周 挺，梁颁捷，张炳辉，肖 顺，顾 钢*

（1.福建省烟草公司烟草科学研究所，福州 350003；2.福建省烟草公司三明市公司，福建 三明 365000；3.福建农林大学植物保护学院，福州 350002）

我国烟草每年因病虫害和连作障碍造成巨大经济损失[1]，为了控制有害生物，人们频繁投入化学制品，导致病虫产生抗性[2]、环境污染[3]及土壤条件恶化[4]，同时农药残留也成为种植结构调整的瓶颈[2]。传统的间套作技术就是利用遗传多样性[5-7]来应对农业有害生物，实践证明是有效和可行的[6,8]，而且还会随时间的推移持续体现[9]，实现化学制品的持续减施。间套作实质上是时间缩短的轮作技术[10]，可以克服轮作周期长、作物生长时间不足的缺点，在林业、果业中已普遍应用，在农业发达国家也常用于防止水土流失、防病治虫等。研究表明，烤烟与小麦[11]、木犀草[12]、桔梗[13]、甘薯[14]、黑麦草[15]、大蒜[16]、菽麻[17-18]、猪屎豆[17]等间套作可以有效控制病虫害。本文综述了间套作技术防控烟草病虫害的研究进展，并对该领域今后的研究方向进行了展望，为发掘烟草病虫害生态治理的间套作技术提供实践参考和理论支撑。

1 间套作对病害的调控作用

不同作物间套作对病害的控制机理不同，如化学调控、物理屏障（或陷阱作用）、诱导抗性、微生态调控等。

1.1 化学调控作用

有些作物产生的代谢产物具有杀菌作用，可以持续减少土壤中病原菌数量，最终抑制病害的发生。2014 年周德海等[13]报道秦烟96 与桔梗连续间作3年后，对烟草黑胫病的控制效果明显，其中一个原因可能是两种作物的根系发生交互作用产生了某些物质抑制了病害的发生。2016 年薛超群等[15]报道烤烟间作大蒜后，土壤中烟草黑胫病菌数量可以减少39.9%，防控效果可达65.3%。钏有聪等[19]对烤烟KRK26 与大蒜轮作控病效果进行连续4 年的跟踪，结果发现从第3 年开始田间烟草黑胫病的发病率显著降低，进一步试验证明大蒜根系分泌物能显著抑制游动孢子的游动及休止孢子的萌发，其中苯并噻唑和2 种含硫化合物二烯丙基二硫醚、烯丙基甲基二硫醚对烟草黑胫病菌菌丝生长有较强的抑制能力，抑制活性与浓度呈正相关。TERBLANCHE等[20]报道种植万寿菊可以持续降低土壤中青枯菌的数量，其中最为关键的因素是万寿菊能分泌噻吩类杀菌或抑菌物质BBT 以及BBTOAc，可以起到持续杀菌的作用，致使青枯菌数量被控制在较低水平。2019 年王晓芳等[21]报道万寿菊秸秆具有土壤生物消毒作用，能持续降低尖孢镰孢菌（Fusarium oxysporium）基因的拷贝数，降低枯萎病的发生率。

间套作能减轻根结线虫病危害。巩彪等[22]报道利用大蒜秸秆的腐解效应可持续减少土壤中根结线虫的数量，但存在浓度效应，使用量超过2%时，防控效果随之降低。张瑞平等[17]、张宗锦等[18]报道烤烟间作菽麻或猪屎豆可有效降低根结线虫危害，与猪屎豆属植物产生的杀线虫活性物质有关。

间套作可以通过降低昆虫介体的传播能力，间接达到防控病害的目的。2017 年潘磊等[23]报道烤烟间作青蒿（Artemisia carvifolia）后，重要的病毒病如烟草曲叶病毒病（Tobacco leaf curl virus）、烟草花叶病（Tobacco mosaic virus）的病情可以显著降低，其机理可能是因为青蒿提取液对蚜虫个体、种群数量和生物量的负面影响所致[24]。另外，是否与青蒿产生的挥发性物质如柠檬烯、α-蒎烯、月桂烯等对传毒介体烟粉虱[Bemisia tabaci(Gennadius)]的驱避作用有关，尚待进一步的研究。

