赵英杰 符成悦 徐天梅 郑亚强 王文倩 孔德鸿 陈斌 李正跃

摘要 ：為明确黄足肥螋Eurellia pallipes对草地贪夜蛾Spodoptera frugiperda的捕食能力，在室内于（28±1）℃，L∥D=16 h∥8 h条件下，研究了黄足肥螋成虫对草地贪夜蛾2龄幼虫的捕食功能与搜寻效应。结果表明：黄足肥螋成虫对草地贪夜蛾2龄幼虫具有较强的捕食作用，捕食时，黄足肥螋先用尾铗夹伤草地贪夜蛾幼虫或造成其死亡后再取食，持续取食时间最长达22 min，最短6 min，平均取食时间为（10.3±3.3） min。通过HollingⅡ模型对捕食作用数据进行拟合，发现其对草地贪夜蛾2龄幼虫的捕食功能反应属于HollingⅡ模型，日最大捕食量为62.5头，瞬时攻击率和处理时间分别为0.951和0.016 d。黄足肥螋成虫对草地贪夜蛾2龄幼虫表现出一定的搜寻效应，但在一定的空间内随着猎物密度的增加其搜寻效应逐渐降低。由此表明，黄足肥螋成虫对草地贪夜蛾低龄幼虫具有较好的防控潜力。

关键词 ：黄足肥螋; 草地贪夜蛾; 功能反应; 搜寻效应

中图分类号：

S 476.2， S 433.4

文献标识码： A

DOI： 10.16688/j.zwbh.2019468

Predation functional response of Eurellia pallipes to the 2nd

instar larvae of Spodoptera frugiperda

ZHAO Yingjie， FU Chengyue， XU Tianmei， ZHENG Yaqiang，

WANG Wenqian， KONG Dehong， CHEN Bin， LI Zhengyue

（College of Plant Protection， Yunnan Agricultural University， State Key Laboratory for

Conservation and Utilization of Bio Resources in Yunnan， Kunming 650201， China）

Abstract

To clarify the predation and control ability of Eurellia pallipes on Spodoptera frugiperda， the predation function and searching efficiency of both male and female adults of E.pallipes on the 2nd instar of S. frugiperda were studied in an light incubator at （28±1）℃ and L∥D=16 h∥8 h. The results showed that E.pallipes adults have a strong predation effect on the 2nd instar larvae of S. frugiperda. When hunting， they often clip the S. frugiperda larvae with forceps first， causing prey injury or death， and then feed. The longest feeding time was 22 min， and the shortest was 6 min， with an average feeding time of （10.3±3.3） min. The data fitting results showed that the functional responses of E.pallipes adults to the density of the 2nd instar larvae of S. frugiperda fitted well with HollingⅡ model. Daily maximum predation， instantaneous attack rate and treatment time of E.pallipes adults to 2nd instar larvae of S. frugiperda were 62.5 individuals， 0.951 and 0.016 d， respectively. E.pallipes adults showed the certain searching efficiency on the 2nd instar larvae of S. frugiperda， but the searching efficiency decrease gradually with the increase of prey density in a certain space. E.pallipes adults showed a good control effect on S. frugiperda larvae， and have good control potential on S. frugiperda.

Key words

Eurellia pallipes; Spodoptera frugiperda; functional response; searching efficiency

草地贪夜蛾Spodoptera frugiperda （J.E.Smith），又称秋黏虫，英文名fall armyworm，隶属于鳞翅目Lepidoptera 夜蛾科Noctuidae。成虫具有远距离迁飞能力，寄主广泛，能够取食玉米和多种经济作物[12]。据报道，在巴西和其他南美洲国家，草地贪夜蛾的为害使玉米减产最高达57%[3]。该虫自2019年侵入我国以来已成为严重影响我国玉米生产的重要害虫[4]。由于草地贪夜蛾已对多种化学农药具有抗药性[5]，防治困难，因此生物防治受到越来越多的关注。我国学者研究了多种天敌昆虫对草地贪夜蛾的寄生、捕食作用，如夜蛾黑卵蜂Telenomus remus对草地贪夜蛾卵，螟黄赤眼蜂Trichogramma chilonis、短管赤眼蜂 T. pretiosum等[67]对草地贪夜蛾幼虫的寄生作用，半翅目的蠋蝽Arma chinensis、东亚小花蝽Orius sauteri[89]，脉翅目的大草蛉Chrysopa pallens[10]以及鞘翅目的异色瓢虫Harmonia axyridis[11]等对草地贪夜蛾的捕食作用等。

