黄明煜, 章家恩,2,3,*, 全国明, 郭靖

1. 华南农业大学资源环境学院生态学系, 广州 510642

2. 农业部华南热带农业环境重点实验室, 广州 510642

3. 广东省现代生态农业与循环农业工程中心, 广州 510642

4. 广州城市职业学院城市建设工程系, 广州 510405

1 前言

随着工业化、城市化以及社会经济的快速发展,环境污染和生态破坏问题日益严峻, 威胁着人类的健康生存和可持续发展, 其中重金属对土壤环境的污染、破坏尤为严重[1,2]。土壤重金属污染主要来源于工业废渣、废气中重金属的扩散、沉积和含重金属废水灌溉, 以及含重金属的农药、肥料的大量施用等[3]。全国土壤重金属的总点位超标率为 16.1%,受Cd、Hg、As、Cr、Pb污染的耕地面积约为2000万公顷, 每年因重金属污染而损失的粮食约为 1000万吨, 受污染粮食多达 1200万吨, 经济损失至少200亿元[4,5]。土壤重金属污染具有隐蔽性、长期性、滞后性等特点, 不仅会导致土壤退化、农作物产量和品质的降低, 还可能通过直接接触或食物链传递危及人类健康与生命安全[6-8]。因此, 土壤重金属污染的治理已成为当前环境科学界急待解决的重大课题[9]。

国内外常采用深耕法、客土法、电化学法、化学淋洗法、生物修复法等来处理土壤重金属污染问题, 但由于各类方法均有一定的局限性, 迄今为止,尚未找到一种高效、安全且可广泛应用的修复措施。总体而言, 物理、化学方法需消耗大量的人力、物力、财力, 成本较高, 也不能从根本上清除土壤重金属, 存在占用土地、渗漏和二次污染等问题。生物修复技术作为一种新型治理方法, 具有原位修复、改善生态环境、提高土壤肥力以及对环境扰动小等优点, 日益受到研究者、实践应用者以及政府管理部门的重视和关注[10]。

植物修复技术是指利用植物吸收、降解、挥发、过滤、固定等作用, 净化土壤、水体中的重金属元素的一类生物修复技术[11], 具有广阔的应用与发展前景, 可广泛应用于土壤重金属污染的治理, 但如何提高植物修复技术的综合效率是目前面临的较大困境。近20多年来, 寻找和筛选生物量大、生长迅速且能够富集或超富集一种或多种重金属的植物成为国内外学者关注的热点问题[12]。本文综述了当前土壤重金属修复的超富集植物筛选应用概况、修复应用模式以及存在的问题。同时, 对利用入侵植物修复土壤重金属污染的可行性进行了探讨, 旨在为土壤重金属的植物修复技术提供新的思路与途径。

2 土壤重金属污染修复的超富集植物研发利用现状

2.1 用于土壤重金属污染修复的超富集植物选用现状

土壤重金属超富集植物的判定通常有两个方面的条件要求: 一是植物地上部分富集的重金属应该达到一定的量; 二是植物地上部的重金属含量应高于根部重金属含量。目前采用最多的超富集浓度界限是1983年Baker和Brooks[13]提出的参考值, 即把植物叶片或地上部中Cd含量达到100 μg·g–1, Co、Cu、Ni、Pb 含量达到 1000 μg·g–1, Mn、Zn 含量达到 10000 μg·g–1以上的植物方可称为超富集植物。同时这些植物还应满足植物体内重金属含量与土壤中重金属含量比值所得到的富集系数大于1的条件。

目前已发现的能用于重金属污染修复的超富集植物大约有400多种[14]。按植物种类及其经济应用特点, 可将超富集植物分为三大类:

第一类为生长周期短、生物量大、非食用的蕨类草本植物, 这类植物生长快、生物量大, 对土壤重金属污染修复较为实用, 代表性的植物有蜈蚣草(Pteris vittata)、粉叶蕨(Pityrogramma calomelanos)等, 这些蕨类植物大多对 As具有良好的富集作用,如蜈蚣草叶片最大含As量 5070 μg·g–1, 其地下部和地上部对As的富集系数高达71和80, 粉叶蕨的As富集量更是高达 8350 μg·g–1[15]。此外, 同属的长叶凤尾蕨(P. longifolia)和阴地凤尾蕨(P. umbrosa)等均能超富集土壤环境中的As[16]。

