杜慧民，李文彬，刘润进

(青岛农业大学菌根生物技术研究所，青岛 266109)

昆虫与植物、真菌、放线菌、细菌及其他动物等经过长期共同进化，发展建立了多样的共生关系(刘润进和王琳，2018)。其中，体内定殖的有益微生物能改善宿主昆虫营养代谢、防御天敌攻击、增强抗逆性、影响昆虫生长、发育、寿命和演化(Provorov & Onishchuk, 2018)。近年来，共生微生物的物种多样性、昆虫与微生物的种间关系、相互作用以及共生微生物的功能等研究取得了重要进展(杨义婷等，2014；黄旭等，2015；王四宝和曲爽，2017)。

林勇文和侯有明(2018)总结了昆虫共生真菌(insect symbiotic fungi，ISF)的种类及其功能。然而，当前国内文献中有关昆虫共生微生物的概念、名称和术语等比较零乱，存在使用不规范、不一致和不明确等问题。事实上，昆虫不仅广泛的与其他动物、植物和真菌等建立共生关系，而且还与细菌构建多种共生体系。凡是能与昆虫构建共生关系的原生动物、真菌和细菌等，可统称为昆虫共生微生物(insect symbiotic microbes，ISM)。在探讨具体ISM的科学问题时，有必要将其进一步区分为：昆虫共生原生动物(insect symbiotic protozoa，ISP)、ISF和昆虫共生细菌(insect symbiotic bacteria，ISB)。关于ISB研究进展国内外尚缺乏系统的论述。本文旨在讨论昆虫与ISB构建的共生体系特征、ISB的物种多样性、昆虫与细菌的共生机制、ISB的生理生态效应及其作用机制等，以期为促进该领域研究提供依据。

1 昆虫与细菌构建的共生体系特征

1.1 昆虫与细菌构建的共生体系

1.1.1植食性昆虫与细菌的共生

植食性昆虫以植物活体为食，依其口器、消化道构造与功能的不同，可分为以完整植物器官、组织为食和吸食汁液的两大类。食叶甲虫、白蚁、蚜虫、蝗虫、烟粉虱、叶蝉、粉蚧和木虱等虫体内均定殖着大量细菌。食叶甲虫Cassidarubiginosa前肠有两个器官用于储藏细菌Candidatusstammeracapleta，该细菌有果胶消化基因，甲虫可从细菌分解物中获得氨基酸和维生素等(Salemetal., 2017)。蚜虫体内定殖着Buchneraaphidicola，该ISB为宿主提供必需氨基酸，蚜虫则为该细菌提供生存场所和养分。粉虱、木虱和蚧等也与细菌构建互利共生体系。Buchnera在亲代和子代之间母系垂直传播，离开宿主不能独立存活。Sulciamuelleri是与叶蝉、沫蝉和蜡蝉等专性内共生细菌(Urban & Cryan, 2012; Kogaetal., 2013)。肠道共生细菌能分解木质素及纤维素为白蚁提供部分养分，其中部分细菌可与肠道中定殖的原生动物形成内共生体系，从而构建成三重共生体(刘润进等, 2014; 刘润进和王琳, 2018)。海灰翅夜蛾Spodopteralittoralis肠道内定殖着蒙特氏肠球菌Enterococcusmundtii等ISB(Shaoetal., 2017)。烟粉虱Bemisiatabaci与Rickettisa属的细菌可形成共生关系；褐飞虱Nilaparvatalugens体内的共生细菌有变形菌门、厚壁菌门、放线菌门和拟杆菌门共18个操作分类单元(OTUs)，包括杀雄菌Arsenophouussp.和沃尔巴克氏菌Wolbachiasp.等(范海伟, 2015)。丽蝇蛹集金小蜂Nasoniavitripennis体内定殖的能经卵传播并具有杀死雄性后代能力的杀雄菌可与锥蝽、木虱、烟粉虱和蚜虫等共生。柑橘木虱Diaphorinacitri和柑橘粉虱Dialeurodescitri可与Portierasp.、沃尔巴克氏菌、Cardiniumsp.和Rickettsiasp.形成共生体系(孙秀新等，2016)。

1.1.2卫生昆虫与细菌的共生

卫生昆虫是指严重危害人类健康、工作和生活的一类昆虫，诸如家蝇、蚊子、蟑螂、臭虫和蚤等,其体内定殖着众多细菌。家蝇发育过程中，自卵末期、幼虫期、蛹期至成蝇的肠道中定殖的多种ISB可能发挥重要作用。蟑螂脂肪体中共生的细菌可通过母体传递，最初集中在卵母细胞周围，然后进入卵原生质内，这种互利共生是“遗传”的。没有这些ISB，蟑螂生长速率迟缓。臭虫Cimexlectularius必须与沃尔巴克氏菌共生才能正常生长和繁殖。臭虫精巢或卵巢周围特殊细胞群的细胞内定殖着大量细菌，后者为前者提供必需的B族维生素，确保卵孵化和幼虫生育为成虫(Hosokawaetal., 2010)。蚊子的精巢和卵巢中定殖着沃尔巴克氏菌(崔春来等，2015)。可见，卫生昆虫与细菌构建的共生体系是十分普遍和有效的。