黄足肥螋Eurellia pallipes Shliraki属革翅目Dermaptera肥螋科Anisolabididae，广泛分布于云南各地的玉米田中，具有生长周期长，环境适应性强，取食害虫种类多等特点[12]，是玉米田里一种重要的捕食性天敌昆虫。近年来的研究发现，黄足肥螋对亚洲玉米螟Ostrinia furnacalis、苹果绵蚜Eriosoma lanigerum、甘蔗扁飞虱Eoeurysa flavocapitata、甘蓝薄翅螟Crocidolomia pavonana[1316]等害虫有较强的捕食作用，对害虫表现出一定的生防潜力。在田间调查时发现黄足肥螋在玉米植株上捕食草地贪夜蛾卵和幼虫，但有关黄足肥螋对草地贪夜蛾的捕食作用尚未见相关报道。因此，为系统探究黄足肥螋对草地贪夜蛾的生防潜力，本研究测定了黄足肥螋成虫对草地贪夜蛾2龄幼虫的捕食量、瞬时攻击率和处理时间，以期为田间应用该种天敌防治草地贪夜蛾提供一定的理论依据。

1 材料与方法

1.1 供试昆虫

草地贪夜蛾采自云南省曲靖市陆良县板桥镇玉米田（25°4′57.32″N，103°42′5.4″E），并于室内人工智能培养箱（RG 300）中连续饲养超过3代，饲养条件为 （25±1）℃，RH 60%±5%，光周期L∥D=16 h∥8 h。试验前随机挑选个体大小、生长状况相似的草地贪夜蛾2龄幼虫作为猎物。黄足肥螋采自云南省大理州弥渡县新街镇玉米田，在室内光照培养箱内于（28±1）℃，RH 60%±5%，光周期L∥D=16 h∥8 h条件下，用新鲜的玉米籽粒和草地贪夜蛾幼虫饲养。试验前随机挑选大小一致的2周龄的黄足肥螋成虫，以足量的草地贪夜蛾2龄幼虫喂养3 d，然后将其饥饿处理24 h，待用。

1.2 试验方法

将上述饥饿处理后的黄足肥螋成虫单头放入培养皿（直径9 cm、高1.5 cm）中，然后将草地贪夜蛾2龄幼虫按不同密度放入上述培养皿内，同时在每个皿内放入少许新鲜玉米叶片。草地贪夜蛾 2龄幼虫的密度梯度设为 3、6、9、12、15、18、20和 25头/皿，共设8 个处理，5次重复。置于RG 300智能人工气候箱，于（28±1）℃，RH 60%±5%，光周期L∥D=16 h∥8 h，光强11 000 lx条件下饲养。每天定时观察黄足肥螋成虫对草地贪夜蛾2 龄幼虫的捕食行为。处理24 h后统计剩余草地贪夜蛾幼虫的数量，计算被捕食的草地贪夜蛾幼虫数量，用HollingⅡ方程对试验数据进行模拟。

1.3 数据分析

对试验所得数据用HollingⅡ模型进行拟合，得到捕食功能反应方程：Na=aNTr/（1+aThN）[17]，搜寻效应方程：S=a/（1+aThN）[18]，式中N是猎物的密度，Na为捕食猎物的数量，a为捕食者对猎物的瞬时攻击率，Tr是本试验的总时间，为1 d，Th是处理时间（即捕食者捕食1头猎物所用的时间），S为搜寻效应。先用Excel 2016和RStuido进行数据处理，再使用Graphpad Prism 6.01分析并作图。

2 结果与分析

2.1 黄足肥螋对草地贪夜蛾2龄幼虫的捕食行为观察

將饥饿处理后的黄足肥螋成虫放入培养皿内，黄足肥螋在经过短暂适应后会四处游走，判断四周环境，当发现草地贪夜蛾幼虫后，先用触角及前足试探，再使用腹部末端的尾铗夹住草地贪夜蛾幼虫的胸部或腹部，这时猎物通常会剧烈扭曲挣扎，然后黄足肥螋会拖动挣扎的幼虫不断爬行，直至草地贪夜蛾幼虫失去活力，然后开始取食。观察发现，黄足肥螋往往会先用尾铗夹食草地贪夜蛾幼虫造成损伤或死亡，之后再慢慢取食，且不会将草地贪夜蛾幼虫完全吃掉，而是留下一部分残体。从黄足肥螋开始取食草地贪夜蛾幼虫，到取食结束开始搜寻下一头草地贪夜蛾幼虫，持续取食最长时间达22 min，最短仅6 min，平均取食时间为（10.3±3.3）min。

2.2 黄足肥螋对草地贪夜蛾2龄幼虫的捕食功能反应

黄足肥螋成虫对草地贪夜蛾2龄幼虫的捕食量（Na）随着供试草地贪夜蛾密度（N）的增加而逐渐增多，但当供试草地贪夜蛾2龄幼虫的密度N达到一定数量后，捕食量增势减缓。因此，黄足肥螋成虫对草地贪夜蛾2龄幼虫的捕食功能反应符合Holling Ⅱ模型，可用Holling圆盘方程来拟合（图2）。