第二类为具有经济利用价值的药用或食用的草本植物或农作物, 这类植物不仅对土壤重金属有超富集作用, 而且具有经济利用价值。Ebbs等[17]筛选了 30多种十字花科植物, 其中包括印度芥菜(Bra-ssica juncea)、芸苔(B.napus)、遏蓝菜属植物(Thlaspi carulescens)等。Huang等[18]通过实验发现豌豆(Pisum sativum)对重金属 Pb有较好的富集效果。Ebbs等[17]通过种植燕麦(Avena sativa)有效修复了重金属 Zn污染的土壤。聂惠等[19]研究油料作物向日葵(Helianthus annuus)对重金属Cr、Pb、Zn都有较好的富集作用。叶菲等[20]通过温室土培盆栽方法,证明了重金属Cr的超富集植物油菜(Brassica junica)中油杂1号可以在不影响对土壤净化能力的情况下,减轻重金属Cd对与其互作植物的伤害。

表1 已筛选应用的部分对土壤重金属超富集植物的相关特性Tab. 1 Enrichment characteristics of some hyperaccumulation plants

第三类为木本植物。这类植物生长速度相对较慢, 但一旦成林后, 其生态服务功能强, 对土壤重金属污染修复和生态恢复的效果与持续性好。刘周莉等[21]研究木本植物忍冬(Lonicera japonica)在高浓度重金属处理下仍能保持正常生长, 土培条件下其地上部分Cd含量超过100 μg·g–1, 是一种可以用于Cd污染土壤修复的超富集植物。施翔等[22,23]发现利用旱柳(Salix matsudana)提取土壤中的 Zn, 叶片中富集Zn的最高浓度可达1153 μg·g–1, 是一种有效且环境友好型的修复植物。此外, 也有研究表明, 杨树(Pterocarya stenoptera)对Hg和Cd也有很好的耐性和净化功能[24]。

2.2 土壤重金属污染的植物修复应用模式

2.2.1 植物与植物联合修复

土壤重金属的富集植物与非富集植物间作或套作种植在一起, 能降低一种作物对重金属的吸收,对该作物提供一定的污染防护作用, 进而达到联合修复效果。通常, 选择超富集植物与低积累植物通过间套作种植模式, 在重金属污染土壤上实现边修复边生产的目的。同时, 可缩短修复时间, 提高修复效率和经济效益。如 Zn超富集植物天蓝遏蓝菜(Thlaspi caerulescens)和同属的非超富集植物大荠(Thlaspi arvense)间作后, Zn对大荠的毒害作用明显降低, 且其生物量显著增加[45]。在丛枝菌根真菌AMF接种处理下, 刺槐(Robinia pseudoacacia)周围配植豆科草本红三叶(Trifolium pratense)和紫花苜蓿(Medicago sativa)作为地面覆盖植物能够在一定程度上提高土壤重金属的修复效率[46]。十字花科遏蓝菜属植物T. carulescens和玉米(Zea mays)套作, 收获的玉米种子中含 Cu量降低至 4.72 μg·g–1, 显著低于单种玉米含Cu量, 使得玉米达到食品卫生标准[47]。Cd富集植物甘蓝型油菜(Brassica napus)与菜心(Brassica campestris)或玉米间作在一起, 甘蓝型油菜地上部Cd积累量明显得到提高, 证明了间作技术还可以提高植物的修复能力[48]。

2.2.2 植物与动物联合修复

一些研究表明, 以蚯蚓(Pheretima spp.)为代表的土壤动物也可用于强化重金属污染土壤的植物修复过程与效果。蚯蚓能显著改善土壤结构, 提高土壤肥力及植物产量, 且蚯蚓的生命活动会对土壤重金属的生物有效性产生影响, 间接提升植物的吸收效率[49]。如在广东省 Pb、Zn复合污染的矿区土壤上种植植物并引种蚯蚓, 结果使植物产量提高了30%, 植物对重金属吸收效率最高可提升至53%[50]。Chene等[51]研究表明, 蚯蚓的取食、做穴和排泄等生命活动可以显著提高红壤中螯合剂DTPA提取态Zn和黄泥土中的有机态Zn含量, 促进植物的吸收积累;蚯蚓通过排泄粪便, 产生大量的腐殖酸, 能够提高重金属污染土壤的腐殖酸含量, 从而影响土壤重金属的移动性[52]。