1.1.3其他昆虫与细菌的共生

一些天敌昆虫、对人类有益或可利用的昆虫也能与细菌构建共生体系。西方蜜蜂Apismellifera肠道共生细菌包括革兰氏阳性和革兰氏阴性细菌；生殖组织中定殖着沃尔巴克氏菌，后者影响前者生殖和发育。西方蜜蜂肠道还定殖着大量的乳酸菌类群，这些ISB能增强宿主对病虫害的抵抗力，参与宿主消化吸收花粉，协助“解毒”和影响生殖(Audisioetal., 2011)。蜂群个体间的孵育、梳理和食物交换等交流行为更有利于细菌传播，形成了稳定的ISB群落结构(徐龙龙等，2013)。

1.2 昆虫共生细菌的定殖部位

ISB可定殖于昆虫体表、体腔、消化道、肠道、中肠、后肠、淋巴、脂肪体和其他器官组织的细胞内。甚至一些种类的昆虫可形成专门供细菌共生定殖的储菌器官，储菌器的功能相当于人类肝脏，富含分解和加工食物的工具(Salemetal., 2017)。昆虫形成的特化器官含菌体(bacteriomes)由多个含菌细胞(bacteriocytes)组成，通常是专性内共生细菌的定殖部位，经垂直传播从母代遗传至子代；而兼性内共生细菌的定殖部位多样，大多定殖于昆虫体表、体腔、肠腔、盲肠或分散于血淋巴中；褐飞虱体内的杀雄菌主要定殖于脂肪体细胞中。蜜蜂和熊蜂的消化道是共生细菌的主要聚集区。西方蜜蜂和熊蜂的蜜囊中均定殖有乳酸杆菌属和双岐杆菌属的乳酸菌组成的ISB群落，而蜜囊也是乳酸杆菌和双岐杆菌的主要聚集区(Olofsson & Vasquez, 2008)。

按照共生定殖部位，可将ISB分成外共生细菌和内共生细菌。前者指定殖于健康宿主昆虫体表和细胞外的细菌，包括附着于昆虫肠壁细胞和游离在肠腔的细菌。目前研究最多的外共生细菌是昆虫肠道细菌群落；内共生细菌是定殖于昆虫细胞内的细菌。例如，沃尔巴克氏菌是广泛定殖于昆虫细胞内的共生细菌。内共生细菌进一步可分为初生内共生细菌和次生内共生细菌，前者定殖于昆虫的特定细胞中，与昆虫几乎同时发生，协同进化，垂直传播；后者则以水平传播、垂直传播和其他传播方式，使其可以在同种或不同种昆虫间快速传播扩散。也有人将初生内共生细菌和次生内共生细菌分别称作专性内共生细菌(obligate endosymbiotic bacteria，OEB)和兼性内共生细菌(facultative endosymbiotic bacteria，FEB)。必需注意的是，宿主昆虫发育过程中，一些共生细菌可由幼虫的细胞内转移至成虫的细胞外，而且可从兼性到专性、从病原物到共生生物之间的转换(Hosokawaetal., 2010)。因此，不能简单地界定这类ISB，而应具体情况具体分析。

1.3 昆虫共生细菌的物种多样性

ISB种类繁多，具有较丰富的物种多样性(表1)。同一种昆虫不同个体或不同发育期定殖的ISB类群不尽相同。例如，家蝇的幼虫、蛹和成蝇既有特有的也有共有的ISB属,肠杆菌属是成蝇特有的ISB属之一，其所属的肠杆菌科中的奥克西托克雷白杆菌、肺炎克雷伯菌、柠檬酸杆菌和阴沟肠杆菌在实蝇科的求偶和繁殖过程中发挥作用；发育阶段不同肠道定殖的ISB属的数量亦不同(Shietal., 2012; Wangetal., 2014)。几乎所有蚜虫均定殖布赫纳氏属Buchnera，该属目前只有B.aphidicola1种，仅分布于蚜虫类腹部血腔的特化含菌胞内。含菌细胞内不同ISB的分布和数量存在差异(Gatehouseetal., 2012; Bingetal., 2013)。