1.2 物理屏障作用

间套作在病害的控制中起到了重要的间接作用。例如有些间套作作物，可以提供“物理屏障”，阻止昆虫媒介迁飞传毒，阻隔气传或土传病菌的传播，减轻病害发生程度。

利用间套作作物的“物理屏障”作用可以改变介体昆虫的传毒效率[25]，阻止病毒大范围传播，有效控制病害。金文华等[26]报道烟麦套作共生期时，小麦大大降低了蚜虫迁飞到烟株上的几率，避免或减轻了烟草黄瓜花叶病毒病的发生危害，病株率仅为26.4%，而烤烟单作区的病株率则高达98.6%。2017 年LAI 等[27]报道利用烤烟抗病毒病品种闽烟38 与感病品种K326 间作，控虫防病的效果理想，原因之一是抗性品种的存在使感病品种密度降低从而影响烟蚜传毒行为。THRESH 等[28]报道种植玉米作为“物理屏障”，阻止烟粉虱的迁飞，可有效降低木薯花叶病毒病（Cassava mosaic virus）的蔓延。这对于烤烟间作玉米防治烟粉虱传播的烟草病毒病，如烟草曲茎病毒病（Tobacco curly shoot virus）是有借鉴意义的。

间作屏障植物对气流传播的病菌能起到阻隔作用。2014 年蒋士东等[29]报道烟草间作苜蓿，对烟草赤星病的控制效果为28.2%～46.72%，越早间作，效果越好。2014 年周德海等[13]报道，烟草间作桔梗后赤星病的发生率明显低于单作烟田。原因可能是桔梗可作为屏障植物延缓或阻碍病菌的传播。2011年FERNÁNDEZ-APARICIOA 等[30]将易感赤斑病的蚕豆与大麦、豌豆等进行间作对比试验，认为禾本科植物阻挡孢子传播的效果最好，病害发生率降低最显著，与豆科作物间作效果不明显。2019 年郭增鹏等[31]报道，蚕豆小麦间作田，由于小麦对气流的阻隔作用，锈菌[Uromyces fabae(Pers.)de Barv]的传播受到限制，发病盛期，蚕豆锈病发病率降低7.5～10.6 个百分点，病情指数降低26.9%～51.0%。

2014 年YANG 等[32]报道，辣椒间作玉米可减轻辣椒疫病的发生，是因为玉米根系可形成“根墙”，吸引并限制辣椒疫霉游动孢子在行间的传播，同时玉米根系分泌物的抗菌活性加强了“根墙”的阻隔作用。烤烟与桔梗、大蒜、万寿菊等作物间作时，土传病害的降低是否也与“根墙”的形成有关，尚待研究。

1.3 诱导免疫抗性

相较于单作，间套作在养分吸收利用方面可以产生营养异质效应，在增强烟株抗病性方面更具优势。如烟草与籽粒苋间作可以促进烟株对钼和钙的吸收[33]，烟株体内过氧化物酶、过氧化氢酶等相关酶活显著提高，同时降低了丙二醛的含量，自身防御能力得到提高，对烟草青枯病的抗性增强，发病延缓[34]。烤烟间作草木樨和甘薯，可以增加烟株对重要营养元素钾的吸收，提高了细胞壁中纤维素、半纤维素和木质素的含量，增厚细胞壁，同时还可能促进烟株体内抗病化合物，如酚和保卫素的形成，从而达到高效防控烟草普通花叶病和烟草蚀纹病毒病的目的[35]。2009 年唐世凯等[36]报道烤烟间作草木樨，虽然土壤碱解氮和速效磷含量与单作并无显著差异，但中后期间作体系能增加土壤的速效钾含量，土壤养分更趋平衡和协调，对提高烟株的抗逆性起到积极作用。

间套作对土壤酶活性的提高以及烟株自身蛋白的表达也有一定调节作用。烟麦套作时，可产生提高和均衡酶活性的效应，从而更有利于烟株的生长，抗逆性增加[37]。YU 等[38]报道烤烟K326 与玫瑰（Rosa chinensis Jacq CrimsonGlory H.T.）间作，玫瑰叶片的有机挥发物能诱导烟草防御蛋白质，如β-1,3-葡聚糖酶（β-1,3-glucanase）和类萌发素蛋白（germin-like protein）上调表达，烟株抵御Alternaria alternata和Phytophthora nicotiana侵染的能力得以提高。

