陈 敏，陈 鹏，叶 辉

(1.云南大学跨境生态与生态安全实验室，昆明 650091; 2. 西南林业大学生命科学学院，昆明 650224；3.云南省林业科学院，昆明 650201)

桔小实蝇飞行活动节律及其飞行能力

陈 敏1,2，陈 鹏3，叶 辉1*

(1.云南大学跨境生态与生态安全实验室，昆明 650091; 2. 西南林业大学生命科学学院，昆明 650224；3.云南省林业科学院，昆明 650201)

桔小实蝇在野外自然条件下，具有远距离扩散迁移能力。为了探讨桔小实蝇基于其生理生物学所能表达的基础飞行能力，本研究采用飞行磨系统，在实验室可控条件下，测定桔小实蝇飞行的日节律、不同食料饲养下的飞行能力以及多次飞行能力。研究表明：桔小实蝇飞行活动呈现明显的日节律，一天中呈现两个飞行时段，分别为7 ∶00至15 ∶00和17 ∶00至21 ∶00。不同食料饲养下，取食酵母糖水和糖水的桔小实蝇飞行能力显著强于取食清水。桔小实蝇经营养补充后可进行3-6 d的飞行，累计飞行可持续时间分别为4.21 h和3.74 h、最远飞行距离分别为5.74 km和5.24 km、平均飞行速度1.10 m/s和1.21 m/s。本研究为阐释桔小实蝇长距离迁移扩散成因提供了重要飞行生物学数据。

桔小实蝇；日节律；食料；飞行能力

桔小实蝇Bactroceradorsalis属双翅目Diptera实蝇科Tephritidae果实蝇属Bactrocera，广泛分布于热带和亚热带地区，是40多科250多种水果和蔬菜的重要害虫。该虫生活周期短、寄主广泛、繁殖力强、危害性大，一直被世界各国列为重要的检疫性害虫(Drew and Hancock，1994；Chen and Ye，2008；Suganyaetal.，2010)。

桔小实蝇具有较强的远距离迁飞能力，使其得以大范围扩散，造成寄主瓜果大面积受害(李红旭等，2000；Ye，2001)。在自然环境条件下，桔小实蝇在美国夏威夷可以一次性飞行37 km(Steiner，1957)，在日本小笠原群岛标记释放回收实验中，可飞越海面行程达50 km(Iwahashi，1972)。在台湾，桔小实蝇可从台湾本岛随东北风飞到27 km 以外的小琉球岛(Chenetal.，2015)。陈鹏等(2007)研究确证，在云南怒江河谷，桔小实蝇可随气流扩散迁移，最远飞行距离达97 km。

桔小实蝇长距离飞行有其内外部各种条件支撑基础，外部环境条件主要包括温度、湿度、光照和气流等，其中，温度和气流是影响桔小实蝇长距离迁移的关键因素(Iwahashi，1972；Fletcher，1978；陈鹏等，2007)。那么，桔小实蝇由生理生物学所决定的基础飞行能力如何呢？本研究采用飞行磨系统，在实验室可控条件下，测定桔小实蝇飞行的日节律、不同食料饲养下的飞行能力以及多次飞行能力，探讨桔小实蝇基于其生理生物学所能表达的基础飞行能力，以期为桔小实蝇迁移危害的监测、大范围扩散灾害的预警提供基础数据。

1 材料与方法

1.1 供试虫源

供试桔小实蝇于2013年6月采集于云南省元江县芒果园。将采集到的野外受害芒果放置于实验室沙盆内，收集桔小实蝇蛹放置养虫笼内，直到成虫羽化。成虫以酵母糖水(1 ∶1 ∶3)进行饲养。成虫产卵期间，放置带皮香蕉供桔小实蝇产卵，连续饲养以获得足够的种群进行试验。

本实验成虫在实验室人工气候箱内饲养，培养箱为LRH-250-GS(广东省医疗器械厂和广东省环保仪器厂合作生产)。实验条件设置为26℃温度，L ∶D=12 ∶12光照时间，70%相对湿度。供试用桔小实蝇成虫为同日羽化，放入培养箱中养虫笼(35×30×30 cm)内，饲以酵母糖水(1 ∶1 ∶3)。棉球浸于酵母糖水中，取出置于养虫笼中培养皿内，每隔12 h更换一次。

