏新小绥螨和拉戈钝绥螨的相残作用最高降低了68.85%和62.90%，集团内捕食作用降低了80%和69.44%。但不同猎物对其的影响存在差异，以六点始叶螨和东方真叶螨为猎物，拉戈钝绥螨的同类相残和IGP作用总体上强于巴氏新小绥螨的，以比哈小爪螨为猎物，拉戈钝绥螨的IGP作用强于巴氏新小绥螨的。集团外猎物从无、不充足到充足的改变，巴氏新小绥螨和拉戈钝绥螨的同类相残和集团内捕食始终存在，只是程度由强变弱。

解决好释放天敌与本地天敌协同控害，一直是生物防治研究关注的热点问题(Rosenheimetal.，1995)。本研究揭示了巴氏新小绥螨与橡胶园优势天敌拉戈钝绥螨在橡胶重要害螨六点始叶螨、比哈小爪螨和东方真叶螨不同密度时的相残和IGP作用，其对进一步研究解决田间释放应用问题有较好的指导作用。结果提示，巴氏新小绥螨可以应用于橡胶园六点始叶螨、比哈小爪螨和东方真叶螨等的防治，但应根据害螨发生的种类及本地捕食螨的数量考虑应用策略。巴氏新小绥螨应重点选择在本地捕食螨拉戈钝绥螨低密度的橡胶园释放应用，尤其是在东方真叶螨单独发生的情况下。当橡胶园的本地天敌拉戈钝绥螨有一定密度，且东方真叶螨为单一发生时，不合适进行巴氏新小绥螨的释放。本研究仅围绕橡胶树 3种害螨的不同猎物密度对2种植绥螨的同类相残和IGP作用的影响进行了研究，本研究是在局限的隔离空间对2种捕食螨的相残和IGP作用进行观察，其结果与田间情况肯定存在差异，在田间 2种捕食螨的相残及IGP作用如何及怎样进行最佳的组合应用，还有待进一步探讨。