表1 昆虫共生细菌的种类

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昆虫类型Insect type昆虫种类Insect species共生细菌属或种Generus and species of symbiotic bacteria参考文献References单食性灰飞虱Ommatidiotus dissimilisSulcia, Vidania, Sodalis, 沃尔巴克氏菌属Wol-bachia, 立克次氏体属RickettsiaMichalik et al., 2018沙漠蝗Schistocerca gregaria成团泛菌Pantoea agglomerans Dillon et al., 2000海灰翅夜蛾Spodoptera littoralis绿肠球菌Enterococcus mundtii杀雄菌属ArsenophonusShao et al., 2017橘小实蝇 Bactrocera dorsalis产酸克雷伯氏菌 Klebsiella oxytoca肺炎克雷伯氏菌Klebsiella pneumonia土生拉乌尔菌 Raoultella terrigenaShi et al., 2012橘小实蝇Bactrocera dorsalis肠杆菌科Enterobacteriaceae肠球菌科Enterococcaceae芽孢杆菌科Bacillaceae王洪秀等, 2015泽兰实蝇Procecidochares utilis沃尔巴克氏菌属Wolbachia张某等, 2016桃实蝇Bactrocera zonata 阴沟肠杆菌Enterobacter cloacae肺炎克雷伯氏菌Klebsiella pneumoniaeReddy et al., 2014小贯小绿叶蝉Empoasca onukii盐单胞菌属 Halomonas希瓦氏菌属 Shewanella沃尔巴克氏菌Wolbachia ssp.毛迎新等, 2018大青叶蝉 Sodalis sp.练启仙等, 2017Cicadella viridisSulcia muelleriMichalik et al., 2014立克次氏体属Rickettsia Lian et al., 2016蚜虫Aphididae spp.布赫纳氏菌Buchnera aphidicola 杀雄菌属ArsenophonusBing et al., 2013杨义婷等, 2014刘艳红等, 2018蚜虫Aphididae spp.Hamiltonella defensaRegiella insecticolaSerratia symbiotica 立克次氏体属Rickettsia立克次氏小体属Rickettsiella杀雄菌属Arsenophonus沃尔巴克氏菌属Wolbachia 螺原体属SpiroplasmaSimon et al., 2011豌豆蚜Acyrthosiphon pisum布赫纳氏菌Buchnera sp.Wilson et al., 2010立克次氏小体Rickettsiella ssp.amiltonella 沙雷氏菌属SerratiaTsuchida et al., 2010嗜桔粉蚧Pseudococcus calceolariaeTremblaya Gatehouse et al., 2012蚧壳虫Scale insectUzinura diaspidicola Sabree et al., 2013沫蝉FroghopperSulcia muelleriMichalik et al., 2014

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昆虫类型Insect type昆虫种类Insect species共生细菌属或种Generus and species of symbiotic bacteria参考文献References暗黑鳃金龟Holotrichia parallels噬纤维素属Cytophaga,黄杆菌属Flavobacteri-um,拟杆菌属Bacteroide圣平, 2014棉铃虫Helicoverpa armigera粪肠球菌Enterococcus faecalis杨焊, 2012长胸沫蝉 Clastoptera arizonana DoeringSulcia muelleriZinderia insecticolaMcCutcheon et al., 2010琉璃叶蝉Homalodisca vitripennisSulcia muelleriBaumannia cicadellinicolaTakiya et al., 2006长红锥蝽Rhodnius prolixus椿象红球菌Rhodococcus rhodnii Eichler et al., 2002点蜂缘蝽Riptortus pedestris伯克氏菌BurkholderiaKikuchi et al., 2012稻纵卷叶螟Cnaphalocrocis medinalis粪肠球菌Enterococcus faecalis杨焊, 2012小菜蛾Plutella xylostella阿氏肠杆菌Enterobacter asburiae肉杆菌Carnobacterium maltaromaticum阴沟肠杆菌Enterobacter cloacae夏晓峰, 2014小菜蛾Plutella xylostella肠杆菌科Enterobacteriaceae假单胞菌科Pseudomonadaceae鞘脂单胞菌科Sphingomonadaceae黄色单胞菌科Xanthomonadaceae黄杆菌科Flavobacteriaceae戴楠晶, 2014红火蚁Solenopsis invicta链霉菌Streptomyces sp.DF-5张晓宇等, 2018山松大小蠹Dendroctonus ponderosae 假单胞菌属Pseudomons 拉恩氏菌属Rahnella沙雷氏菌属Serratia伯克氏属Burkholderia Adams et al., 2013咖啡浆果螟Hypothenemus hampei假单胞菌Pseudomons adaceaeCeja-Navarro et al., 2015卫生昆虫Sanitation insects家蝇Musca domestica 不动杆菌属Acinetobacter 土壤杆菌Agrobacterium产碱杆菌属Alcaligenes博德特氏菌属Bordetella短波毛单胞菌属Brevundimonas 柠檬酸杆菌属Citrobacter代尔夫特菌属Delftia肠杆菌属Enterobacter 肠球菌属Enterococcus库特氏菌属Kurthia乳球菌属 Lactococcus 俊片菌属Lampropedia 明串球菌属Leuconostoc微杆菌属Microbacterium香味菌属Myroides刘婧等, 2017; 2018