2.2.3 植物与微生物联合修复

在重金属污染的土壤中, 往往富集生长着一些具有重金属抗性的细菌和真菌, 它们可以通过多种方式影响重金属的毒性及重金属的迁移和释放, 因此, 可以利用这些土壤微生物与超富集植物进行联合修复, 以强化生物修复的效果。

众所周知, 一些根际细菌可以调节植物的生理过程, 促进植物生长, 且能够分泌有机酸来降低土壤的pH值, 从而提高土壤重金属的生物有效性。如有研究发现, 外源添加放线菌 PSQ、shf2和细菌Ts37、C13于蜈蚣草盆栽中, 可有效提高蜈蚣草对重金属As的吸收和积累能力[53]。

菌根是土壤真菌与植物营养根结合形成的一种互惠互利的共生体, 菌根分泌物可以调节菌根根际环境, 影响重金属的生物有效性。如在As超富集植物蜈蚣草的根系上接种菌根真菌后, 蜈蚣草中As累积量提高了 43%[54]; 胡振琪等[55]通过盆栽玉米模拟Cd污染土壤修复实验发现, 接种菌根菌 Glomus diaphanum使得玉米生物量相较于对照组增加了5.79倍, 地上部Cd含量降低了53.9%; 杨玉荣[46]研究表明, 菌根真菌与刺槐联合修复土壤重金属Pb污染是单一刺槐对Pb的修复效率的3.2倍, 证明了菌根技术广阔的应用前景。此外, 菌根还可以作为生物肥料和植物激素, 为植物生长提供有利生境, 从而增加该植物对重金属的吸收量。

3 植物修复土壤重金属污染存在的问题

与常规物理、化学修复方法相比较, 土壤重金属污染的植物修复技术有其优点[3,56,57](表2)。植物修复可原位进行, 避免了大量的挖土工程, 成本相对较低; 植物修复以太阳光为能源, 在去除土壤重金属污染的同时, 可进一步增加地面覆盖, 减少水土流失, 改善土壤肥力、土壤环境和土壤生物多样性, 且对环境基本上不会形成二次污染或破坏。另外, 植物修复还可为污染地营造美学景观, 从而创造出一定的休闲旅游价值。该类修复技术易为公众接受。

尽管植物修复技术是公认的较理想的土壤重金属污染修复的原位绿色环保技术, 但在实际应用过程中, 仍存在诸多问题与困境, 主要表现在以下几个方面[3,58-60](表2):

表2 几类植物修复土壤重金属污染的优缺点及应用情况Tab. 2 Relative strength, weakness and application of hyperaccumulation plants for soil heavy metal pollution

(1)超富集植物种类少, 植物修复效果慢、周期长。目前文献报道的重金属超富集植物虽约有45个属, 400多种, 但大多数为同科的Ni超富集植物; 而Co超富集植物仅26种; Cu超富集植物24种; Se超富集植物19种; Zn超富集植物16种; Mn超富集植物11种[61]。

且大多数超富集植物的生长较缓慢, 特别是一些超富集木本植物的生长修复周期比其他物理-化学技术的耗时要长, 且不易机械化作业, 富集效率也并不一定高, 因此, 目前在大规模的推广应用中仍存在一些制约。

(2)超富集植物对重金属存在一定的选择性。尤其是现已发现的植物大多仅对某单一重金属具有较好的富集作用。比如蕨类植物多只对As吸收富集能力强, 对其他重金属元素不存在超富集作用[25]。然而, 土壤重金属污染通常为两种或多种重金属的复合污染, 且常常伴生有机污染, 因此, 若使用单一植物, 则难以全面清除土壤中的污染物质;若同时使用多种修复植物, 则在生产实践中可操作性下降。

(3)植物修复效果易受到环境制约。超富集植物的繁殖生长及植被形成通常受到污染地的土壤质量、pH值、酸碱度、盐度、污染物浓度及周边生态环境状况等因素的制约, 往往出现生长受阻或生长状况不佳等问题, 结果达不到污染修复的效果, 特别是在环境恶劣、土壤干旱瘠薄的污染区, 使用植物修复技术存在较多困难。土壤重金属的有效性也直接影响到植物修复的效果。有研究表明, 连续耕种会导致土壤重金属的有效性降低, 植物对重金属的吸附能力也会随之降低。如树龄6年的柳树富集Cd的量比树龄1年的柳树低11%[62]; 印度芥菜在第三年收获时所富集的重金属 Cd含量比上一年同比下降8%[63,64]。