由表1可知，黄足肥螋成虫对草地贪夜蛾2龄幼虫的捕食功能反应方程为Na=0.951N/（1+0015N）（R2=0.989，F=588，P<0.001）。其中，黄足肥螋成虫对草地贪夜蛾2龄幼虫的处理时间（Th）为0.016 d，即黄足肥螋取食1头草地贪夜蛾2龄幼虫的理论时间为23.04 min;日最大捕食量（1/Th）即当猎物密度足够大，即N→∞时，黄足肥螋的理论日最大捕食量为62.5头，这也直观反映出黄足肥螋对草地贪夜蛾幼虫有较大的捕食量。

2.3 黄足肥螋对草地贪夜蛾2龄幼虫的搜寻效应

通过拟合HollingⅡ型功能反应模型得到的参数，依公式S=a/（1+aThN）估算黄足肥螋成虫在不同草地贪夜蛾2龄幼虫密度下的搜寻效应。其中，S为搜寻效应，a为捕食者对猎物的瞬时攻击率，Th是处理时间，N是草地贪夜蛾幼虫的密度。

根据上述公式，得出了黄足肥螋在不同草地贪夜蛾2龄幼虫密度下的搜寻效应（图 3），由图 3可知，随着猎物密度的增加，黄足肥螋对草地贪夜蛾2龄幼虫的搜寻效应逐渐降低。当草地贪夜蛾2龄幼虫的密度分别为 3、6、9、12、15、18、20和 25头/皿时，黄足肥螋的搜寻效应分别为 0.910、0.872、0838、0.806、0.776、0.749、0.732和 0.692。

3 结论与讨论

本试验研究了黄足肥螋成虫对草地贪夜蛾2龄幼虫的功能反应模型和搜寻效应模型，得出其捕食功能反应满足HollingⅡ型方程，捕食数量随草地贪夜蛾数量的增加而增加，当猎物达到一定密度后，捕食量增势减缓，该结果与许多革翅目天敌昆虫捕食鳞翅目幼虫的捕食功能反应模型相同[13，1920]。捕食性天敌昆虫对猎物的瞬时攻击率/处理时间（a/Th）是表示天敌防控猎物作用强弱的重要参数，a/Th越大则表示其对猎物的防控作用越强[21]。本研究发现黄足肥螋对草地贪夜蛾2龄幼虫的a/Th值达59.4，表明黄足肥螋成虫对草地贪夜蛾2龄幼虫具有较强的捕食作用。本研究还发现黄足肥螋成虫对草地贪夜蛾2龄幼虫的日最大捕食量高达62.5头，表明黄足肥螋成虫对草地贪夜蛾2龄幼虫有较强的防控潜能。此外，在阿根廷，Sueldo等[20]研究了当地玉米田常见的一种球螋Doru lineare对草地贪夜蛾幼虫的捕食作用，发现其对草地贪夜蛾1龄幼虫的瞬时攻击率为0.374，明显低于本研究中黄足肥螋对草地贪夜蛾2龄幼虫的瞬时攻击率（0.951），这可能是因为D. lineare体型与本试验中的黄足肥螋相比较小，且猎物被放置在盆栽玉米植株上，D. lineare搜索时间较长，从而使得其捕食能力较黄足肥螋低。由此也表明，我国许多玉米种植区常见的黄足肥螋在草地貪夜蛾生物防治中有良好的应用潜力。

本课题组在试验中发现，黄足肥螋成虫仅对草地贪夜蛾低龄幼虫有较强的捕食能力，而无法捕食草地贪夜蛾的高龄幼虫，反而出现了黄足肥螋被草地贪夜蛾咬死的现象，这可能是由于草地贪夜蛾的高龄幼虫体型过大并且攻击性强，导致黄足肥螋不能取食，这一发现也为在田间科学、合理地利用黄足肥螋防治草地贪夜蛾提供了依据。

试验中还观察到，黄足肥螋与同为咀嚼式口器的异色瓢虫在取食草地贪夜蛾低龄幼虫的行为上大体相似，都可分为静止、爬行、搜寻、试探、取食等五个行为[11]。但与异色瓢虫不同的是，黄足肥螋表现出极强的攻击性，会用腹部末端坚硬的尾铗攻击猎物，当猎物因受伤而活力下降或死亡后才开始取食，取食的部位通常是草地贪夜蛾幼虫的腹部末端或者背面，取食过程中始终用尾铗固定住猎物，除非黄足肥螋特别饥饿，否则取食过程只持续约10 min，尚未将猎物完全取食掉便开始搜寻下一个猎物，这也使得试验中猎物的死亡率较高，这一生物学特性对于在田间科学释放黄足肥螋防治草地贪夜蛾有一定的指导意义。但是，该捕食功能试验是在实验室条件下完成的，在自然环境中，还存在许多影响黄足肥螋对草地贪夜蛾捕食能力的因素，如环境温度、寄主植物、更大的搜寻范围以及其他因素的干扰等。因此，黄足肥螋对田间草地贪夜蛾的生物防治效果还有待进一步探究。

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（责任编辑：杨明丽）