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昆虫类型Insect type昆虫种类Insect species共生细菌属或种Generus and species of symbiotic bacteria参考文献References苍白杆菌属Ochrobactrum变形杆菌属Proteus普罗威登斯菌属Providencia假单胞菌属Pseudomonas拉乌尔菌属Raoultella 血杆菌属Sanguibacter 鞘氨醇杆菌属Sphingobacterium葡萄球菌属Staphylococcus 寡养单胞菌属Stenotrophomonas 漫游球菌属Vagococcus蚊子 Culicidae spp.沃尔巴克氏菌属Wolbachia崔春来等, 2015伊蚊Aedes spp.沙雷氏菌属Serratia肠杆菌属EnterobacterGaio et al., 2011白纹伊蚊Aedes albopictus鲍曼不动杆菌Acinetobacter baumannii正约氏不动杆菌Acinetobacter johnsoniiMinard et al., 2013冈比亚按蚊Anopheles gambiae肠杆菌属EnterobacterCirimotich et al., 2011蟑螂Blattodea蟑螂杆状体Blattabacterium spp.Sabree et al., 2009臭虫Cimex lectularius沃尔巴克氏菌Wolbachia sp.未命名的一种γ-变形菌纲细菌An unnamed γ-proteobacteriumHosokawa et al., 2010舌蝇属Glossina Wigglesworthia glossinidiaSnyder et al., 2013其他昆虫中华婪步甲Harpalus sinicus委内瑞拉链霉菌Streptomyces venezuelae孙飞飞等, 2018Other insects西方蜜蜂Apis mellifera乳酸菌群Lactobacillus seriesOlofsson et al., 2008γ-变形菌纲Gamma proteobacteria嗜酸乳杆菌 Lactobacillus acidophilus双歧杆菌属Bifidobacterium醋杆菌科Acetobacteraceae巴尔通氏体属 Bartonella乳杆菌属LactobacillusGilliamellaSnodgrassella徐龙龙 等, 2013西方蜜蜂Apis mellifera枯草芽孢杆菌Bacillus subtilisSabate et al., 2009西方蜜蜂Apis melliferaγ-1 Gilliamellaγ-2 γ变形菌纲Gamma proteobacteriaβ Snodgrassellaα-1 巴尔通体属Bartonellaα-2 醋酸杆菌科AcetobacteraceaeFirm-4乳杆菌属LactobacillusFirm-5嗜酸乳杆菌 Lactobacillus acidophilus双歧杆菌属Bifidobacterium Audisio et al., 2011

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昆虫类型Insect type昆虫种类Insect species共生细菌属或种Generus and species of symbiotic bacteria参考文献References东方蜜蜂Apis cerana蜡样芽胞杆菌Bacillus cereus李江红等, 2012GilliamellaSnodgrassella嗜酸乳杆菌 Lactobacillus acidophilus乳杆菌属Lactobacillus双歧杆菌属BifidobacteriumLi et al., 2012熊蜂Bombus spp. 乳酸菌群Lactobacillus seriesOlofsson et al., 2008巴尔通氏体属Bartonella双歧杆菌属Bifidobacteriumγ-变形菌纲Gamma proteobacteria乳杆菌属Lactobacillus嗜酸乳杆菌Lactobacillus acidophilusGilliamellaSnodgrassella徐龙龙等, 2013丽蝇蛹集金小蜂Nasonia vitripennis杀雄菌属ArsenophonusDuron et al., 2008欧洲狼蜂Philanthus triangulum链霉菌属StreptomycesKaltenpoth et al., 2005中华婪步甲Harpalus sinicus委内瑞拉链霉菌Streptomyces venezuelae孙飞飞等, 2018黑翅土白蚁Odontotermes formosanus高阳链霉菌Streptomyces koyangensisBi et al., 2013细腰湿木白蚁 Zootermopsis angusticolis栖温泉螺旋体 Treponema primitia T. azotonutrici-umRosenthal et al., 2011

2 昆虫与细菌的共生机制

昆虫与细菌共生体系的建立首先是基于双方相互识别的化学机制，进而经过互补代谢的生理机制与内在的生态学机制，才能发挥共生体系的生理生态作用，再依靠其遗传学机制，该共生体系得以遗传演化和发展。

宿主昆虫与细菌共生过程中，两者养分的互补代谢是其共生体系的发生发展和维持重要的生理机制。蚜虫吸食富含碳水化合物的植物汁液中缺乏氮素(如特定氨基酸)，而定殖蚜虫体内的OEB布赫纳氏菌可产生这些必需氨基酸。蟑螂、白蚁和一些食草性蚂蚁肠道共生细菌可进行氨的回收和一些必需氨基酸的合成(Sabreeetal., 2012)。Wilson等(2010)通过对豌豆蚜及其Buchnera的全基因组分析发现，亮氨酸、缬氨酸和异亮氨酸的合成通路在Buchnera中完成，而最终转氨过程则发生于蚜虫细胞中。