1.4 改善土壤微生物群落结构

除病原菌数量外，病害发生还与根际微生物的数量、区系组成和群落结构关系密切。间作作物可提升主栽作物根际土壤中的微生物多样性，有利于抑制病害的发生。

涂勇等[39]报道烤烟-大豆带状套作，显著增加作物根际细菌、放线菌的数量，减少真菌数量，同时提高与土壤氮素代谢相关的功能性微生物数量，烤烟土传病害的发生程度与根际土壤细菌及放线菌数量显著负相关，与真菌数量显著正相关。牟文君等[40]报道烤烟间作花生，土壤中病原菌数量减少，黑胫病病情指数降低，可能是间作花生对烟田小气候的改变或土壤微生物的调节所致。这与GAO 等[41]报道的烤烟间作花生模式能改善土壤生态和微生物群落结构，有益菌数量增加，病原菌数量减少的结果相类似。冯俊喜等[42]报道烟麦套作模式下，土壤微生物多样性指数增大，土壤微生态环境得以改善。韦俊等[43]报道烤烟套作豌豆、白菜和结球甘蓝，可明显提高烤烟根际细菌多样性，不同程度地降低土壤中潜在致病菌的丰度，提高烤烟产量。

2 间套作对害虫的调控作用

植被的单一化必然导致生物群落（包括害虫和天敌昆虫）的种类组成和结构趋向单一化，天敌控害的功能难以充分体现[44]，适当的作物丰富度可增加农田生态系统的生物控害功能[45]。间套作技术可以发挥不同作物对害虫的毒杀、驱避，诱集、物理屏障以及对天敌的吸引、保护等作用。

2.1 毒杀作用

潘磊等[23]报道烤烟间作青蒿，烟蚜和烟粉虱种群相对密度显著下降，这可能与青蒿对蚜虫的毒杀作用有关[24]。张得智等[46]报道烤烟KRK26 间作茼蒿，可以减少斜纹夜蛾和烟青虫在烟草上的发生几率。可能是由于茼蒿不断产生的茼蒿素对斜纹夜蛾幼虫具有良好的拒食性和毒杀性，能明显降低斜纹夜蛾幼虫的体重，使其生命力下降[47]。这与2017年鲁艳辉等[48]的报道类似，二化螟幼虫（Chilo suppressalis）取食诱集植物香根草（Vetiveria zizanioides）后，体内解毒酶CarE 和P450 酶的活性受到抑制，逐渐丧失解毒代谢能力，最终死亡。

2.2 诱集天敌作用

不同烟草品种的烟田昆虫群落结构和动态不同[49]，采用不同的间套作方式，可以调节田间昆虫益害比[50]，起到持续控害的效果。烟草受到棉铃虫或烟青虫危害后，产生大量的挥发物，能够吸引天敌昆虫齿唇姬蜂[51]；间作茼蒿可减少烟草上鳞翅目害虫的发生，可能与茼蒿能够释放α-蒎烯、月桂烯等挥发物[52]吸引天敌有关。LAI 等[27,53]采用烤烟间作大蒜模式，可以有效增加捕食类、寄生类天敌的种类及个体数量，如食蚜蝇、瓢虫，显著推迟优势物种烟蚜种群的始发期，个体数量也显著降低。这与2010 年宋倍舟等[54]报道梨园间作薄荷[Mentha haplocalyx(Briq.var.piperascens Malinvaud)]、孔雀草（Tagetes patulaL.）、罗勒（Ocimum basilicumL.）等控害的结果类似，间作芳香植物后，寄生蜂类、蜘蛛类、瓢虫类等天敌昆虫显著增加，对害虫起到明显的调控作用。2009 年周海波等[55]也报道间作不同抗性的小麦品种，抗性品种产生的挥发性物质吸引天敌昆虫，如蚜茧蜂（烟蚜茧蜂和燕麦蚜茧蜂）和瓢虫（七星瓢虫、异色瓢虫和龟纹瓢虫），大幅压低了田间蚜虫种群数量。

2.3 物理屏障或诱捕作用

烤烟套种小麦以及不同品种烤烟间作模式对蚜传病毒病的控制效果显著，也与“物理屏障”作用有关，扰乱了蚜虫的行为模式，降低蚜虫种群密度。2018 年刘金燕等[56]对比了多种间作作物，认为烤烟间作玉米对降低烟株烟蚜数量的效果最为显著。2019 年ZHANG 等[57]报道利用玉米作为屏障植物，可以显著降低主栽作物棉花上烟粉虱（Bemisia tabaci）的虫口密度。