1.2 飞行能力测定

测试仪器为昆虫飞行磨系统(佳多科工贸有限责任公司订制)。飞行磨系统能够准确测定昆虫的飞行能力，包括飞行时间、飞行速度和飞行距离。选取健康的桔小实蝇成虫用于飞行能力测定。先将浸有乙醚的棉球放入装有桔小实蝇的离心管(15 mm×150 mm)内，然后取出被麻醉的桔小实蝇，将飞行磨吊臂用502胶水粘在被麻醉的桔小实蝇的前胸背板上，确认桔小实蝇头胸部、腹部和翅基部未受到影响，将带有桔小实蝇的吊臂放回飞行磨上，吊臂的另一端与吊虫端需保持水平。

1.2.1桔小实蝇日节律飞行测试

选取桔小实蝇15日龄成虫24头(雌、雄成虫各12头)用于实验。测定时间为早上7 ∶00，连续测试24 h，记录各测试个体每小时飞行的时间、速度和距离。实验条件：温度为26℃，相对湿度为70%，光照为自然光照，无风。

1.2.23种食料饲养下桔小实蝇飞行测试

设置清水、糖水(1 ∶3)和酵母糖水(1 ∶1 ∶3)三种食料。选取14日龄雌、雄成虫分别饲喂清水、糖水(1 ∶3)和酵母糖水(1 ∶1 ∶3)，24 h之后进行飞行测试。每种食料饲养条件下选取桔小实蝇雌、雄成虫各24头用于测试。测定时间为早上7 ∶00，连续测试13 h，记录各测试个体飞行的时间、速度和距离。实验条件为：温度为26℃，相对湿度为70%，光照白天为自然光照，晚间补给光照，平均约1.22 klux。无风。

1.2.3桔小实蝇多次飞行测试

选取5、10、15、20、25日龄以酵母糖水(1 ∶1 ∶3)饲养的桔小实蝇雌、雄成虫各24头进行多次飞行测试。每次实验均从上午7 ∶00开始，连续测试5 h，然后小心取下，以酵母糖水(1 ∶1 ∶3)饲养，第2天上午7 ∶00再进行飞行测试。如此重复直至死亡，按个体记录其多次飞行次数和各次飞行数据。实验条件：温度26℃，相对湿度70%，光照为自然光照，无风。

1.3 数据分析处理

飞行能力(飞行时间、飞行距离和平均飞行速度)的方差分析等均用统计软件SPSS 17.0处理分析，并利用LSD多重比较对其差异显著性进行分析(SPSS Inc.，Chicago，IL，USA)。

2 结果与分析

2.1 桔小实蝇日节律飞行测试

桔小实蝇成虫在24 h内飞行活动存在显著差异(图1)。从上午7 ∶00点起，桔小实蝇开始飞行活动，至8 ∶00-9 ∶00达到当天飞行活动的最高峰，飞行时间为0.21 h，飞行距离为0.56 km，平均飞行速度为2.23 m/s，之后飞行活动减弱，飞行时间、距离和速度逐渐降低。下午17 ∶00以后，桔小实蝇的飞行活动再次活跃，至18 ∶00-19 ∶00达到当天飞行活动的第2个高峰，飞行时间达到0.18 h，飞行距离达到0.45 km，平均飞行速度达到1.19 m/s，此后飞行活动逐渐减弱，晚上21 ∶00以后停止飞行。

图1 桔小实蝇成虫飞行的日节律Fig.1 Flight diurnal rhythm of Bactrocera dorsalis注：不同小写字母表示同组数据在0.05水平上差异显著(P<0.05)。Note: Different letters in the same group indicate significant difference at 5% level.

2.2 3种食料饲养下桔小实蝇飞行能力

针对3种食料即清水、糖水(1 ∶3)和酵母糖水(1 ∶1 ∶3)饲养下的桔小实蝇雌、雄成虫飞行能力进行了吊飞实验，结果表明：不同食料饲养对桔小实蝇成虫飞行能力具有显著影响(P<0.05)(图2)。取食酵母糖水和糖水的桔小实蝇成虫飞行时间、飞行距离以及平均飞行速度均显著高于取食清水的成虫。其中，取食酵母糖水的桔小实蝇飞行能力最强，其雌雄成虫飞行时间分别达到1.23 h和1.19 h、飞行距离分别为3.65 km和3.49 km，平均飞行速度分别为1.13 m/s和1.06 m/s。同时，从图中还可看出，取食同种食料的雌、雄成虫的飞行能力并不存在显著差异(P>0.05)。

图2 3种食料饲养下桔小实蝇成虫的飞行能力Fig.2 The influence of foods on the flight ablity of Bactrocera dorsalis adult注：不同小写字母表示同组数据在0.05水平上差异显著(P<0.05)。Note: Different letters in the same group indicate significant difference at 5% level.

