张 静 万冬梅 蒋一婷

(辽宁大学生命科学院，辽宁省动物资源与疾病防治重点实验室，沈阳，110036)

鸟类(Aves)的繁殖行为对整个种群的发展至关重要，是鸟类行为学研究的热点问题之一[1]。鸟类繁殖期行为主要包括筑巢、防御、产卵、孵化、育雏以及雏鸟出飞后的继续饲喂直到雏鸟独立生活等[2]。但人们在研究鸟类繁殖行为时大多关注育雏期，而往往忽略了对产卵期的研究。

鸟类产卵是高耗能的过程，有些物种在几天之内产下的一窝卵甚至比雌性的体重还重[3]。Scott[4]于1991年发现褐头牛鹂(Molothrusater)产卵时间特别早，一般会在日出前产卵。鸟类的产卵与温度[5]、光照[6]、食物[7]等条件有密切关系。研究发现春季温度对大山雀(Parusmajor)产卵有直接的影响，暴露在阳光下的巢箱夜间可能比位于树冠下或开放空间的巢箱温度稍高，栖息在温暖巢里的雌鸟夜间会损失更少的能量，可以比栖息在较冷巢里的雌鸟更早地产卵[8]。食物也会限制鸟类的产卵，充足的食物会使大山雀产卵提前[9]。产卵时间比种群平均产卵时间更早的个体，通常能够使更多的子代存活到下一个繁殖季[10]。产卵时间、产卵期能量获取等因素，都会影响鸟类的繁殖成功率，鸟类的产卵期行为在其繁殖过程中承担着很重要的角色，值得更多关注。

行为节律是按照一定时间间隔有规律地反复出现的现象[11]，行为活动具有一定节律性是很多鸟类的共同特征[12]。繁殖期行为节律是鸟类行为的基础研究，其中产卵期通常仅被简单报道。产卵期的回巢节律体现出鸟类对巢的投入以及对卵的关注度，而对亲鸟育雏期投入的研究表明，亲本投入(包括回巢递食次数和巢周围警戒次数等行为)越多，其子代数量越多[13]、存活率越高[14]。生物的遗传特征在生存竞争中，由于具有某种优势或某种劣势，因而在生存能力上产生差异，并进而导致繁殖能力的差异，使得这些特征被保存或是淘汰[15]。行为是动物对环境变化最直接的表达形式[16]，动物会根据周围环境的变化以及自身的生理状况来调整行为，以适应环境[17]。在相似的生境条件下，回巢行为可能与繁殖成效直接相关，在产卵期投入越多的个体，其繁殖成效可能越高。行为节律研究可以为人工繁殖、饲养管理以及野生种群的保护管理复壮等工作提供科学的理论依据，从而有效保护生物多样性[18]。产卵期鸟类非常敏感，容易弃巢，所以研究鸟类的回巢节律，可以指导人们在鸟类频繁回巢时段减少在巢周的活动，以减少人为干扰造成的亲本弃巢。目前关于鸟类在产卵期的回巢节律研究较少，在产卵期表现出的个体行为差异通常没能得到足够的重视。

本研究于2019年3—7月对杂色山雀的产卵期进行了巢箱监测研究，记录并探讨了杂色山雀的产卵期回巢行为，回巢节律，以及相关行为与繁殖的关系，以期揭示种群中的个体行为差异，以及可能伴随的适合度差异。由于大部分鸟类产卵期对干扰非常敏感，了解产卵期回巢节律，将有可能有效地避免人类活动对杂色山雀繁殖期的干扰[19]，提高鸟类繁殖成功率，为物种多样性保护提供依据。

1 研究区域与研究方法

1.1 研究区域与对象

本研究于2019年3—7月在辽东半岛东北部的辽宁仙人洞国家级自然保护区(122°53′24″—123°03′30″E，39°54′00″—40°03′00″N)开展。保护区位于辽宁省大连庄河市仙人洞镇，海拔200—600 m。属暖温带大陆性季风气候，四季分明，具有海洋性气候的特点，雨热同季，降水和光照集中在夏季。保护区内植物资源非常丰富，为杂色山雀(Sittiparusvarius)提供了丰富的食物和巢材资源[20]。杂色山雀产卵期为5—8 d，日产1枚，窝卵数为(6.92±0.92)枚，产满窝卵数后即开始孵化[19]。虽然是一种分布范围非常狭窄的小型森林洞巢鸟类[21]，但在保护区内却广泛分布，是保护区的优势鸟种。