20 世纪70 年代就有黑麦草作为诱捕作物（trap crop）的报道，BUCHER 等[58]使用烟草与黑麦草间作，黑麦草作为诱捕作物诱捕暗缘地老虎[Euxoa messoria（Harris）]，从而避免其对烟株的危害。2003 年蒋金纬等[59]报道黄花烟与烤烟RG17 混栽，黄花烟对棉铃虫、烟青虫产卵具有较强的诱集作用，表明种植黄花烟草可作为防治烤烟害虫的措施之一。2006年KHAN等[60]报道利用狼尾草(Pennisetum purpureum)作为诱捕植物种植于玉米地里，可诱捕玉米禾螟[Chilo partellus(Swinhoe)]雌虫产卵，其幼虫由于天敌螟黄足盘绒茧蜂（Cotesia flavipes）的寄生作用[61]，存活时间极显著缩短。2016 年BÉLAIR[62]报道种植马铃薯感病品种（Snowden）作为诱捕植物，诱捕线虫（Globodera rostochiensis），5 周后拔除，也能起到与种植抗病品种同样的效果，每年可以减少30%的虫口数量。2020 年ZHANG 等[63]在棉花田周边种植甜瓜（Cucumis melo）、向日葵（Helianthus annuus）作为“陷阱植物”，间作玉米（Zea mays）作为屏障植物防治烟粉虱，均显著降低棉花上的虫口密度，其中“物理屏障”控害效果优于“陷阱作物”，不会对寄生蜂的行为产生影响。

2.4 推拉（push–pull）策略

20 世纪80 年代，PYKE[64]利用趋避剂和引诱剂调控棉铃虫（Helicoverpa armigera）的行为，收到很好的效果，并命名为“push-pull”策略，1990年 MILLER 等[65]又将其命名为引诱-排斥牵制（stimulo-deterrent diversionary，SDD）策略，并得到广泛的应用[66]，成功减少了杀虫剂的施用，同时有助于延缓害虫抗药性。2007 年KHAN[67]报道，部分狼尾草（Pennisetum purpureum）对玉米茎蛀褐夜蛾（Busseola fuscaFüller）有较强的吸引作用，可与驱虫豆科植物（Desmodiumspp.）组成“推-拉”系统。

2014 年夏鹏亮等[68]报道在易感烟蚜品种K326中间作紫苏，对烟蚜种群干扰作用明显，能有效驱避有翅蚜，降低虫口密度，因为紫苏的内含物对烟蚜具有较好的拒食和忌避作用[69]，若结合黄板的合理使用，可组成“推-拉”体系控制有翅蚜的迁入。烤烟间作大蒜，可以有效增加捕食类、寄生类天敌的种类及个体数量[27,53]，同时大蒜对烟蚜[70]以及斜纹夜蛾幼虫和烟粉虱[71]具有较好的拒食作用；烤烟KRK26 间作茼蒿[46]，茼蒿素对斜纹夜蛾幼虫具有拒食和毒杀作用[47]，茼蒿挥发性物质[52]可能也参与了对寄生蜂的吸引。这种“推拉”模式，属于对害虫的“推”和对天敌的“拉”。2016 年ZHOU 等[72]报道采用顺-3-己烯醇（Z3H）和蚜虫报警信息素（EBF）或大蒜提取物（GE）构建“推拉”体系防控麦蚜。2017 年XU 等[73]报道在麦豆间作的基础上，使用昆虫信号化学物质，水杨酸甲酯和EBF，防治麦蚜效果显著，2019 年周海波等[74]报道单独释放EBF 对黄山贡菊蚜虫防效显著。这些研究是利用化学信息素对蚜虫的趋避以及对天敌的吸引作用构建了蚜虫防治的“推-拉”模式。

2.5 保护天敌昆虫

害虫大发生时往往表现出天敌密度的不足，因此，保护性生物防治就显得十分重要。适当的物种丰富度不仅能干扰害虫对靶标的搜索行为，也能为天敌昆虫提供良好的“庇护所”。间套作能促进中性昆虫数量的增加，吴进才等[75]报道中性昆虫与害虫呈显著的负相关、与天敌呈显著的正相关，并通过影响捕食性天敌实现对害虫的调控；曾粮斌等[76]的田间试验验证了足够数量的中性昆虫能促进捕食性天敌前期的定殖，良好的生态环境可为天敌提供转移寄主和替代猎物，使天敌因季节变动在不同作物间迁移运动，扩大天敌种群，达到控制中后期害虫的效果[77]。2019 年SNYDER 等[78]报道实行间套作的昆虫种群结构较单作有明显的改善，庇护了天敌昆虫，但微观机制及对害虫的影响效果仍需深入研究[79]。