2.4 桔小实蝇多次飞行能力

2.4.1多次飞行次数

桔小实蝇经过营养补充和休息，可以进行多次飞行，雌、雄成虫最多均可达6 d飞行，且不同日龄雌、雄成虫的飞行次数随着日龄的增长而逐渐下降(表1)。雌成虫在5、10和15日龄时可连续飞行6 d，20日龄可飞行4 d，25日龄仅可飞行3 d。雄成虫在5日龄和10日龄时可连续飞行6 d，15日龄为5 d，20日龄为3 d，25日龄最少，仅为2 d。

2.4.2累计飞行时间

在多次飞行过程中，桔小实蝇累计飞行时间在15日龄前随着日龄的增长而增加，15日龄后随着日龄的增长而下降(图3)。15日龄的雌成虫累计飞行时间最大，为4.21 h，与其他日龄差异显著(P<0.05)。25日龄的雌成虫累计飞行时间最短，为0.73 h，仅为15日龄的17.34%。雄成虫的累计飞行时间与雌成虫趋势一致，15日龄时累计飞行时间最大，为3.74 h，之后逐渐下降，25日龄的累计飞行时间最低，为0.69 h，仅为15日龄的18.45%。

表1 桔小实蝇多次飞行次数

图3 桔小实蝇成虫累计飞行时间Fig.3 The accumulative flight duration of Bactrocera dorsalis adult注：相同小写字母表示同组数据在0.05水平上差异不显著(P>0.05)。Note: Same letters in the same group indicate no significant difference at 5% level.

2.4.4累计飞行距离

桔小实蝇累计飞行距离也表现为，15日龄前随着日龄的增长而增加，15日龄后随着日龄的增长而下降(图4)。雌成虫15日龄时累计飞行距离达到最远，为5.74 km，与其他日龄差异显著(P<0.05)，25日龄累计飞行距离最短，为0.87 km，仅为15日龄累计飞行距离的15%。雄成虫累计飞行距离与雌成虫趋势一致， 15日龄时累计飞行距离最高，为5.24 km，之后逐渐下降，25日龄时下降到最低点，为0.89 km，仅为15日龄的1/6。

图4 桔小实蝇成虫累计飞行距离Fig.4 The accumulative flight distance of Bactrocera dorsalis adult注：相同小写字母表示同组数据在0.05水平上差异不显著(P>0.05)。Note: Same letters in the same group indicate no significant difference at 5% level.

2.4.5平均飞行速度

在多次飞行过程中，雌成虫15日龄时平均飞行速度最大，为1.10 m/s，但与其他日龄差异不显著(P>0.05)。25日龄时平均飞行速度最小，为0.95 m/s。雄成虫平均飞行速度变化趋势与雌成虫一致，随着日龄的增长，15日龄时平均飞行速度最高，为1.21 m/s，25日龄的最低，为1.12 m/s(图5)。

图5 桔小实蝇成虫平均飞行速度Fig.5 The average flight speed of Bactrocera dorsalis adult 注：相同小写字母表示同组数据在0.05水平上差异不显著(P>0.05)。Note: Same letters in the same group indicate no significant difference at 5% level.

3 结论与讨论

野外观察发现，桔小实蝇飞行活动具有明显的日节律，飞行活动仅发生在白天，大体从早上清晨开始至黄昏结束，在夜晚便停止飞行(刘建宏等，2006)。本实验设置在自然光照条件下，记录了桔小实蝇在室内连续24 h各时段的飞行或停息情况，确证桔小实蝇也仅在有光照的条件下飞行。这一研究结果与刘建宏等的研究结果完全一致，前后研究也得以相互佐证。并由此认为，桔小实蝇飞行活动的日节律是桔小实蝇对光照影响在飞行活动上的反映。