ISB的细胞膜等膜结构中，富含真核生物才有的长链不饱和脂肪酸。这是由于ISB大量地吸收源于宿主的脂类，以更好地应对宿主的环境胁迫。西方蜜蜂肠道共生细菌具有与宿主交互作用、形成细菌生物膜和分解糖类物质等多种功能。α-1细菌含有维生素B12的合成系统，可能为蜜蜂合成维生素；γ-1(Gilliamella)、乳酸菌属和双歧杆菌属的细菌有多种与碳水化合物相关的功能，包括合成果胶降解酶、糖苷水解酶和多糖水解酶等(Engeletal., 2012; Engel & Moran, 2013)，这些潜在功能也从基因水平上体现了乳酸菌群可能参与蜂蜜的酝造和蜜蜂对糖类物质的代谢。花粉是蜜蜂和熊蜂食物中唯一的蛋白质来源，肠道共生细菌合成果胶降解酶的功能有助于宿主蜂对花粉的消化和吸收。肠道共生细菌还具有潜在的食物解毒功能(Hehemannetal., 2010)，这对昆虫扩大取食物范围和适应性等发挥了重要作用。

自然选择中，昆虫及其共生细菌同时面临生态选择压力，需要抵御不利生境，同时开辟新的生态位来获得种群的生长与繁殖。与昆虫形成共生关系后，细菌能够被更好地保护及传播，而昆虫利用共生细菌的次生代谢产物，可提高竞争力和环境适应性。作为一种替代水平获取基因编码的基本代谢产物或酶，已证明ISB赋予了昆虫适应性，使其辐射进入新生境，扩大了生态位。

ISB与宿主昆虫形成共生体具有逆境下的进化优势。蚜虫与Bucheneraspp.构建的共生体系显著提高了蚜虫的耐热性和高温下的繁殖力。高温下细菌分子伴侣基因高效表达，有效地保护了宿主体内蛋白质分子免受降解(Oliveretal., 2010)。温度越高，烟粉虱体内共生细菌Rickettsia数量越多，由于其能诱导宿主体内耐热基因的高效表达，显著提高虫体耐热性，降低了烟粉虱死亡率(Bruminetal., 2011)。高温处理清除家蚕追寄蝇Exoristasorbillans体内沃尔巴克氏菌后，雌蝇产卵量及卵成活率显著下降(Guruprasadetal., 2011)。最近研究发现，不同地区、不同寄主植物、不同蚜型桃蚜OEBBuchneraaphidicola的16S rRNA基因序列高度一致。不同地区相同植物上孤雌桃蚜FEB的种类和定殖率均不同(刘艳红等，2018)。关于昆虫与细菌共生的遗传学机制及其与环境互作的内在生态学机制有待深入探究。

3 昆虫共生细菌的生理生态效应

昆虫为共生细菌提供稳定的生境并共享特定的代谢途径。ISB则通过协助昆虫营养代谢，提供食物中缺乏的养分弥补食物缺陷；分泌抗菌肽、毒素等以增强昆虫对外源寄生物的防御能力；降低昆虫被寄生性天敌寄生的风险，协助宿主抵御病原微生物的侵染；调节宿主昆虫对非生物因子的抗逆性，增大昆虫的环境适合度和生态位。同时，可调控植物生理反应，抑制植物对宿主昆虫的不利影响；利用对抗逆性基因精确的表达调控来增强宿主抗药性等。

3.1 ISB对宿主昆虫的影响

不同发育期的昆虫可能需要不同的ISB以发挥不同的生理生态作用。普罗威登斯菌属能产生木聚糖酶分解木聚糖，可能为家蝇生长发育提供能量(Rajetal., 2013)；香味菌属可作为抗菌剂产生生物表面活性剂保护家蝇(Dharneetal., 2008)；假单孢属广泛分布于土壤和水中，有极强分解有机物的能力，可能协助家蝇分解有机物作为能量来源(刘婧等，2017)。实蝇肠道内的肠杆菌科细菌能提高宿主对贫瘠食物的摄取，帮助消化食物，增强实蝇的健康体质，并能调控交配和生殖系统(姚明燕等, 2017)。OEB能为宿主提供氨基酸、胆固醇等养分(Nikohetal., 2011)。Buchnera具有产生腺嘌呤的代谢网络，可将腺嘌呤供给蚜虫利用(Thomasetal., 2009)。低龄若蚜中的Buchnera可能为宿主蚜虫提供维生素。特别是一些刺吸式口器昆虫因其取食单一，无法从食物中获取一些必需养分，只能依赖OEB提供(饶琼和吴慧明，2014)。此外，OEB还参与植物次生物质的解毒作用及宿主的氮素循环(Sabreeetal., 2009; Sabreeetal., 2013)。ISB对宿主蜂的一个重要功能是将工蜂收集的花粉转化为蜂粮，蜂粮比花粉含有更多的维生素、更少的多糖以及不同的氨基酸，这些养分变化很可能是共生乳酸菌群造成的，后者可使花蜜转化为蜂蜜，因此共生菌群可能参与了蜂蜜的酿造(Mattilaetal., 2012)。咖啡浆果螟Hypothenemushampei肠道中的假单胞菌可降解咖啡因，是造成危害降低咖啡产量的主要原因(Ceja-Navarroetal., 2015)。FEB和宿主的协同进化时间更为短暂，而其功能主要与宿主的适应性有关，包括宿主的存活率、繁殖量、竞争力等，一些FEB在宿主抵御天敌如病毒、真菌和寄生蜂，以及适应环境、抵抗杀虫剂时也发挥作用(Hedgesetal., 2008; Ghanimetal., 2009; Oliveretal., 2012)。果蝇体内定殖的沃尔巴克氏菌可提高其抗RNA病毒的能力，增强昆虫的适应性，为昆虫宿主提供必要的养分(Hosokawaetal., 2010)。