1.2 研究方法

杂色山雀为雌雄同色同型的鸟类，无法通过外形判断雌雄，需要借助于分子鉴定方法。2019年3月在杂色山雀繁殖前期通过雾网大量捕捉，翅下肱静脉取血并环志(数字环+彩环)后原地放飞，后期通过P2/P8引物进行性别鉴定[22]，通过环志进行个体识别。

在保护区内悬挂山雀式人工巢箱进行杂色山雀繁殖招引[23]，巢箱用松木制成，巢口为直径3/5 cm的圆形洞口，悬挂高度一般在距离地面2 m以上。2019年共悬挂人工巢箱418个，在繁殖季节开始前对巢箱进行清理，每周巡查1—2次并记录巢箱利用情况，共发现有产卵情况的巢箱132个。以巢内至少出现1枚卵为鸟类进入产卵期的标准，确认杂色山雀进入产卵期后，即在巢箱口架设萤石运动相机进行产卵期行为录像，一般选择2—3枚卵时进行录像，每巢录制时长为10—24 h。为了尽量减少对鸟的干扰，架设相机的时间基本选择鸟不在巢中时，将相机固定在巢箱的侧面，镜头面向巢箱口，并调整至清晰的画面，用移动电源供电，以保证录像时长。录像期间关闭相机声音及LED光源，以减小相机对亲鸟的影响。录像结束后对视频回看分析，记录个体在1 d之内回巢时间、在巢停留时长、所带巢材量、回巢次数以及是否夜宿巢箱等信息。携带巢材量采用人为赋值法，将杂色山雀回巢时所带巢材量的视频图片截屏，以截屏图片中个体所带巢材量的面积大小作为度量标准，分为多、中、少，分别赋值3分、2分、1分，不带巢材的赋值为0分，纳入后期的统计分析中。

除记录首枚卵产期外，同时记录窝卵数、孵化起始日期、出雏日期、出雏数、出飞数等，计算繁殖成功率。在雏鸟6—8日龄时利用巢箱捕捉器捕捉亲鸟[24]，对未曾环志的雌雄亲鸟进行补充取血样和环志。

1.3 数据处理

数据统计分析利用SPSS 24.0软件完成，利用Pearson相关分析产卵期杂色山雀雌雄回巢次数及所带巢材量对首枚卵产期、窝卵数、出雏数、出飞数和繁殖成功率的影响以及独立样本t检验对雌雄双亲回巢次数进行分析。其中，首枚卵产期是将最早产卵的日期定义为“1”，随后递增。例如4月7日为数字“1”，那么4月15日就定义为数字“9”，并加入统计中进行分析。

2 结果

本研究共收集到16巢杂色山雀繁殖巢数据，其中5巢每巢均录制了24 h，从前1天的17：00录到第2天的17：00；11巢录制时间段为7：00—18：00，每巢录制时长为11 h。在录制的视频中发现有一巢雌鸟飞入巢后，出现另一未标记的杂色山雀个体叼虫并尝试喂食巢中雌鸟。

2.1 产卵时间

对5巢全天候24 h的视频数据分析结果显示，部分杂色山雀雌鸟有夜宿巢箱行为，占比为60%(3/5)。不在巢中夜宿的雌鸟首次回巢时间一般在4：00—5：30，并在巢里停留时间较长，多在20 min以上，待其飞出后查看，巢中多了1枚卵，据此判断杂色山雀产卵时间为4：00—5：30。

2.2 回巢节律及行为

对杂色山雀产卵期白天回巢行为监测结果显示，16巢中5巢为未知个体，11巢标记个体在产卵期大多数只有雌性回巢，雄性极少回巢，雌雄回巢次数差异极显著(t=6.069，P=0.000，n=11)。