本实验发现，取食酵母糖水的桔小实蝇飞行能力最强，说明桔小实蝇飞行活动需要补充一定营养，且营养补充好，桔小实蝇飞行能力强。对粘虫Mythimnaseparata的研究发现，成虫在饥饿状态下飞行能力显著降低(张蕾等，2006)。长时间营养不足会导致马铃薯甲虫Leptinotarsadecemlineata飞行能力减弱(郭文超等，2012)。蜜水可增强稻纵卷叶螟成虫的飞行能力，幼虫期营养对稻纵卷叶螟Cnaphalocrocismedinalis成虫飞行能力都具有显著影响(王凤英等，2010；李霞等，2013)。这些都说明，桔小实蝇同以上昆虫一样，营养补充是影响其飞行活动的重要因素。

多次飞行是迁飞性昆虫的基本飞行特征。大量研究揭示，许多迁飞性昆虫如稻纵卷叶螟Cnaphalocrocismedinalis、褐飞虱Nilaparvatalugens、白背飞虱Sogatellafurcifera等，需要经历多次飞行才能完成长距离扩散迁移(封传红等，2001；汪远昆等，2004；黄学飞等，2010；韩兰芝等，2012)。本实验证明，桔小实蝇也具有多次飞行的特点，表明其也具有一定长距离迁移昆虫的飞行方式。这就从飞行方式上暗示，桔小实蝇也具有长距离扩散迁移的能力。桔小实蝇长距离迁移被认为很可能是通过多次飞行实现的(刘建宏等，2006；陈鹏等，2007)。实验室研究与野外研究结果基本一致，相互也得到较好印证。

在室内静风条件下，经最长6 d的测试，桔小实蝇雌虫可飞行4.21 h，达5.74 km；雄虫最长可飞行3.74 h，达5.24 km。Froereretal.(2010)等在美国夏威夷岛的野外研究发现，桔小实蝇7 d飞行距离为2-11.39 km。朱耀沂和邱辉宗研究发现，桔小实蝇可从台湾本岛随东北风飞到27 km以外的小琉球岛(朱耀沂和邱辉宗，1989)；在云南怒江流域河谷地带，桔小实蝇可随气流扩散迁移，7 d最远飞行距离达97 km(陈鹏等，2007)。室内与野外桔小实蝇飞行距离差异，被认为与气流作用有关。综合本研究结果及相关野外研究报道认为，桔小实蝇具有一定飞行能力，但在自然条件下，其飞行距离远近，应该与当地当时气温气流条件密切相关。自身飞行能力是决定桔小实蝇能否长距离飞行的必要条件，但气流是最终确定桔小实蝇得以长距离飞行的关键因素。

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FlightactivityrhythmofBactroceradorsalisanditsflightcapacity

CHEN Min1,2，CHEN Peng3，YE Hui1*

(1.Laboratory of Biological Invasion and Ecosecurity Yunnan University, Kunming 650091, China; 2. School of Life Sciences Southwest Forestry University, Kunming 650224, China; 3. Yunnan Academy of Forestry, Kunming 650201)

In the field of natural conditions,Bactroceradorsalishas long distance dispersal ability. In order to investigate the basic flight capacity ofB.dorsalisbased on the physiological biology, the daily rhythm of flight activity、flight ability in different food feeding conditions and multiple flight capability were measured under laboratory conditions. The results showed that flight activity ofB.dorsalispresented the daily rhythm. There were two flight hours during the day, which were from 7 ∶00 to 15 ∶00 and 17 ∶00 to 21 ∶00, respectively. The flight ability of yeast syrup and sugar feeding groups have significantly higher than that of water feeding one.B.dorsaliscan fly 3-6 days after nutritional supplements, the total flight duration of male and female adults were 4.21 h and 3.74 h, and the farthest flight distance were 5.74 km and 5.24 km, respectively of which the average flight speed were 1.10 m/s and 1.21 m/s. The finding shows thatB.dorsalishas strong autonomous flight capability, providing important biological data for the interpretation of long distance migration dispersal ofB.dorsalis.

Bactroceradorsalis；daily rhythm；different food feeding conditions；flight capacity

公益性行业 (农业) 科研专项经费 ( 200903047)；国家自然科学基金 ( 31660208; 31160162)

陈敏，女，博士，讲师，主要从事昆虫生态学研究，E-mail: mccm909@ 163.com

*通讯作者Author for correspondence,E-mail: yehui@ ynu.edu.cn

Received: 2017-04-27; 接受日期Accepted: 2017-07-08

Q965;S433.89

：A

1674-0858(2017)04-0813-07

陈敏，陈鹏，叶辉.桔小实蝇飞行活动节律及其飞行能力[J].环境昆虫学报，2017,39(4):813-819.