ISB可诱导宿主蜂产生蜜蜂抗菌肽和防御素，增加西方蜜蜂的免疫能力，改善其对病原菌的抵抗能力(Evans & Lopez，2004；徐龙龙等，2013)。用抗生素杀灭熊蜂消化道内共生细菌后，熊蜂短膜虫Crithidiabombi对地熊蜂的感染能力增强，肠道细菌Snodgrassella与熊蜂短膜虫感染能力的高低显著相关(Koch & Schmid-Hempel，2011)，表明一定种类的肠道细菌一定程度上能提高宿主对寄生虫的防御能力。

小菜蛾Plutellaxylostella中肠的共生细菌可能与其抗药性有关，后者帮助前者消化食物、供给养分以及分解植物防御物质等，以更好的适应十字花科植物(夏晓峰，2014)。肠球菌能显著提高小菜蛾对毒死蜱的抗性，而沙门菌显著降低了小菜蛾对毒死蜱的抗性(夏晓峰，2014)。关于昆虫肠道共生细菌的组成与群落结构特征对昆虫抗药性的影响是十分有意义的课题，值得进一步试验。

ISB能影响宿主寿命。ISB可延长或缩短果蝇寿命。改变果蝇中细菌和肠壁吸收细胞之间的共生关系，进而促进其延长寿命(Guoetal., 2014)。肠杆菌科ISB能产生一些特殊的具有引诱活性的化学物质。Wang等(2014)从3种不同途径采集的橘小实蝇肠道中分离出具有引诱活性的肠杆菌科细菌，其中，加入阴沟肠杆菌Enterobactercloacae和弗氏柠檬酸杆菌Citrobacterfreundii的LB液体培养基比不加菌的LB液体培养基能引诱更多的橘小实蝇成虫，经灭菌的这2种菌株的菌悬液也比无菌对照引诱力强。实蝇肠道中ISB能增强宿主健康和交配能力，聚团肠杆菌Enterobacteragglomerans、成团泛菌Pantoeaagglomerans和肺炎克雷伯氏菌能提高地中海实蝇性表现力(Lauzon & Potter, 2012)；饲喂接种有产酸克雷伯氏菌的饲料可增加地中海实蝇的性表现力和饥饿压力下的寿命(Gavrieletal., 2011)。

3.2 ISB对昆虫病原物的影响

ISB不仅影响宿主昆虫病原物，如拮抗昆虫病原细菌、病原真菌和病毒等，减轻昆虫病害；还能影响由宿主昆虫传播的病原物，如动物病毒和植物病毒等。蜜囊中的乳酸菌群强烈抑制幼虫类芽孢杆菌，一定程度上遏制美洲幼虫腐臭病的发展(Forsgrenetal., 2010；Vásquezetal., 2012)。蜡样芽胞杆菌Bacilluscereus和枯草芽孢杆菌Bacillussubtilis对蜜蜂白垩病的致病菌球囊菌Ascosphaeraapis也有抑制作用(Sabateetal., 2009; 李江红等，2012)。按蚊Anophelessp.吸血24 h后革兰氏阴性细菌为主的肠道种群数量大量增加，这些细菌不仅会与疟原虫发生养分竞争，还发挥物理屏障作用或产生各种酶、毒素等直接抑制疟原虫的发育；也可通过激活与疟原虫具有交互作用的按蚊免疫反应，或改变按蚊的生理代谢从而间接影响疟原虫的发育(崔春来等，2015)。如果用抗生素清除肠道细菌，处理的按蚊会更容易受疟原虫感染(Dongetal., 2009)。从冈比亚按蚊Anophelesgambiae体内分离到一株肠杆菌，与感染疟原虫的血液混合饲喂按蚊后能显著抑制恶性疟原虫对按蚊的感染(Cirimotichetal., 2011)。除去沙漠蝗Schistocercagregaria的肠道细菌，其感染粘质沙雷氏菌Serratiamarcescens的浓度比对照高5倍，并呈肠道细菌种类越多则该病原菌的浓度越低的趋势(Dillonetal., 2005)。值得关注的是，小蠹亚科昆虫和蚂蚁中，某些ISB能抑制环境中与昆虫共生真菌存在拮抗关系的一些真菌，间接促进共生真菌的发展(黄旭等，2015)。沃尔巴克氏菌能提高宿主黑腹果蝇对许多病毒的抵抗能力，并且在其他昆虫中沃尔巴克氏菌可能也具有类似功能(Martinezetal., 2014)。