(4)超富集植物可导致食物链污染, 尤其是有重金属富集能力的农作物极易产生健康或生态风险。据统计, 土壤中 Cd 浓度每提高 5 μg·g–1, 生物受毒害的概率提高15%[65]。因此, 若不严格监管, 污染物就会转移至食物链中, 被人或动物误食后会造成严重的生物安全和人体健康风险问题。

4 入侵植物作为土壤重金属污染修复植物的探讨

上已述及, 现已发现的超富集植物, 由于其存在不易成活、修复效率低、修复时间长等局限性, 真正能在实际生产应用的植物并不多, 因此, 继续拓展超富集植物的筛选范围和方向仍是土壤重金属污染的植物修复技术的基础和关键所在。当前, 植物入侵已成为全球共同关注的生态环境问题。入侵植物通常具有耐性与抗逆性强、生长繁殖扩散快、生物量大、竞争性强等特点, 并通过排挤本地植物而达到成功入侵。同时也有一些报道发现某些入侵植物也具有较强的重金属富集能力[72]。因此, 面对全球性植物入侵的严峻形势, 能否筛选利用一些超富集的入侵植物来修复土壤重金属污染, 以―变害为利‖、―变废为宝‖, ―反其道而用之‖, 不失为一个可供探索的方法与路径。

4.1 入侵植物繁殖力强、生长扩散快、抗逆性强

通常成功入侵的外来植物均具有很强的繁殖生长能力, 能迅速产生大量的后代, 主要表现在以下几个方面[73-75]: 能通过种子或营养体大量繁殖; 世代比较短, 能在不利环境下产生后代; 植物的根或根茎内储存大量营养, 具有较强的无性繁殖能力;种子的萌发率高, 幼苗生长快速且幼龄期短。很多入侵植物既能进行有性繁殖, 又能进行无性繁殖,且两种生产方式产生的后代个体数量均很大, 从而使入侵植物能够快速进行繁殖和生长。如薇甘菊(Mikania micrantha)开花数量大, 结实率高, 产生大量种子。同时, 薇甘菊营养体的茎节处可以随时生根, 伸入土壤吸取养分, 因此营养茎可以进行营养繁殖[76]。紫茎泽兰(Eupatorium adenophora)具有有性繁殖和无性繁殖两种方式, 除种子繁殖外, 其根茎也能进行无性分枝繁殖, 侵占地面空间, 迅速形成优势群落, 密集成丛[77]。

植物在生长过程中通常会遇到各种各样的逆境, 包括极端温度、干旱、洪涝、盐碱、环境污染等各种物理化学胁迫和其他生存竞争胁迫[78]。入侵植物在长期逆境锻炼下进化产生了一系列抵抗不良环境的机制, 对环境有较强的忍耐力, 其生态幅较广。如耐低温、耐高温高湿、耐盐碱、耐旱等[79]。相关研究表明, 在低温胁迫下, 小飞蓬(Conyza canadensis)、加拿大一枝黄花(Solidago canadensis)[80]、钻形紫苑(Aster sublatus)、马缨丹(Lantana camara)和一年蓬(Erigeron annuus)等入侵植物的脯氨酸含量升高, 有利于维持细胞正常代谢, 从而增加植物在逆境下的竞争能力[81]。邓旭等[82]研究逆境下豚草(Ambrosia artemisiifolia)的抗氧化酶系统变化, 结果表明在逆境中豚草的MDA含量、超氧化物歧化酶和过氧化氢酶活力都会升高, 说明豚草对高温、高湿等逆境的适应性强。胡亮等[83]研究表明, 同一盐胁迫条件下, 薇甘菊幼苗根系和苗高生长受抑制程度明显低于对照植物, 表现出了一定的适应能力和耐盐性。姚静等[84]研究证实了在重度干旱、极度干旱条件下,小花月见草(Oenothera parviflora)通过关闭气孔、降低蒸腾速率等方式适应干旱生长, 具有一定的耐旱能力。入侵植物在重金属胁迫下往往也能表现出比本地植物更强的抗逆性和耐性。例如, 低浓度重金属 Cd胁迫使得入侵植物土荆芥(Chenopodium ambrosioides)与藜(Chenopodium album内的丙二醛(MDA)、可溶性糖、抗氧化酶指标(SOD、CAT、APX)均出现不同程度的升高, 且土荆芥升高值明显高于本地植物藜[85]。Moenne[86]研究两种不同入侵植物在重金属胁迫下的防御机制, 结果发现这两种植物主要是通过细胞排斥机制来抑制金属螯合物的合成以及高度活化体内抗氧化酶活性来适应重金属超标环境。