雌鸟产卵后不在巢中久留，但白天会不时地回巢探望。雌鸟6：00—12：00 的回巢次数占全天回巢次数的(75.9±21.4)%(n=11)，即雌鸟在上午回巢较频繁(图1a)。回巢主要有两种行为表现，一种是衔巢材回巢的补巢行为，一种是不衔巢材回巢的探视行为。雌鸟所衔的巢材多为苔藓或兽毛，以苔藓为主，每次补巢在巢中逗留的时间都很短，一般会在2 min内离巢。进一步将回巢次数分为探视巢次数和补巢材次数，发现其6：00之前多为不衔巢材的探视巢行为，6：00之后的整个上午则以补巢行为为主，14：00之后很少回巢，有夜宿巢箱行为的雌鸟会在18：00天快黑时回巢。个别回巢的雄性，多是14：00后回巢周探视，不衔巢材也不会进入巢箱(图1b)。

雌鸟除回巢产卵外，大多数回巢是为了补充巢材，补巢材次数占全天回巢次数的(83.8±16.6)%(n=11)，其所衔巢材量的变化趋势与回巢次数基本一致，6：00—10：00雌鸟回巢次数最多(图1a)，衔巢材量也最多(图2)。

2.3 回巢节律与繁殖成效

杂色山雀雌雄双亲总的回巢次数与产首枚卵日期呈显著负相关关系(Pearson correlation：r=-0.727，P=0.011，n=11)，但与窝卵数、出雏数、出飞数均无显著相关性。

3 讨论

本研究首次发现杂色山雀产卵期间存在夜宿巢箱现象。研究同时表明，杂色山雀于4：00—5：30产卵，产卵期间雌性对其自身巢花费较多时间及能量投入，偶见雄性回巢。雌雄总回巢次数与产首枚卵日期呈显著负相关关系，即产卵日期越早，回巢越频繁。金春日等[19]的研究认为杂色山雀产卵期间并不夜宿巢箱。而本研究结果发现部分雌鸟夜宿巢箱，可能的原因是早期的研究主要依靠肉眼观测，且样本量较小，未能发现该现象。产卵期间在巢中过夜，可以利用封闭巢箱减少雌鸟能量消耗，降低巢捕食风险，有助于鸟卵保暖以及防止种内寄生或被其他物种侵占[24]。未来可进一步通过添加巢箱内置摄像头和温度计等来确定雌鸟夜宿的具体行为，为产卵期的能量限制提供间接证据[25-26]。

杂色山雀产首枚卵日期与雌鸟总回巢次数呈显著负相关关系，说明产卵日期越早，其回巢越频繁。我们的结果显示，雌性白天频繁回巢的主要目的是为了补巢，其补巢材次数占全天回巢次数的83.8%，是否说明产卵越早，其产卵前的筑巢越不完善，需要边产卵边完善巢，这种繁殖行为策略究竟具有什么生态学意义还不得而知，需要进一步探索。

Trivers[27]提出在繁殖过程中雄性会寻求更多交配机会，雌性会选择可以提升后代基因质量的配偶。在很多社会性单配制鸟中，雌性常与社会配偶以外的雄性交配并产生子代的现象称为婚外配(extra-pair copulations)。杂色山雀存在较为普遍的婚外配现象，发生婚外配比例为40%，婚外子代比例为14.7%，高于社会单配制鸟类的平均水平11%[28]。雄性对雌性的保卫作用会通过捍卫自己的父权来降低婚外配几率。本研究发现杂色山雀产卵期有类似孵化期的“情饲”现象。情饲是指鸟类在繁殖期间，由雄鸟觅食并将食物喂给雌鸟的一种现象，在鸟类中非常普遍[29]。雄性的求偶喂食，会影响雌性的择偶[30]，在许多鸟类中，雄性在产卵之前会为它们的配偶提供食物[31-32]。“情饲”被认为可以加强雌雄双方的联系[33]，通过改善雌性条件来提前产卵日期，诱导雌性交配或让雌性评估它们的配偶[34]。研究表明筑巢活动频繁的时期，发生婚外交配的几率较高[35]，雄性可能通过“情饲”来寻求与雌性交配机会，提高自身产生子代的可能。至于产卵期“情饲”是否影响婚外配的发生还需进一步研究。