然而，ISB并不总是有助于提高宿主抗病性。黑腹果蝇中沃尔巴克氏菌不能提高果蝇对病原细菌的抵抗力(Wongetal., 2011；Rottschaefer & Lazzaro, 2012)；冈比亚按蚊中肠内肠杆菌的丰度与疟原虫感染呈正相关(Boissiereetal., 2012)；Spiroplasma反而增加宿主对某些病原细菌的敏感性(Herren & Lemaitre，2011)；莎草黏虫中沃尔巴克氏菌增强了宿主对核型多角体病毒的敏感性(Grahametal., 2012)。ISB与病原物的关系受到昆虫种类、基因型、生育期、ISB种类及其与宿主进化关系、体内其他ISB的状况和环境条件等的影响(ukasiketal., 2013; Oliveretal., 2014)。

ISB可以通过增强昆虫的免疫系统，从而间接影响病毒的传播。已证实ISB能提高植物病原微生物通过植食性昆虫传递的效率(De Barroetal., 2011)。B型烟粉虱携带的植物病毒能够增强与其他植食性昆虫的竞争力(McKenzieetal., 2002；褚栋等，2004)。而烟粉虱共生细菌产生的GroEL蛋白对烟粉虱传播病毒起着重要的保护作用(Akadetal., 2004)。B型烟粉虱的OEB产生的GroEL蛋白可能与其广泛传播的植物病毒继而增强其竞争力相关。黑尾叶蝉的共生细菌Sulcia与水稻矮缩病毒(RDV)直接发生互作，病毒可直接附着Sulcia的外膜上，病毒外壳蛋白和细菌外膜蛋白的互作介导了这类病毒和细菌的直接结合，借用古老的共生细菌入卵通道，从而较为轻易地突破昆虫经卵传播屏障，并携带病毒经过上皮组织进入叶蝉卵母细胞，从而帮助病毒经卵垂直传播给叶蝉后代，该互作发生于黑尾叶蝉外壳蛋白P2与Sulcia外膜蛋白之间，抗生素处理叶蝉体内ISB后，叶蝉若虫期的发育受阻，F1代和F2代的传毒效率受到严重影响(Jiaetal., 2017)，这是首次发现的病毒病原物可直接利用ISB协助其传播的现象，是跨界物种病毒和细菌在昆虫卵巢中的奇妙汇合，揭示了病毒经卵传播的一个新模型，对诠释虫传病毒的分子机制以及虫传病害的控制具有重要的意义。

另外，十分有趣的是Buchnera含有高浓度GroEL蛋白，该蛋白能保护病毒免遭降解，从而促进蚜传病毒。然而，采用免疫细胞化学的方法发现游离GroEL会阻碍GroEL与病毒的互作，使得体内GroEL不能与病毒粒子发生相互作用，不能促进病毒的传播(Bouvaineetal., 2011)。可见，关于ISB对宿主传毒的效应与机制有待深入系统的研究。

3.3 ISB对其他生物的影响

ISB对宿主昆虫的寄主植物及其天敌昆虫等也产生一定影响。蚜虫的OEB对蚜茧蜂发育也具有重要影响。Buchnera可为蚜茧蜂生长发育提供养分。当去除蚜虫的OEB后，蚜虫体内的蚜茧蜂发育延迟，羽化的成蜂体重下降。FEB则影响宿主对不同植物的利用能力、宿主适合度、竞争能力乃至宿主进化等。昆虫与细菌形成的共生体通过改变植物的防御机制和天敌作用转变自身趋性(杨义婷等，2014)。ISB可以改变植物适合度间接提高宿主的生殖力(Himleretal., 2011)。可见，自然界中生物之间的互作关系是十分复杂多样的，今后的研究中应给予必要的关注。