4.2 入侵植物对土壤重金属的富集特征

已有研究表明, 一些入侵植物对土壤重金属具有一定的富集作用。紫茎泽兰对Cd元素有较强的富集作用和一定的Cd污染修复潜力, 对其他的重金属也有不同的吸收转移能力。赵小英[87]研究发现, 紫茎泽兰对Cd和Zn具有较强的富集能力, 对Pb和Cu具有一定的耐性和富集能力。由于紫茎泽兰生物量大, 且能在重金属胁迫条件下正常生长并将重金属吸收、富集到地上部。因此, 将紫茎泽兰用于修复铅锌矿区重金属污染土壤具有较大潜力。Fonseca等[88]的实验表明三叶鬼针草(Bidens pilosa)对Cd污染及 Cd-Pb-Cu-Zn复合污染的耐性较强, 植物地上部Cd含量分别高于其根部Cd含量, 地上部Cd的富集系数也均大于1, 具备Cd超富集植物的基本特征。魏树和等[89]以三叶鬼针草为研究对象的盆栽浓度梯度试验结果表明, 当土壤中Cd投加浓度分别为25/50/100 μg·g–1时, Cd 含量均大于其根部 Cd 含量,达到了Cd超富集植物应达到的临界含量标准。祖元刚等[90]以假苍耳(Iva xanthifolia)为研究对象, 研究其对Cu和Pb的耐性和富集特征, 结果发现在重污染处理下, 假苍耳都表现出超强的耐性及富集作用,Cu和Pb富集系数分别高达11.39和4.18, 证明了假苍耳作为一种外来入侵植物, 具有超富集植物的基本特征。林茂兹等[91]研究空心莲子草(Alternanthera philoxeroides)对污泥重金属的响应与吸附效应, 证明了空心莲子草对Mn、Cr、Zn、Ni、Cu等多种重金属的吸收与富集特性。

5 展望

基于上述分析, 入侵植物具有生态适宜性广、抗逆性强、生长快、生物量大, 对某些重金属具有较强的富集作用, 能在许多恶劣环境中生长, 因此,针对一些重污染矿山地、复垦地、高污染农田、污染退化土地等, 可考虑将入侵植物作为先锋植物来进行前期土壤修复。该领域具有较大的研发空间和应用潜力。

(1)在入侵植物中继续寻找和培育新的超富集植物。入侵植物中存在对重金属耐性和富集作用均很强的植物, 如土荆芥对Pb的富集[92], 三叶鬼针草对Cd的富集[93]等。因此, 加强对土壤重金属超富集的入侵植物筛选和开发应用成为今后需要研究的重点方向之一。在物种筛选时, 可优先选育无性繁殖能力强而有性繁殖能力弱的入侵植物, 以规避入侵植物通过其种子大范围传播而产生的生态风险。同时,需着重关注入侵植物在重金属环境中的生长特性与生态过程, 研究其对重金属的吸收、富集、转运及分布特征, 以便为利用入侵植物作为重金属土壤的修复植物提供理论依据。

(2)在应用入侵植物修复土壤重金属污染过程中,需着重研究入侵植物在整个生命周期的修复潜能和生态风险评估, 确定最佳的刈割收获时期, 以期达到最优的修复效率和更好的修复效应, 且降低其扩散入侵的风险。例如, 为防止入侵植物在修复土壤重金属污染过程中发生扩散蔓延, 可考虑在入侵植物种子未成熟时, 将其刈割收获, 然后集中处理或后续利用。或在污染修复区的周边, 架设围墙或防护网, 或采取火烧等相关措施, 以减少入侵植物的蔓延和种子扩散风险。

(3)运用生物群落演替理论, 采用分阶段的植物替代修复策略。即在重污染的恶劣土地环境中, 利用超富集入侵植物作为先锋植物, 修复重度污染的土壤, 当土壤中重金属含量消减到一定程度以及土壤肥力与生态环境得到改善后, 再移栽适宜的超富集重金属的乔木、灌木或经济作物等来替代控制入侵植物, 这样既能快速高效地修复土壤重金属污染,又能较好地替代控制入侵植物的扩散蔓延及其所造成的相关生态风险。

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