有证据表明天敌昆虫具有明显的伴迁行为，这对害虫的早期控制极为重要。2014 年齐会会等[80]报道褐飞虱（Nilaparvata lugensStål）的重要天敌黑肩绿盲蝽（Cyrtorhinus lividipennisReuter），2010年郭近等[81]报道有翅桃蚜的重要寄生性天敌烟蚜茧蜂（Aphidius gifuensisAshmead），2001 年翟保平等[82]报道蚜虫的寄生蜂、木通长管蚜茧蜂(Ahidius picipes)、烟蚜茧蜂(Aphidius gifuensis)和菜少脉蚜茧蜂(Diaeretiella rapae)，都有与迁飞性害虫伴迁的特点。有些害虫迁飞时，已被寄生，如飞虱被跗煽（Elenchinus japonicus）的寄生率可达10%～46.7%，甚至高达63%～100%[83]；有翅桃蚜（烟蚜）被烟蚜茧蜂的寄生率63.2%，僵蚜出蜂率高达85.8%[81]。这种同步迁移现象无疑具有重要的生态学和行为学意义，从另一个层面说明生物多样性保护天敌在害虫持续治理中的重要作用。

3 问题与对策

虽然间套作技术可以在一定程度上调控病害，但有些问题尚待解决。首先，间作作物与烤烟的种植比例、种植间距等如何确定。因为种植比例或间距不恰当都可能达不到控病的效果或者效果轻微，或者持续控害的时间不长，后期可能会出现病害快速发展的现象。其次，烟田往往是多种病害混发，虽然有报道称间作一种作物可以同时防控多种病害，如烤烟间作桔梗防控病毒病、赤星病、角斑病和野火病[12]，间作草木樨防控病毒病、真菌性病害[13]，间作万寿菊防控枯萎病、灰霉病[84]等，但其中的机理并未完全揭示。目前烟草上使用的烟蚜茧蜂、蠋蝽等都属于传统经典的单一天敌防控单一害虫的单线模式，由于农业害虫生长周期长、种群生态结构复杂，仅仅依靠单一天敌很难达到人们的期望值，甚至可能导致“害虫失控”[85]。2014 年许庆辉等[86]在烟盲蝽捕食斜纹夜蛾试验中，证实高密度的斜纹夜蛾会导致烟盲蝽的捕食效率下降。因此，间套作虽可构建多物种的生态环境，提升生物多样性，增强生物间相互协调、相互制约的作用，大幅提高有害生物生态控制的效率，但仅靠单一的间套作技术实现全生育期内病虫治理的条件尚不够成熟。

我国每年有超过2.8×107hm2[87]的耕地实行了间作，对控制病虫的入侵能起到事半功倍的效果，是真正意义上的以预防为主的绿色防控技术手段，但机理方面的研究稍显不足[88]，烟草更甚。因此，应尽早开展相关技术的研究，为我国烟草农业可持续发展提供保障。（1）加强间套作物种的筛选研究。应根据植烟地区的生态环境、病虫害发生规律、作物营养需求特点、与烟草之间的互作及化感作用等，合理选择间套作作物。（2）加强间套作防病治虫机理研究。从目前的报道来看，系统性的机理研究涉及的并不深入。因此，应系统开展“作物-烤烟-有害生物（特别是重点病虫害）”三者之间相互关系的研究，为更好地发挥间套作技术在病虫防治方面的作用提供依据。（3）加强间套作对混发病虫害防治的研究。烤烟生长过程中，常常是多种病虫害混合发生，如何科学应用间套作技术调控，甚至更换不同的间作物有待进一步研究。（4）加强间套作技术的生态评价研究。耕作方式的改变势必改变植烟生态环境，这种变化在短期内带来的影响大多是积极的，但长远的影响尚不明确。因此有必要开展间套作技术对生态环境影响的评价研究，建立并完善效果评价体系。（5）加强间套作模式下烟叶生产管理方式的研究。小范围的间套作可能无法产生理想的防病控虫效果。因此，推广应用间套作技术时，必须有一定的规模，这势必产生投入产出比之间的变化，为此必须开展间套作技术应用与推广的经济分析研究。