4 昆虫共生细菌的作用机制

昆虫与细菌共生所产生的生理生态效应的作用机制是多种多样的。ISB合成或分解产生的某些代谢产物可被宿主用来合成信息素或激素，从而介导昆虫的行为和生殖力。沃尔巴克氏菌诱导潜叶蛾幼虫产生的细胞分裂素可延缓幼虫所取食叶片衰老，而绿色组织的光合作用弥补了黄色组织的不足，保证了潜叶蛾有足够的食物维持其生长发育和后代繁殖，进而提高了生殖力(Kaiseretal., 2010)。白蚁体内的共生细菌产生甲烷气体以阻止蚂蚁及其他天敌的捕食。沙漠蝗肠道定殖的成团泛菌Pantoeaagglomerans利用宿主消化废弃产物中的木质素衍生物香草兰酸合成愈创木酚，而后者是沙漠蝗聚集信息素的前体，聚集信息素通过粪便挥发吸引更多的蝗虫种群活动(Dillonetal., 2000)。与之相反，蝗虫微孢子虫可改变飞蝗聚集化学信息，从而阻止飞蝗的群集行为。前者改变蝗虫免疫系统和肠道化学性质，杀死大量参与合成蝗虫聚集信息素的肠道细菌，以扰乱蝗虫神经系统，诱导和保持群居行为的神经递质水平下降，导致群居的蝗虫回到独居(Shietal., 2014)。当病原物进入虫体后，ISB产生抗菌物质或与病原物竞争，阻碍后者获得必需养分，从而抑制病原物增殖(Kaltenpoth & Engl，2014)。沙漠蝗肠道共生细菌能产生酚类等抗真菌物质，可直接抑制绿僵菌的感染。唐菖蒲伯克霍德菌Burkholderiagladiolibacteria通过产生抗菌化合物保护拟步甲Lagriavillosa甲虫的卵，同时保持其该虫侵害植物的能力(Flórezetal., 2017)。另一方面，ISB诱导宿主产生免疫反应，使防御通路表达上调，从而降低宿主对病原物的敏感性。豌豆蚜的基因组中缺少一些与免疫反应相关的基因，当其遭受病原物侵害时可能主要依靠ISB来弥补此“缺陷”(Gerardoetal., 2010)。乳酸菌抑制幼虫类芽孢杆菌生长的作用是由于其产生的有机酸造成的(Audisioetal., 2011)。对中肠细菌介导小菜蛾抗性机制研究中发现，前者直接参与农药的代谢降解并非其引起抗药性的主要机制，肠球菌和抗生素对小菜蛾中肠解毒酶基因的调控相似，均能诱导小菜蛾肠道谷胱甘肽S-转移酶和羧酸酯酶的高表达，提高其对农药的抗性(夏晓峰，2014)。蒙特氏肠球菌能分泌抗菌肽形成化学屏障选择性地抑制海灰翅夜蛾肠道内的病原物，从而有益于肠道菌群的正常发展，减少病原物通过肠道引起的感染(Shaoetal., 2017)。该“以菌杀菌”的抗侵染策略可促进昆虫与细菌共生协作，可望为杀菌防腐、解决抗生素耐药性问题开辟新途径。

5 研究动向与展望

昆虫与细菌的共生机制、共生效应与作用机制是国内外研究的前沿和热点之一。特别是各种生物学新技术在生物共生学领域的大量应用，极大推动了对ISB物种多样性、功能、与宿主互作及协同进化关系的研究。例如，通过分离不同发育阶段家蝇肠道共生细菌，可确定家蝇体内共生细菌类群的变化规律；获得细菌菌株；探究其在家蝇变态发育和抗逆适应过程中发挥的作用；探寻防治家蝇的微生态学靶标等，为生物防控害虫提供理论依据。通过研究ISB及其功能基因在昆虫种群动态中的作用，特别是研究ISB对宿主生殖、存活、适应环境能力的影响，将有利于揭示ISB与宿主的共生机制，并最终为开发新的防控技术提供新思路和新途径。

然而，多数昆虫个体微小，细菌分离培养困难，研究ISB功能的难度更大。今后，首先应加大对昆虫与细菌共生体系研究的力度、范围和深度。可从少数物种(一种细菌和一种昆虫)构建的共生体系向多个物种(2种以上细菌和多种昆虫)构建的共生体系拓展；可加强探究昆虫的OEB参与宿主昆虫必需营养合成基因的生物学功能、OEB和FEB之间的互作机制、ISB对昆虫宿主种群的影响以及植物+昆虫+ISB三者之间的互作体关的研究。其次，应关注昆虫+原生动物+细菌三重共生体系的研究。例如，斯氏属Steinernema与异小杆属Heterorhabditis昆虫病原线虫是国际上新型的生物杀虫剂，分别与肠杆菌科Enterobacteriaceae的致病杆菌属Xenorhabdus和发光杆菌属Photorhabdus细菌互惠共生。这类线虫之所以对昆虫寄主具毒杀能力，定殖其体内的ISB发挥了关键性作用。昆虫病原线虫与共生细菌的共生关系表现为共生细菌为线虫生长发育提供养分，同时作为关键的杀虫因子，线虫作为载体将共生细菌携带进入昆虫体内。因此，研究ISB与昆虫病原线虫之间的定殖关系对这类生物杀虫剂的致病力和产业化生产都具有重要意义，也为ISB的分子机制研究提供了良好的生物模型。第三，常采用传统培养与分子生物学方法相结合的研究方式，可以提高研究试验结果的可靠性。当前和今后还可采用宏转录组学和基因芯片等技术来分析ISB的生理生态功能与演化，并不断开发和完善ISB研究技术，为探究昆虫与细菌互作体系、营养代谢、免疫防御、抗药性、生长发育和环境适应等方面提供新技术。

可以预见，随着研究的深入，可从更大范围的昆虫中分离获得更多的ISB新种；挖掘出具有特殊功能或新颖代谢产物的ISB物种，为具有更大科学价值和开发意义的研究提供材料和技术基础；随着基因组学和蛋白质组学技术的应用，ISB共生机制和进化机制的研究也会获得新突破；在研发绿色防控害虫的新技术中ISB将发挥越来越重要的作用。